Изучение содержания короткоцепочечных жирных кислот в кишечнике у людей с нарушениями липидного обмена

Резюме

Дислипидемии являются фактором риска сердечно-сосудистых заболеваний (ССЗ), особенно в молодом возрасте. Из современных источников известно, что в генезе дислипидемии активно участвуют синтезируемые в кишечнике короткоцепочечные жирные кислоты (КЦЖК), спектр и соотношение которых зависят от потребляемых пищевых субстратов. В частности, установлено, что такие компоненты пищи, как пищевые волокна, могут влиять на снижение уровня липидов крови посредством воздействия на кишечную микробиоту. В связи с этим коррекция диеты может являться важным этапом в профилактике и лечении дислипидемии и, как следствие, способствовать снижению риска развития сердечно-сосудистой патологии (ССП).

Цель работы - изучить содержание основных КЦЖК (ацетата, пропионата, бутирата) в кале у лиц с дислипидемиями, в том числе с учетом фактического питания и потребления с пищей углеводной фракции рациона (крахмала, моно- и дисахаридов, пищевых волокон) как предшественников КЦЖК.

Материал и методы. В качестве доноров кала было отобрано 70 пациентов с дислипидемией в возрасте от 18 до 45 лет. Все обследуемые были разделены на 2 группы: основная группа с риском ССЗ (риск определяли по шкале риска ССЗ) и группа сравнения со сформировавшейся ССП. КЦЖК в образцах кала, собранных после естественной дефекации и подвергнутых незамедлительному замораживанию при температуре -70 °С, определяли методом газовой хроматографии. Рацион анализировали 24-часовым методом воспроизведения питания.

Результаты. Частота встречаемости оптимального соотношения ацетат - уксусная кислота : пропионат - пропионовая кислота : бутират - масляная кислота (60:20:20) во всех группах составила не более 25%. При этом у лиц из группы риска ССЗ по сравнению с уровнями для здоровых людей, отмеченными в работах М.Д. Ардатской и соавт. и А.А. Курмангулова, в пуле КЦЖК отмечалось выраженное снижение доли бутирата, характеризующегося кардиопротекторными свойствами, вплоть до 15% (при оптимальной доле 20%). А у лиц с ССП уровни ацетата в кале, являющегося регулятором метаболических процессов, а именно липогенеза, отличались незначимо по сравнению со значениями, полученными в исследованиях вышеуказанных авторов. У всех обследуемых лиц содержание ацетата в кале зависело от углеводной составляющей рациона, в первую очередь от общего количества потребляемых углеводов. Увеличение количества потребляемых пищевых волокон способствовало повышению уровня этой КЦЖК. У лиц с риском ССЗ была обнаружена заметная корреляционная связь между содержанием ацетата и индексом атерогенности (r=0,695), а у лиц с ССП отмечалась высокая отрицательная связь между уровнем ацетата в кале и количеством моно- и дисахаридов в рационе (r=-0,934)

Заключение. У лиц с дислипидемиями и факторами риска ССЗ полученные в данном исследовании результаты подтверждают необходимость направленной коррекции рационов по увеличению в них доли пищевых субстратов, потенциальных предшественников бутирата.

Ключевые слова:микробиом кишечника; короткоцепочечные жирные кислоты; фекалии; дислипидемия; сердечно-сосудистые заболевания; газовая хроматография

Финансирование. Исследование проведено за счет средств субсидий на выполнение государственного задания.

Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.

Вклад авторов. Концепция и дизайн исследования - Шевелева С.А., сбор материала - Ким Н.В., Алексеев В.А., обработка материала - Ким Н.В., Зотов В.А., статистическая обработка - Ким Н.В., написание текста - Ким Н.В., Шевелева С.А., редактирование текста, утверждение окончательного варианта статьи, ответственность за целостность всех частей статьи - все авторы.

Благодарность. Авторы выражают благодарность кандидату медицинских наук, старшему научному сотруднику отделения гастроэнтерологии, гепатологии и диетотерапии ФГБУН "ФИЦ питания и биотехнологии" Морозову С.В. за ценные советы при написании статьи.

Для цитирования: Ким Н.В., Зотов В.А., Алексеев В.А., Шевелева С.А. Изучение содержания короткоцепочечных жирных кислот в кишечнике у людей с нарушениями липидного обмена // Вопросы питания. 2023. Т. 92, № 2. С. 18-25. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2023-92-2-18-25

Нарушения липидного обмена (в частности, дислипидемии), образование холестериновых бляшек в сосудах и развитие атеросклероза являются ведущими факторами риска сердечно-сосудистых заболеваний (ССЗ), особенно в молодом возрасте [1-3]. Из современных источников известно, что значимую роль в биохимических путях при данной патологии играют вырабатываемые кишечной микрофлорой биоактивные молекулы - короткоцепочечные жирные кислоты (КЦЖК), которые, всасываясь в кровь, выполняют функции регуляторов обмена липидов и глюкозы в процессах воспаления и окислительном стрессе [4]. В свою очередь, спектр и соотношение КЦЖК в кишечнике зависит от потребляемых пищевых субстратов [5, 6]. В частности, установлено, что на уровень липидов крови может влиять содержание в рационе основных предшественников КЦЖК - пищевых волокон. Поскольку они не перевариваются в верхних отделах желудочно-кишечного тракта и подвергаются ферментации только в толстой кишке, взаимосвязь между липидемией и микробиотой, которую опосредуют КЦЖК, очевидна [7, 8]. В связи с этим поиск путей профилактики дислипидемий как самого раннего признака ССЗ актуально проводить на основе новых знаний о функциональном потенциале кишечной микробиоты, в частности о структуре ее основных метаболических продуктов - КЦЖК - в содержимом кишечника у пациентов при ранних признаках проявления этих патологий и их связи с характером питания. Такие знания с большой вероятностью позволят подойти к модификации профиля КЦЖК в кишечнике алиментарным путем у лиц, не имеющих выраженных хронических дислипидемических нарушений, сформировавшихся ССЗ, и сопутствующих патологий липидного обмена, и, соответственно, обусловить профилактику последних.

Цель данного исследования - изучение содержания и соотношения КЦЖК в кале у лиц с начальными проявлениями дислипидемии с оценкой рационов их фактического питания.

Материал и методы

Исследование было одобрено этическим комитетом ФГБУН "ФИЦ питания и биотехнологии" (протокол от 24.01.2020). До начала исследования от всех участников было получено письменное информированное согласие.

Критерии отбора: пациенты обоих полов в возрасте от 18 до 45 лет, с нарушениями липидного обмена, имеющие и не имеющие в анамнезе проявления сердечно-сосудистой патологии (ССП); отсутствие диспептических расстройств накануне анализа (не менее 7 дней) и в день сбора кала.

Критерии исключения: острые заболевания, прием антибиотиков, статинов, сахароснижающих препаратов.

Всего были отобраны 70 человек в возрасте от 18 до 45 лет (средний возраст - 39±1 год), поступивших на лечение в клинику лечебного питания ФГБУН "ФИЦ питания и биотехнологии". Обследуемые были разделены на 2 группы: основная группа - лица с риском развития ССЗ (30 человек, средний возраст 35±2 года) и группа сравнения (со сформировавшейся ССП) (40 человек, 38±1 год).

Признаки развития дислипидемии выявляли, оценивая липидный профиль крови по данным биохимического анализа (табл. 1). В частности, были отмечены повышенные уровни липопротеинов очень низкой плотности, липопротеинов низкой плотности [9-11], триглицеридов, высокие уровни холестерина, а также показатель индекса атерогенности (ИА). Забор образцов крови и биохимическое исследование осуществляли в Клинике лечебного питания ФГБУН "ФИЦ питания и биотехнологии" общепринятыми методами.

Кал отбирали после естественной дефекации и подвергали незамедлительному замораживанию при температуре -70 °С.

Определение короткоцепочечных жирных кислот в кале. Экстракцию нативных фекалий проводили в водно-солевом растворе (к 50-100 мг образца добавили 5 см3 солевого раствора, содержащего 882 г/л (NH4)2SO4 и 238 г/л NaH2PO4, рН 1,6 [12], с учетом использования фекалий после заморозки). Определение содержания КЦЖК проводили методом высокоэффективной газовой хроматографии на хроматографе Agilent 8890 с пламенно-ионизационным детектором и парофазным пробоотборником 7697 А; колонка HP-FFAP, 50 м, внутренний диаметр - 0,32 мм, толщина пленки - 0,50 мкм; газ-носитель - водород, скорость потока 1,8327 см3/мин (режим - постоянный поток), температура испарителя и детектора - 250 °С; температурная программа термостата: 80 °С (1 мин), 10 °С/мин до 150 °С (1 мин), 5 °С/мин до 175 °С (1 мин), общее время выполнения - 15 мин. Сбор и обработку данных выполняли с использованием программного обеспечения OpenLab CDS (версия 2.6). Идентификацию КЦЖК проводили исходя из времени удерживания стандартных соединений [13]

Фактическое питание. Рацион оценивали методом 24-часового воспроизведения питания по дню, предшествовавшему госпитализации, который не совпадал с выходным/праздничным днем. Количество потребляемых продуктов/блюд устанавливали по фотографиям в натуральную величину, а также непосредственным взвешиванием продуктов/блюд обследуемыми. Для сбора и обработки данных использовали программу "Нутри-проф", версия 2.9 [14].

Статистический анализ проводили с использованием программного обеспечения IBM SPSS Statistics 23 (IBM, США) с расчетом средних значений, стандартных ошибок средних арифметических, медианы; для сравнительного анализа использовали непараметрический U-критерий Манна-Уитни. Корреляционный анализ осуществляли путем построения простых корреляционных моделей Пирсона, для оценки силы корреляционной связи использовали шкалу Чеддока. Критический уровень значимости (р) для процедур статистической обработки установлен равным 0,05.

Результаты и обсуждение

Результаты определения концентрации КЦЖК в кале обследованных лиц с дислипидемиями представлены в табл. 2.

Как видно из табл. 2, среднее содержание уксусной кислоты (ацетата) в кале у лиц с риском ССЗ было в 1,4 раза меньше, чем у лиц с ССП. Эта тенденция сохранилась и на уровне медианных значений. Концентрации ацетата у лиц с дислипидемией были близкими к данным, полученным для здоровых лиц в работах М.Д. Ардатской и соавт. (5880±1220 мг/кг) [15] и А.А. Курмангулова (6330±200 мг/кг) [16], и свидетельствовали о более низком содержании ацетата в кале у лиц с риском ССЗ.

Оценивая абсолютные значения концентрации масляной кислоты, обладающей кардиопротекторными свойствами, следует отметить ее снижение как в основной группе, так и в группе сравнения по сравнению с данными, полученными вышеуказанными авторами [15, 16], до 1,5 раза.

Как известно, маркером риска развития ССЗ служит ИА. Учитывая повышенное содержание ацетата в кале у лиц с риском ССЗ и со сформировавшейся ССП, а также повышенные значения ИА у обследуемых пациентов (согласно результатам биохимического анализа крови), было важно оценить взаимосвязь этих показателей. С этой целью у всех обследуемых был проведен корреляционный анализ между содержанием КЦЖК ацетата и ИА. Была обнаружена заметная положительная линейная связь у 60% лиц с риском ССЗ (r≈0,695) между этими показателями (табл. 3).

У пациентов с риском ССЗ, у которых не был повышен ИА, связь этого показателя с уровнем ацетата в кале не обнаруживалась, а у тех лиц, у которых ИА превышал 3,0, характер связи был значимый. В то же время у пациентов с ССП столь заметных различий не наблюдалось.

При оценке суммарного содержания КЦЖК (см. табл. 2) в группах обследуемых относительно средних значений для здоровых лиц, приведенных в работах М.Д. Ардатской и соавт. (9140±307 мг/кг) [15] и А.А. Курмангулова (8770±183 мг/кг) [16], очевидным было увеличение этого показателя у пациентов с ССП на 45-51%, тогда как у пациентов с риском ССЗ суммарная концентрация КЦЖК была практически сопоставима со значениями для здоровых лиц [15, 16]. Факт повышенного содержания КЦЖК у лиц с ожирением, гипертонией и факторами риска кардиометаболических заболеваний отмечался работе J. De la Cuesta-Zuluaga и соавт. [17], обнаруживших избыточную продукцию КЦЖК как молекул, кумулирующих аденозинтрифосфат. Высказывалось предположение, что за счет этого происходит повышенная передача энергии хозяину, и авторы рассматривали это как один из механизмов микробно-обусловленного ожирения.

Как видно из табл. 2, основную долю у всех обследуемых в суммарном пуле КЦЖК составляют 3 кислоты: уксусная, пропионовая и масляная. Ввиду того что отмечалось превалирование ацетата, важно было оценить относительное распределение содержания этих кислот в пуле КЦЖК у обследованных лиц с дислипидемией (см. рисунок).

На рисунке видно, что у лиц с дислипидемиями с риском ССЗ доля бутирата была меньше, чем у лиц в группе сравнения (со сформировавшимся ССП), и составляла 15%. Исходя из этого мы обратили пристальное внимание на структуру основных КЦЖК в каждой группе обследуемых, поскольку оптимальное соотношение 3:1:1 (60:20:20) считается идеальным для здоровых людей [5, 15, 18, 19]. В нашем исследовании частота встречаемости именно такой комбинации в обследуемых группах составляла только четверть, а у 70-75% пациентов эти соотношения были нарушены, и в первую очередь за счет уменьшения содержания масляной кислоты (бутирата).

Вероятно, это связано со снижением частоты представленности и уровней содержания бутират-продуцирующих бактерий в кишечнике, обеспечивающих образование масляной кислоты из бутирил-КоА основными путями - с помощью фосфотрансбутирилазы и бутираткиназы или бутирил-КоА/ацетил-КоА трансферазы (о чем упоминается в работе W. Chen и соавт. [20]), и с увеличением ацетат-продуцирующих популяций. Повышение содержания ацетата в химусе будет приводить к его превращению в бутират по пути маслянокислого брожения, но с использованием лактата [21].

Безусловно, ключевым моментом подобного дисбаланса в первую очередь может быть нарушение поступления с рационом предшественников масляной кислоты, необходимых для эндогенной продукции бутират-продуцирующими популяциями. Известно, что ими являются некрахмальные полисахариды и резистентный крахмал, который, тем не менее, может преобразовываться в усвояемый крахмал в зависимости от способа приготовления продуктов и блюд.

В связи с этим при изучении влияния факторов рациона на содержание КЦЖК у пациентов с нарушениями липидного обмена рассматривали поступление в желудочно-кишечный тракт в качестве пищевых предшественников бутирата именно углеводную фракцию рациона и ее составляющие, включенные в программу "Нутри-проф" [14].

Учитывая, что обследуемые лица до госпитализации и далее, находясь в условиях стационара, вели малоподвижный образ жизни, полученные данные по фактическому потреблению углеводов с рационом сопоставляли с рекомендациями по среднему суточному потреблению у лиц при рекомендуемой усредненной калорийности суточных рационов 2500 ккал1 (табл. 4), подходящей для лиц с низкой физической активностью.

Как видно из табл. 4, у всех обследуемых выявлено нарушение структуры потребления углеводов и значительное уменьшение доли потребляемых углеводов от рекомендуемого среднего суточного потребления для взрослых лиц при среднесуточной калорийности 2500 ккал.

Потребление крахмала как источника усвояемых полисахаридов, обладающих высоким гликемическим индексом и, в отличие от некрахмальных углеводов, не являющихся предшественниками КЦЖК, и в целевой группе (риск ССЗ), и в группе сравнения (ССП) составляло практически половину от суммы всех углеводов. Наибольшим оно было у лиц с ССП (20% от суточной калорийности).

Содержание моно- и дисахаридов (МДС) в рационе всех обследуемых было выше рекомендуемого уровня потребления для взрослых как минимум в 1,6 раза.

В то же время у лиц с риском ССЗ доля пищевых волокон по сравнению с среднесуточным потреблением была меньше в 1,8 раза, а как известно, при их недостатке эндогенная продукция бутирата из ацетата не реализуется [25-27].

Отсюда очевидно, что продукция бутирата кишечными микроорганизмами может быть затруднена, в связи с чем необходимо увеличивать потребление пищевых волокон, являющихся основными предшественниками масляной кислоты. В частности, как показывают публикации о направленном синтезе бутирата кишечными бактериями [25-28], в этом отношении эффективными могут быть пищевые волокна, содержащие арабиногалактан, арабиноксилан, резистентный крахмал [28-31].

Таким образом, в рационе всех обследуемых отмечен недостаток в первую очередь модифицирующих микробиоту компонентов - пищевых волокон, а также избыток МДС.

Оценка корреляционных связей между углеводной составляющей в суточном рационе и содержанием КЦЖК в кале показала следующее: у лиц с риском ССЗ имела место заметная линейная связь между уровнем ацетата и количеством углеводов (r=0,721) и пищевых волокон (r=0,715) в абсолютных величинах, но высокая отрицательная связь с количеством крахмала (r=-0,844). При этом связь между уровнем ацетата и количеством углеводов (r=0,906) и пищевых волокон (r=0,892) в группе сравнения усиливалась. Кроме того, у лиц со сформировавшейся ССП содержание ацетата коррелировало (высокая отрицательная теснота связи) с количеством МДС (r=-0,934).

Выводы

1. У лиц с риском ССЗ в кале снижены абсолютные концентрации 2 КЦЖК - ацетата и бутирата - по сравнению с таковыми у лиц с ССП, а также со значениями, приведенными для здоровых людей, в публикациях отечественных авторов. В основной группе уровни ацетата в кале возрастают параллельно с увеличением ИА в крови, указывая на возможную роль ацетата в дислипидемии.

2. При анализе КЦЖК в целом у 70-75% лиц с дислипидемиями характерны сдвиги в соотношении между ацетатом, пропионатом, бутиратом, при которых наблюдается та или иная степень снижения доли бутирата, обладающего кардиопротекторными свойствами. Наряду с этим у пациентов с риском ССЗ отмечается выраженное снижение доли масляной кислоты вплоть до 15% (при оптимальном значении 20%).

3. Значимое повышение уровней ацетата в кале можно расценивать как компенсацию для синтеза бутирата через киназный путь при недостатке пищевых волокон в рационе.

4. Наличие корреляционных связей между содержанием КЦЖК, количеством их микробных продуцентов в кишечнике и питанием подтверждает необходимость направленной коррекции рационов для увеличения

в них доли пищевых субстратов, потенциальных предшественников бутирата.

1 Технический регламент Таможенного союза ТР ТС 022/2011 Пищевая продукция в части ее маркировки (Приложение 2).

Литература

1. Маталыгина О.А. Питание - кишечная микробиота - сердечно-сосудистые заболевания. Новое измерение // Медицина: теория и практика. 2019. Т. 4, № 1. С. 271-276.

2. Ляпина М.В., Бойченко М.С., Жилина А.С., Жмурова В.А. Значение микробиоты кишечника в развитии атеросклероза и сердечно-сосудистых заболеваний // Университетская медицина Урала. 2019. Т. 5, № 2 (17). С. 99-100.

3. Афинеевская А.Ю., Мальков О.А., Говорухина А.А. Роль кишечной микробиоты в патогенезе атеросклероза и перспективные меры профилактики (обзор) // Журнал медико-биологических исследований. 2020. Т. 8, № 2. С. 184-193. DOI: https://doi.org/10.37482/2542-1298-Z009

4. Verbeke K.A., Boobis A.R., Chiodini A., Edwards C.A., Franck A., Kleerebezem M. et al. Towards microbial fermentation metabolites as markers for health benefits of prebiotics // Nutr. Res. Rev. 2015. Vol. 28, N 1. Р. 42-66. DOI: https://doi.org/10.1017/S0954422415000037

5. Шевелева С.А. Куваева И.Б., Ефимочкина Н.Р., Маркова Ю.М., Просянников М.Ю. Микробиом кишечника: от эталона нормы к патологии // Вопросы питания. 2020. Т. 89, № 4. C. 35-51. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10040

6. Schoeler M., Caesar R. Dietary lipids, gut microbiota and lipid metabolism // Rev. Endocr. Metab. Disord. 2019. Vol. 20. P. 461-472. DOI: https://doi.org/10.1007/s11154-019-09512-0

7. Soliman G.A. Dietary fiber, atherosclerosis, and cardiovascular disease // Nutrients. 2019. Vol. 11, N 5. Р. 1155. DOI: https://doi.org/10.3390/nu11051155

8. Guo W., Shu Y., Yang X. Tea dietary fiber improves serum and hepatic lipid profiles in mice fed a high cholesterol diet // Plant Foods Hum. Nutr. 2016. Vol. 71, N 2. Р. 145-150. DOI: https://doi.org/10.1007/s11130-016-0536-7

9. Adiels M., Olofsson S.-O., Taskinen M.-R., Borén J. Overproduction of very low-density lipoproteins is the hallmark of the dyslipidemia in the metabolic syndrome // Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol. 2008. Vol. 28, N 7. P. 1225-1236. DOI: https://doi.org/10.1161/ATVBAHA.107.160192

10. Srinivasan S.R., Frontini M.G., Xu J., Berenson G.S. Utility of childhood non-high-density lipoprotein cholesterol levels in predicting adult dyslipidemia and other cardiovascular risks: The Bogalusa Heart Study // Pediatrics. 2006. Vol. 118, N 1. P. 201-206. DOI: https://doi.org/10.1542/peds.2005-1856

11. Adeli Kh., Taghibiglou Ch., CVan Iderstine S., FLewis G. Mechanisms of hepatic very low-density lipoprotein overproduction in insulin resistance // Trends Cardiovasc. Med. 2001. Vol. 11, N 5. P. 170-176. DOI: https://doi.org/10.1016/S1050-1738(01)00084-6

12. Fiorini D., Pacetti D., Gabbianelli R., Gabrielli S., Ballini R. A salting out system for improving the efficiency of the headspace solid-phase microextraction of short and medium chain free fatty acids // J. Chromatogr. A. 2015. Vol. 1409. P. 282-287. DOI: https://doi.org/10.1016/j.chroma.2015.07.051

13. Zhang Ch., Tang P., Xu H., Weng Ya., Tang Q., Zhao H. Analysis of short-chain fatty acids in fecal samples by headspace-gas chromatography // Chromatographia. 2018. Vol. 81, N 9. P. 1317-1323. DOI: https://doi.org/10.1007/s10337-018-3572-7

14. Батурин А.К., Мартинчик А.Н., Горбачев Д.О., Сазонова О.В., Михайлов Н.А. "Нутри-проф", версия 2.9, свидетельство о государственной регистрации программы ЭВМ 2018616124 от 23.05.2018.

15. Ардатская М.Д., Бельмер С.В., Добрица В.П., Захарченко С.М., Лазебник Л.Б., Минушкин О.Н. и др. Дисбиоз (Дисбактериоз) кишечника: современное состояние проблемы, комплексная диагностика и лечебная коррекция // Экспериментальная и клиническая гастроэнтерология. 2015. Т. 117, № 5. С. 13-50.

16. Курмангулов А.А. Клинико-функциональная характеристика нарушений микробиоты кишечника у пациентов с метаболическим синдромом. Возможности немедикаментозной коррекции: Автореф. дис. - канд. мед. наук. Екатеринбург, 2016. 22 с.

17. De la Cuesta-Zuluaga J., Mueller N.T., Álvarez-Quintero R., Velásquez-Mejía E.P., Sierra J.A., Corrales-Agudelo V. et al. Higher fecal short-chain fatty acid levels are associated with gut microbiome dysbiosis, obesity, hypertension and cardiometabolic disease risk factors // Nutrients. 2018. Vol. 11, N 1. P. 51. DOI: https://doi.org/10.3390/nu11010051

18. Yoo J.Y., Groer M., Dutra S.V.O., Sarkar A., McSkimming D.I. Gut microbiota and immune system interactions // Microorganisms. 2020. Vol. 8, N 10. P. 1587. DOI: https://doi.org/10.3390/microorganisms8101587

19. Silva Y.P., Bernardi A., Frozza R.L. The role of short-chain fatty acids from gut microbiota in gut-brain communication // Front. Endocrinol. 2020. Vol. 11. P. 25. DOI: https://doi.org/10.3389/fendo.2020.00025

20. Chen W., Zhang S., Wu J., Ye T., Wang S., Wang P. et al. Butyrate-producing bacteria and the gut-heart axis in atherosclerosis // Clin. Chim. Acta. 2020. Vol. 507. P. 236-241. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cca.2020.04.037

21. Ojo O., Feng Q.-Q., Ojo O.O., Wang X.-H. The role of dietary fibre in modulating gut microbiota Dysbiosis in patients with type 2 diabetes: A systematic review and meta-analysis of randomised controlled trials // Nutrients. 2020. Vol. 12, N 11. P. 3239. DOI: https://doi.org/10.3390/nu12113239

22. Тутельян В.А. Химический состав и калорийность российских продуктов питания. Справочник. Москва : ДеЛи плюс, 2012. 284 с.

23. Попова А.Ю., Тутельян В.А., Никитюк Д.Б. О новых (2021) Нормах физиологических потребностей в энергии и пищевых веществах для различных групп населения Российской Федерации // Вопросы питания. 2021. Т. 90, № 4. С. 6-19. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2021-90-4-6-19

24. Байгарин Е.К., Бессонов В.В. Содержание пищевых волокон в различных пищевых продуктах растительного происхождения // Вопросы питания. 2012. Т. 81, № 2. С. 40-45.

25. Jacobsen U.P, Nielsen H.B, Hildebrand F., Raes J., Sicheritz-Ponten T., Kouskoumvekaki I. et al. The chemical interactome space between the human host and the genetically defined gut metabotypes // ISME J. 2013. Vol. 7, N 4. P. 730-742. DOI: https://doi.org/10.1038/ismej.2012.141

26. Fu X., Liu Zh., Zhu Ch., Mou H., Kong Q. Nondigestible carbohydrates, butyrate, and butyrate-producing bacteria // Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 2019. Vol. 59, suppl. 1. P. S130-S152. DOI: https://doi.org/10.1080/10408398.2018.1542587

27. Fuke N., Nagata N., Suganuma H., Ota T. Regulation of gut microbiota and metabolic endotoxemia with dietary factors // Nutrients. 2019. Vol. 11, N 10. P. 2277. DOI: https://doi.org/10.3390/nu11102277

28. Chen O., Sudakaran S., Blonquist T., Mah E., Durkee Sh., Bellamine A. Effect of arabinogalactan on the gut microbiome: A randomized, double-blind, placebo-controlled, crossover trial in healthy adults // Nutrition. 2021. Vol. 90. Article ID 111273. DOI: https://doi.org/10.1016/j.nut.2021.111273

29. Cantu-Jungles T.M., Hamaker B.R. New view on dietary fiber selection for predictable shifts in gut microbiota // MBio. 2020. Vol. 11, N 1. Article ID e02179-19. DOI: https://doi.org/10.1128/mBio.02179-19

30. Swanson K.S., de Vos W.M., Martens E.C., Gilbert J.A., Menon R.S., Soto-Vaca A. et al. Effect of fructans, prebiotics and fibres on the human gut microbiome assessed by 16S rRNA-based approaches: A review // Benef. Microbes. 2020. Vol. 11, N 2. P. 101-129. DOI: https://doi.org/10.3920/BM2019.0082

31. Logan I.E., Shulzhenko N., Sharpton Th.J., Bobe G., Liu K., Nuss S. et al. Xanthohumol requires the intestinal microbiota to improve glucose metabolism in diet-induced obese mice // Mol. Nutr. Food Res. 2021. Vol. 65, N 21. Article ID 2100389. DOI: https://doi.org/10.1002/mnfr.202100389

Материалы данного сайта распространяются на условиях лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License («Атрибуция - Всемирная»)

SCImago Journal & Country Rank
Scopus CiteScore
ГЛАВНЫЙ РЕДАКТОР
ГЛАВНЫЙ РЕДАКТОР
Тутельян Виктор Александрович
Академик РАН, доктор медицинских наук, профессор, научный руководитель ФГБУН «ФИЦ питания и биотехнологии»

Журналы «ГЭОТАР-Медиа»