Arthrospira platensis: антиоксидантные, гипогликемические и гиполипидемические эффекты in vitro и in vivo (краткий обзор)

Резюме

Биомасса цианобактерии Arthrospira platensis является перспективным пищевым источником биологически активных веществ, обладающих широким спектром биологической активности.

Цель данной работы - краткий обзор и анализ экспериментальных исследований тестирования in vitro и in vivo антиоксидантных, гипогликемических и гиполипидемических свойств биомассы A. platensis, экстрагируемых из биомассы фикоцианинов и их хромофора фикоцианобилина.

Материал и методы. Для основного поиска источников использовали интернет-ресурс PubMed, ключевой составляющей которого является база статей MEDLINE, охватывающая около 75% мировых медицинских изданий, помимо этого использовали библиографические базы данных Scopus и Web of Science. Глубина поиска - 20 лет. Ключевые слова для поиска: Arthrospira platensis, фикобилипротеин, С-фикоцианин, аллофикоцианин, гипогликемический эффект, гиполипидемический эффект, антиоксидантная активность, исследования in vitro и in vivo.

Результаты. Представлены краткая характеристика состава биомассы цианобактерии A. platensis, ее культивирования, получения водных экстрактов из биомассы с высоким содержанием фикоцианинов. Результаты экспериментальных исследований подтверждают антиоксидантные свойства биомассы A. platensis, во многом определяемые входящими в ее состав фикоцианинами. Гипогликемические и гиполипидемические эффекты приема биомассы A. platensis и экстрагируемых фикоцианинов установлены in vivo при моделировании нарушений углеводного и/или липидного обмена. Результаты исследований in vitro и in vivo свидетельствуют о выраженных антиоксидантных свойствах фикоцианинов. Гипогликемические эффекты отмечены в опытах на крысах с гиперлипидемией и аллоксановым диабетом, получавших корм с добавлением биомассы A. platensis, и у мышей линии KKAy, получавших экстракт С-фикоцианина.

Заключение. Анализ результатов исследований in vitro и in vivo антиоксидантных, гипогликемических и гиполипидемических свойств биомассы A. platensis, экстрактов с высоким содержанием фикоцианинов позволяет высказать предположение о перспективности их использования в питании лиц с нарушениями углеводного и липидного обмена. Соответственно, с позиций доказательной медицины клиническим исследованиям по использованию биомассы спирулины и/или ее экстрактов с высоким содержанием фикоцианинов в составе специализированной пищевой продукции, предназначенной для профилактики и/или диетической коррекции нарушений углеводного и липидного обмена, должны предшествовать дополнительные экспериментальные физико-химические и физиолого-биохимические исследования.

Ключевые слова:Arthrospira platensis; фикобилипротеин; С-фикоцианин; аллофикоцианин; гипогликемический; гиполипидемический; антиоксиданты

Финансирование. Поисково-аналитическая работа проведена за счет средств субсидии на выполнение государственного задания в рамках Программы фундаментальных научных исследований (тема № FGMF-2022-0002).

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие конфликтов интересов.

Вклад авторов. Анализ публикаций, написание введения и заключения к статье - Мазо В.К.; сбор и обработка материала, редактирование текста статьи в целом - Сидорова Ю.С.; анализ публикаций, написание раздела статьи "Результаты" - Бирюлина Н.А.

Для цитирования: Мазо В.К., Бирюлина Н.А., Сидорова Ю.С. Arthrospira platensis: антиоксидантные, гипогликемические и гиполипидемические эффекты in vitro и in vivo (краткий обзор) // Вопросы питания. 2022. Т. 91, № 4. С. 19-25. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022- 91-4-19-25

Одним из подходов к профилактике и диетической коррекции нарушений углеводного и жирового обмена (ожирения, сахарного диабета 2 типа и метаболического синдрома) является разработка новых специализированных пищевых продуктов, содержащих минорные биологически активные вещества (БАВ) с доказанным антиоксидантным действием, во многом определяющим их гипогликемические и гиполипидемические эффекты. Перспективным пищевым источником БАВ, обладающих вышеназванными свойствами, представляется биомасса Arthrospira platensis, по современной классификации относящейся к царству цианобактерий - сложно организованных и морфологически дифференцированных прокариотов, являющихся фотосинтетическими организмами, наиболее близкими к древнейшим микроорганизмам, обнаруженным на Земле [1]. Принадлежность A. platensis к цианобактериям как древнейшим обитателям биосферы определяет особенности ее метаболизма - высокую степень приспособляемости обменных процессов к неблагоприятным факторам среды обитания и наличие соответствующих вторичных метаболитов [2]. Отличительной особенностью A. platensis является очень высокое (до 70%) содержание белков, из которых приблизительно 50% составляют фикобилипротеины - светособирающие макромолекулы, поглощающие свет в той области видимого спектра, в которой хлорофилл имеет низкое поглощение. Особенности биосинтеза и структуры этих соединений подробно обсуждены в одном из разделов недавно опубликованной обширной работы португальских исследователей, посвященном характеристике биологической активности и биотехнологическим аспектам применимости фикобилипротеинов цианобактерий. Фикобилипротеины состоят из ряда субъединиц, имеющих белковую основу, и связанного с ними ковалентной связью хромофора - фикобилина. Каждый из 4 типов фикобилинов (фикоцианобилин, фикоэритробилин, фикоуробилин и фиковиолобилин) обладает уникальными спектральными характеристиками, которые могут быть дополнительно модифицированы взаимодействиями субъединиц и хромофора [3].

Цель данного краткого обзора - выборочно представить и охарактеризовать полученные за последние годы результаты экспериментальных исследований in vitro и in vivo по тестированию антиоксидантных, гипогликемических и гиполипидемических свойств биомассы A. platensis и входящих в ее состав С-фикоцианина и аллофикоцианина.

Материал и методы

Для основного поиска источников использовали интернет-ресурс PubMed, ключевой составляющей которого является база статей MEDLINE, охватывающая около 75% мировых медицинских изданий, а помимо этого использовали базы данных Scopus и Web of Science. Глубина поиска - 20 лет. Ключевые слова для поиска: Arthrospira platensis, фикобилипротеин, С-фикоцианин, аллофикоцианин, гипогликемический эффект, гиполипидемический эффект, антиоксидантная активность, исследования in vitro и in vivo.

Результаты

Выращивание в фотобиореакторах закрытого типа позволяет получать биомассу A. platensis при определенных и постоянных параметрах культивации и строго контролировать ее химический состав [4, 5]. После культивирования биомассу собирают, концентрируют, промывают и готовят в виде пасты или высушивают до порошкообразного состояния.

Антиоксидантные свойства биомассы A. platensis установлены в опытах in vivo в условиях моделирования окислительного стресса. В эксперименте in vivo на белых крысах линии Вистар происходило ингибирование перекисного окисления липидов (ПОЛ), значительное дозозависимое повышение активности супероксиддисмутазы, каталазы и повышение содержания глутатиона в почках и печени животных при потреблении ими биомассы A. platensis в дозе 500 и 1000 мг на 1 кг массы тела в течение 5 дней, снижая тем самым вызванное дельтаметрином ПОЛ и окислительный стресс [6]. Как показано в работе [7], введение биомассы A. platensis в течение 28 дней в корм нильской тиляпии (0,5 или 1%) повышало уровень глутатиона и активность глутатионпероксидазы, супероксиддисмутазы, каталазы в тканях, также ослабляя предварительное токсическое окислительное воздействие дельтаметрина на эту рыбу. При моделировании колита у белых крыс линии Вистар прием в течение 17 дней биомассы A. platensis (перорально 500 мг на 1 кг массы тела) минимизировал токсическое действие тилмикозина, индуцирующее ПОЛ и подавляющее экспрессию супероксидазы и каталазы. Нормализовалась повышенная сывороточная активность лактатдегидрогеназы и креатинкиназы и снижалось ПОЛ [8]. Антиоксидантные эффекты при приеме биомассы A. platensis у белых крыс линии Вистар с повреждением печени, вызванным ацетатом свинца, продемонстрированы в работе [9]. Интоксикация ацетатом свинца приводила к повреждению печени, значительному повышению активности аспартатаминотрансферазы, каспазы-3 и уровня малонового диальдегида в сыворотке крови, а также к выраженному снижению уровней глутатиона и активности супероксиддисмутазы в печени животных. Пероральное введение в течение 4 нед биомассы A. platensis (в дозировках 500 или 1000 мг на 1 кг массы тела) обеспечило дозозависимое повышение уровня глутатиона, активности супероксиддисмутазы, снижение уровня малонового диальдегида, повышенного уровня фактора некроза опухоли α и каспазы-3. Предварительное пероральное введение в течение 5 дней биомассы А. platensis (300 мг на 1 кг массы тела) крысам-самцам линии Вистар ослабляло повреждающее действие диклофенака на печень этих животных, снижая активность аланин- и аспартатаминотрансферазы и щелочной фосфатазы, содержание общего билирубина, липопротеинов низкой плотности (ЛПНП), общего холестерина в сыворотке крови, а также ПОЛ в ткани печени [10]. Продолжительный прием биомассы А. platensis (300 мг на 1 кг массы тела в течение 3 мес) снижал вызванную хромом нефротоксичность у крыс линии Sprague-Dawley, понижая повышенный уровень мочевины и креатинина в сыворотке крови, повышая активности каталазы и супероксиддисмутазы и восстанавливая типичную гистологическую структуру почек [11].

Гипогликемические и гиполипидемические эффекты приема биомассы A. platensis и ее экстрактов установлены in vivo при моделировании нарушений углеводного и/или липидного обмена. При пероральном введении в течение 30 дней биомассы A. platensis (в дозе 500 мг на 1 кг в сутки) крысам-альбиносам с нефропатией и диабетом, индуцированным стрептозотоцином, у животных снижался уровень глюкозы в крови. Инсулиноподобный эффект A. platensis был связан с защитой b-клеток поджелудочной железы и соответствующим контролем уровня глюкозы в крови [12]. Потребление 2 раза в неделю в течение 2 мес биомассы A. platensis (500 мг на 1 кг массы тела) крысами-альбиносами с индуцированным стрептозотоцином диабетом достоверно снижало уровни глюкозы, гликированного гемоглобина, малонового диальдегида и значимо повышало уровень инсулина, активность супероксиддисмутазы, каталазы и глутатионпероксидазы в крови этих животных. Прием биомассы A. platensis также снижал индуцированную стрептозотоцином активацию пируваткарбоксилазы и каспазы-3, экспрессию гена фактора некроза опухоли α [13]. По мнению авторов данной работы, снижение уровня глюкозы в крови у этих животных является следствием антиоксидантного и апоптического действия A. platensis, ингибирующего активацию митоген-активируемого протеинкиназного пути в тканях печени диабетических крыс и индуцирующего восстановление поврежденных гепатоцитов и β-клеток поджелудочной железы. Согласно [14], пероральное введение биомассы A. platensis 10 мг на 1 кг массы тела в течение 30 дней белым крысам линии Вистар с диабетом, вызванным введением аллоксана, значительно снижало уровень глюкозы в крови и повышало уровень инсулина в плазме, что свидетельствовало о том, что A. platensis усиливала секрецию инсулина β-клетками островков Лангерганса поджелудочной железы и влияла на их регенерацию.

У лошадей, страдающих метаболическим синдромом, получавших корм с добавлением биомассы A. platensis 500 г/сут на животное в течение 3 мес, снижалась избыточная масса тела и повышалась чувствительность к инсулину [15]. Антиатерогенные эффекты биомассы A. platensis исследованы при биомоделировании гиперхолестеринемии на новозеландских белых кроликах, получавших диету с высоким содержанием холестерина (0,5% диеты). Потребление биомассы A. platensis (1 и 5%) в течение 8 нед снижало в крови животных уровень триглицеридов, общего холестерина, холестерина ЛПНП и повышало уровень липопротеинов высокой плотности [16].

В работе [17] было показано, что у крыс с диабетом, индуцированным стрептозотоцином, прием биомассы A. platensis в течение 5 нед 30 мг на 1 кг массы тела улучшал гематологические показатели. По мнению авторов статьи, вследствие антиоксидантной активности прием A. platensis может предотвращать гемолиз эритроцитов и поддерживать уровень в крови лейкоцитов, тромбоцитов и лимфоцитов. В работе [18] в опыте in vivo с использованием мышей, дефицитных по аполипопротеину Е, получавших диету с высоким содержанием холестерина (1% диеты), было показано, что биомасса A. platensis при потреблении 1 г на 1 кг массы тела в течение 2 мес активировала атеропротекторную гемоксигеназу-1 (Hmox1), ключевой фермент ответственный за выработку билирубина, и оказывала модулирующее действие на маркеры окислительного стресса: эндотелиальную синтазу оксида азота (eNOS), субъединицу p22 НАДФН-оксидазы (phox) и молекулу адгезии сосудистого эндотелия 1-го типа (VCAM-1).

Результаты работы [19] показали, что водный экстракт А. platensis (500 мг на 1 кг массы тела) может ингибировать кишечную абсорбцию пищевого жира путем ингибирования активности липазы поджелудочной железы животных, снижая постпрандиальную триацилглицеролемию уже через 2 ч после приема.

В исследовании in vitro водный экстракт A. platensis повышал жизнеспособность и улучшал пролиферацию мезенхимальных стромальных клеток и кишечных эпителиальных клеток, выделенных у лиц с метаболическим синдромом, и эффективно подавлял липополисахарид-индуцированные воспалительные реакции в макрофагах [15]. В работе [20] in vitro охарактеризовано гиполипидемическое влияние метанол-хлороформного экстракта из A. platensis на клетки HepG2 гепатомы человека. Наблюдалось значительное снижение экспрессии 3-гидрокси-3-метил-глутарил-КоА-редуктазы (HMGR), фермента, лимитирующего скорость биосинтеза холестерина, а также подавление экспрессии рецепторов ЛПНП и липогенных генов синтазы жирных кислот и стеароил-КоА десатуразы-1. Репрессия липогенных генов происходила наряду со снижением зрелых форм стерол-регуляторного элемент-связывающего белка 1 (SREBP-1) и белка 2 (SREBP-2), которые эффективно регулируют транскрипцию вышеупомянутых генов.

Как антиоксидантное действие, так и связанные с ним гипогликемические и гиполипидемические свойства биомассы A. platensis определяются в первую очередь входящими в ее состав С-фикоцианином и аллофикоцианином. Начальным этапом концентрирования фикоцианинов является водная экстракция биомассы A. platensis. Высушенную или свежую биомассу подвергают экстракции и корректировке рН суспензии по мере необходимости, затем центрифугируют и фильтруют [21]. Водные экстракты A. platensis могут содержать следовые количества (<1%) каротиноидов и хлорофиллов, а высокое содержание фикоцианинов придает водному экстракту A. platensis выраженный синий цвет [22, 23]. Коммерчески доступные водные экстракты A. platensis выпускаются либо в жидкой (водной), либо в порошкообразной форме и используются в качестве пищевого красителя в широком ассортименте пищевых продуктов и напитков. Сухие экстракты A. platensis находят свое применение при производстве биологически активных добавок к пище [24, 25].

С-фикоцианин состоит из α- и β-субъединиц с гексамерной конформацией (αβ)6 при рН 5,0-6,0 и тримерной конформацией (αβ)3 при рН 7,0. Единственным хромофором в С-фикоцианине является фикоцианобилин - синий тетрапиррольный хромофор (элементный состав C33H38N4O6) [3]. Максимуму поглощения раствора этого белка соответствует длина волны 620 нм. Аллофикоцианин состоит из тримера (αβ)3 с молекулярной массой 110 кДа. Обе субъединицы α и β содержат один и тот же хромофор фикоцианобилин. Длина волны максимального поглощения аллофикоцианина составляет 650 нм [26].

С-фикоцианин нейтрализует свободные радикалы и активные формы кислорода, подавляет экспрессию индуцибельной синтазы оксида азота (iNOS), снижает выработку нитритов и ингибирует ПОЛ в микросомах печени [27]. Аллофикоцианин, передающий энергию молекулам хлорофилла [28], более эффективно по сравнению с C-фикоцианином улавливает пероксильные радикалы, а С-фикоцианин, в свою очередь, эффективнее в захвате гидроксильных радикалов. В работе [29] показано, что С-фикоцианин и фикоцианобилин улавливают неорганический токсин пероксинитрит, инактивирующий важные клеточные мишени, опосредуя окислительное повреждение ДНК. Пероральное введение С-фикоцианина, экстрагированного из биомассы A. platensis, в дозе 100 мг на 1 кг массы тела 1 раз в сутки в течение 3 нед мышам линии KKAy вызывало значительное снижение уровня глюкозы в плазме крови, снижение уровней общего холестерина и триглицеридов в сыворотке крови и в печени, а также улучшало чувствительность и секрецию инсулина, увеличивало синтез гликогена в печени и мышцах и тем самым регулировало метаболизм гликолипидов [30].

Гипохолестеринемическое действие С-фикоцианина in vivo подтверждает данные об ингибировании всасывания холестерина в тощей кишке и реабсорбции желчных кислот в подвздошной кишке крыс линии Вистар, получавших высокохолестериновую диету, при потреблении этими животными фикоцианина (3% от общего белка в рационе в течение 5 дней) [31]. В представленной выше публикации [18] фикоцианобилин также активировал Hmox1 и оказывал модулирующее действие на субъединицу p22 НАДФН-оксидазы (phox) в опыте in vitro на эндотелиальных клетках линии EA.hy926.

Низкие наномолярные внутриклеточные концентрации неконъюгированного билирубина ингибируют активность NOX2-зависимой НАДФН-оксидазы, ключевого источника окислительного стресса [32, 33]. Фикоцианобилин как изомер биливердина имитирует ингибирующую активность неконъюгированного билирубина по отношению к НАДФН-оксидазе, что, вероятно, связано с его превращением в клетках млекопитающих в фикоцианорубин, соединение, сходное по структуре с билирубином [34]. Выявленный феномен, согласно [35], может объяснить многие выраженные антиоксидантные и противовоспалительные эффекты, наблюдаемые при введении биомассы A. platensis, С-фикоцианина и собственно фикоцианобилина в корм лабораторных грызунов, при моделировании различных патологических состояний.

Заключение

Анализ представленных в кратком обзоре результатов исследований in vitro и in vivo антиоксидантных, гипогликемических и гиполипидемических свойств биомассы A. platensis, экстрактов с высоким содержанием фикоцианинов позволяет высказать предположение о перспективности их использования в питании лиц с нарушениями углеводного и липидного обмена. Результаты контролируемых рандомизированных клинических исследований влияния биомассы A. platensis и входящих в ее состав БАВ на метаболический синдром, состояние печени и маркеры воспаления не столь однозначны как результаты, полученные в экспериментах in vivo. Включение в состав пищевых продуктов фикоцианинов, экстрагированных из биомассы A. platensis, сопровождается их взаимодействием с полимерной пищевой белковой и/или углеводной матрицей, что априори может влиять на антиоксидантные, гипогликемические и гиполипидемические свойства образующихся комплексов.

Соответственно, с позиций доказательной медицины клиническим исследованиям по использованию биомассы спирулины и/или ее экстрактов с высоким содержанием фикоцианинов в составе специализированной пищевой продукции, предназначенной для профилактики и/или диетической коррекции нарушений углеводного и липидного обмена, должны предшествовать дополнительные экспериментальные физико-химические и физиолого-биохимические исследования.

Литература

1. Grosshagauer S., Kraemer K., Somoza V. The true value of Spirulina // J. Agric. Food Chem. 2020. Vol. 68, N 14. P. 4109-4115. DOI: https://doi.org/10.1021/acs.jafc.9b08251

2. Wollina U., Voicu C., Gianfaldoni S., Lotti T., França K., Tchernev G. Arthrospira platensis - potential in dermatology and beyond // Open Access Maced. J. Med. Sci. 2018. Vol. 6, N 1. P. 176-180. DOI: https://doi.org/10.3889/oamjms.2018.033

3. Pagels F., Guedes A.C., Amaro H.M., Kijjoa A., Vasconcelos V. Phycobiliproteins from cyanobacteria: chemistry and biotechnological applications // Biotechnol. Adv. 2019. Vol. 37, N 3. P. 422-443. DOI: https://doi.org/10.1016/j.biotechadv.2019.02.010

4. El Baky H.H.A., El Baroty G.S., Mostafa E.M. Optimization growth of Spirulina (Arthrospira) platensis in photobioreactor under varied nitrogen concentration for maximized biomass, carotenoids and lipid contents // Recent Pat. Food Nutr. Agric. 2020. Vol. 11, N 1. P. 40-48. DOI: https://doi.org/10.2174/2212798410666181227125229

5. Петрухина Д.И. Оценка возможности увеличения биомассы и продуктов синтеза у родов Spirulina и Arthrospira (Cyanophyta) после криоконсервации // Труды Карельского научного центра РАН. 2019. № 6. С. 74-84. DOI: https://doi.org/10.17076/eb905

6. Abdel-Daim M.M., Abuzead S.M., Halawa S.M. Protective role of Spirulina platensis against acute deltamethrin-induced toxicity in rats // PLoS One. 2013. Vol. 8. Article ID e72991. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0072991

7. Abdelkhalek N.K., Ghazy E.W., Abdel-Daim M.M. Pharmacodynamic interaction of Spirulina platensis and deltamethrin in freshwater fish Nile tilapia, Oreochromis niloticus: impact on lipid peroxidation and oxidative stress // Environ. Sci. Pollut. Res. Int. 2015. Vol. 22. P. 3023-3031. DOI: https://doi.org/10.1007/s11356-014-3578-0

8. Abdel-Daim M.M., Farouk S.M., Madkour F.F., Azab S.S. Anti-inflammatory and immunomodulatory effects of Spirulina platensis in comparison to Dunaliella salina in acetic acid-induced rat experimental colitis // Immunopharmacol. Immunotoxicol. 2015. Vol. 37, N 2. P. 126-139. DOI: https://doi.org/10.3109/08923973.2014.998368

9. El-Tantawy W.H. Antioxidant effects of Spirulina supplement against lead acetate-induced hepatic injury in rats // J. Tradit. Complement. Med. 2015. Vol. 6, N 4. P. 327-331. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jtcme.2015.02.001

10. Rajbanshi S.L.A., Patel D.S., Pandanaboina C.S. Hepato-protective effects of blue-green alga Spirulina platensis on diclofenac-induced liver injury in rats // Mal. J. Nutr. 2016. Vol. 22, N 2. P. 289-299.

11. Elshazly M.O., Abd El-Rahman S.S., Morgan A.M., Ali M.E. The remedial efficacy of Spirulina platensis versus chromium-induced nephrotoxicity in male Sprague-Dawley rats // PLoS One. 2015. Vol. 10, N 6. Article ID e0126780.

12. Abdel-Daim M.M., Shaaban Ali M., Madkour F.F., Elgendy H. Oral Spirulina platensis attenuates hyperglycemia and exhibits antinociceptive effect in streptozotocin-induced diabetic neuropathy rat model // J. Pain Res. 2020. Vol. 13. P. 2289-2296. DOI: https://doi.org/10.2147/JPR.S267347

13. Sadek K.M., Lebda M.A., Nasr S.M., Shoukry M. Spirulina platensis prevents hyperglycemia in rats by modulating gluconeogenesis and apoptosis via modification of oxidative stress and MAPK-pathways // Biomed. Pharmacother. 2017. Vol. 92. P. 1085-1094. DOI: https://doi.org/10.1016/j.biopha.2017.06.023

14. Muthuraman P., Senthilkumar R., Srikumar K. Alterations in beta-islets of Langerhans in alloxan-induced diabetic rats by marine Spirulina platensis // J. Enzyme Inhib. Med. Chem. 2009. Vol. 24, N 6. P. 1253-1256. DOI: https://doi.org/10.3109/14756360902827240

15. Nawrocka D., Kornicka K., Smieszek A., Marycz K. Spirulina platensis improves mitochondrial function impaired by elevated oxidative stress in adipose-derived mesenchymal stromal cells (ASCs) and Intestinal Epithelial Cells (IECs), and Enhances Insulin Sensitivity in Equine Metabolic Syndrome (EMS) Horses // Mar. Drugs. 2017. Vol. 15, N 8. P. 237. DOI: https://doi.org/10.3390/md15080237

16. Cheong S.H., Kim M.Y., Sok D.E., Hwang S.Y., Kim J.H., Kim H.R. et al. Spirulina prevents atherosclerosis by reducing hypercholesterolemia in rabbits fed a high-cholesterol diet // J. Nutr. Sci. Vitaminol. 2010. Vol. 56, N 1. P. 34-40. DOI: https://doi.org/10.3177/jnsv.56.34

17. Nasirian F., Mesbahzadeh B., Maleki S.A., Mogharnasi M., Kor N.M. The effects of oral supplementation of Spirulina platensis microalgae on hematological parameters in streptozotocin-induced diabetic rats // Am. J. Transl. Res. 2017. Vol. 9, N 12. P. 5238-5244.

18. Strasky Z., Zemankova L., Nemeckova I., Rathouska J., Wong R.J., Muchova L. et al. Spirulina platensis and phycocyanobilin activate atheroprotective heme oxygenase-1: a possible implication for atherogenesis // Food Funct. 2013. Vol. 4, N 11. P. 1586-1594. DOI: https://doi.org/10.1039/c3fo60230c

19. Han L.K., Li D.X., Xiang L., Gong X.J., Kondo Y., Suzuki I. et al. Isolation of pancreatic lipase activity-inhibitory component of Spirulina platensis and it reduce postprandial triacylglycerolemia // Yakugaku Zasshi. 2006. Vol. 126, N 1. P. 43-49. DOI: https://doi.org/10.1248/yakushi.126.43

20. Ku C.S., Yang Y., Park Y., Lee J. Health benefits of blue-green algae: prevention of cardiovascular disease and nonalcoholic fatty liver disease // J. Med. Food. 2013. Vol. 16, N 2. P. 103-111. DOI: https://doi.org/10.1089/jmf.2012.2468

21. llter I., Akyıl S., Demirel Z., Koç M., Conk-Dalay M., Kaymak-Ertekin F. Optimization of phycocyanin extraction from Spirulina platensis using different techniques // J. Food Compos. Anal. 2018. Vol. 70. P. 78-88.

22. Evaluation of Certain Food Additives: Eighty-Sixth Report of the Joint FAO/WHO Expert Committee on Food Additives. Geneva : World Health Organization and Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2019 (WHO Technical Report Series; No. 1014). Licence: CC BY-NC-SA 3.0 IGO.

23. Парамонов Л.Е. Оценка содержания хлорофилла по спектрам поглощения нативных клеток Spirulina platensis // Вопросы современной альгологии. 2020. № 1. С. 25-33. DOI: https://doi.org/10.33624/2311-0147-2020-1(22)-25-33

24. Lafarga T., Fernández-Sevilla J.M., González-López C., Acién-Fernández F.G. Spirulina for the food and functional food industries // Food Res. Int. 2020. Vol. 137. Article ID 109356. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodres.2020.109356

25. Martelli F., Alinovi M., Bernini V., Gatti M., Bancalari E. Arthrospira platensis as natural fermentation booster for milk and soy fermented beverages // Foods. 2020. Vol. 9, N 3. P. 350. DOI: https://doi.org/10.3390/foods9030350

26. Dumay J., Morancais M. Chapter 9 - Proteins and pigments // Seaweed in Health and Disease Prevention / eds J. Fleurence, I. Levine. San Diego : Academic Press, 2016. P. 275-318. ISBN 9780128027721. DOI: https://doi.org/10.1016/B978-0-12-802772-1.00009-9

27. Liu Q., Huang Y., Zhang R., Cai T., Cai Y. Medical application of Spirulina platensis derived C-phycocyanin // Evid. Based Complement. Alternat. Med. 2016. Vol. 2016. Article ID 7803846. DOI: https://doi.org/10.1155/2016/7803846

28. Cherdkiatikul T., Suwanwong Y. Production of the α and β subunits of Spirulina allophycocyanin and C-phycocyanin in Escherichia coli: a comparative study of their antioxidant activities // J. Biomol. Screen. 2014. Vol. 19, N 6. P. 959-965. DOI: https://doi.org/10.1177/1087057113520565

29. McCarty M.F., Iloki-Assanga S. Co-administration of phycocyanobilin and/or phase 2-inducer nutraceuticals for prevention of opiate tolerance // Curr. Pharm. Des. 2018. Vol. 24, N 20. P. 2250-2254. DOI: https://doi.org/10.2174/1381612824666180723162730

30. Ou Y., Lin L., Yang X., Pan Q., Cheng X. Antidiabetic potential of phycocyanin: effects on KKAy mice // Pharm. Biol. 2013. Vol. 51, N 5. P. 539-544. DOI: https://doi.org/10.3109/13880209.2012.747545

31. Nagaoka S., Shimizu K., Kaneko H., Shibayama F., Morikawa K., Kanamaru Y. et al. A novel protein C-phycocyanin plays a crucial role in the hypocholesterolemic action of Spirulina platensis concentrate in rats // J. Nutr. 2005. Vol. 135, N 10. P. 2425-2430. DOI: https://doi.org/10.1093/jn/135.10.2425

32. Lanone S., Bloc S., Foresti R., Almolki A., Taillé C., Callebert J. et al. Bilirubin decreases nos2 expression via inhibition of NAD(P)H oxidase: implications for protection against endotoxic shock in rats // FASEB J. 2005. Vol. 19, N 13. P. 1890-1892. DOI: https://doi.org/10.1096/fj.04-2368fje

33. Datla S.R., Dusting G.J., Mori T.A., Taylor C.J., Croft K.D., Jiang F. Induction of heme oxygenase-1 in vivo suppresses NADPH oxidase derived oxidative stress // Hypertension. 2007. Vol. 50, N 4. P. 636-642. DOI: https://doi.org/10.1161/HYPERTENSIONAHA.107.092296

34. McCarty M.F., Kerna N.A. Spirulina rising: microalgae, phyconutrients, and oxidative stress // EC Microbiol. 2021. Vol. 17, N 7. P. 121-128. DOI: https://doi.org/10.31080/ecmi.2021.17.01135

35. McCarty M.F., DiNicolantonio J.J. Nutraceuticals have potential for boosting the type 1 interferon response to RNA viruses including influenza and coronavirus // Prog. Cardiovasc. Dis. 2020. Vol. 63, N 3. P. 383-385. DOI: https://doi.org/10.1016/j.pcad.2020.02.007

Материалы данного сайта распространяются на условиях лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License («Атрибуция - Всемирная»)

SCImago Journal & Country Rank
Scopus CiteScore
ГЛАВНЫЙ РЕДАКТОР
ГЛАВНЫЙ РЕДАКТОР
Тутельян Виктор Александрович
Академик РАН, доктор медицинских наук, профессор, научный руководитель ФГБУН «ФИЦ питания и биотехнологии»

Журналы «ГЭОТАР-Медиа»