Mycotoxins in spices consumed in Russia

• Zakhar A. Chalyy
• Mariya G. Kiseleva
• Irina B. Sedova
• Viktor A. Tutelyan

Abstract

Spices and herbs have been used since ancient times as flavor and aroma enhancers, colorants, preservatives and traditional medicines. As many other plant products, they can be exposed to contaminants, ones of which are mycotoxins, secondary metabolites of fungi. Such contamination can occur during harvesting, processing and storage, distribution, retailing and consumer use. Although they are used and consumed in small quantities, but added to a wide variety of products, especially ready-to-eat products. So the assessment of their contamination with mycotoxins is very important.

The aim of the study was to investigate the contamination of spices and herbs with mycotoxins of fungi of the genera Aspergillus, Penicillium, Fusarium and Alternaria, as well as to assess the mycotoxins intake per person when consuming these food groups.

Material and methods. Concentration of mycotoxins in 155 samples of spices and herbs was determined by ultra high-performance liquid chromatography coupled to tandem mass-spectrometric detection (UHPLC-MS/MS). The list of mycotoxins included deoxynivalenol, aflatoxins, ochratoxin A, zearalenone, T-2 toxin, fumonisins, sterigmatocistin, HT-2 toxin, diacetoxyscirpenol, enniatins, beauvericin, neosolaniol, citreoviridin, mycophenolic acid, citrinin, tentoxin, altenuene, alternariol and its monomethyl ether.

Results. Among the regulated in plant products mycotoxins in the studied samples there were found aflatoxins (B1 – in 19% of samples, from 0.4 to 48.2 µg/kg, B2 – 8%, from < limit of quantitation (LOQ) to 3.2 µg/kg, G1 – 2%, 0.75–21 µg/kg, G2 – 5%, 0.5–12.5 µg/kg), ochratoxin A (15% samples, 0.8–14 µg/kg), fumonisin B1 (8%, 16.1–722.6 µg/kg), and fumonisin B2 (14%, < LOQ – 79.6 µg/kg). T-2 toxin and deoxynivalenol were found in 10% of samples (< LOQ – 6.5 µg/kg and < LOQ – 65.5 µg/kg respectively), zearalenone – in 4 samples (1.7–106.2 µg/kg), HT-2 toxin – in 8 samples (5.4–19.8 µg/kg). Among little-studied (emergent) mycotoxins in the spices and herbs samples there were found tentoxin (in 36% of samples, in an amount from 0.7 to 10.9 µg/kg), altenuene (in 8%, 14.5–161.5 µg/kg). 10% of the samples were contaminated with alternariol and its methyl ether (from less than LOQ to 12.8 and < LOQ to 55.7 µg/kg, respectively), 4% – with sterigmatocystin (0.4–7.8 µg/kg), 5% – mycophenolic acid (13.1–297 µg/kg), 2% of the samples were contaminated with citrinin and enniatin B (< LOQ – 27.7 and 0.1–1 µg/kg), in 9 samples (6%) beauvericin was detected (< LOQ – 1.7 µg/kg). Over 60% of samples were contaminated with more than one mycotoxin. The content of aflatoxin B1 exceeded the maximum permissible level set in the EU (5 µg/kg) in nine samples.

Conclusion. To the best of our knowledge, the present study is the first in the Russian Federation to report results indicating to the contamination of spices and herbs with mycotoxins. High occurrence of aflatoxins, tentoxin, ochratoxin A and fumonisin B2 has been observed. In calculating the potential exposure of mycotoxins, the possibility of high levels of aflatoxin B1 intake have been shown to be possible, which could lead to a public health risk when consuming contaminated spices, herbs and foods containing them.

Keywords:mycotoxins; spices; herbs; ochratoxin A; aflatoxins; tentoxin; fumonisin B2; contamination; UHPLC-MS/MS

Микотоксины (МТ) - вторичные метаболиты плесневых грибов - распространенные биогенные контаминанты продуктов растительного происхождения. Многолетние исследования, проведенные как в Российской Федерации, так и за рубежом, свидетельствуют о том, что МТ, продуцируемые грибами рода Fusarium, Aspergillius, Penicillium и Alternaria, наиболее широко распространены в мире [1]. Универсальными и наиболее широко используемыми ингредиентами в приготовлении и обработке пищи являются специи и пряные травы. К специям относят сушеные растения или их части (корни, корневища, луковицы, кора, цветки, плоды и семена), используемые в пищевых продуктах для придания вкуса, цвета и аромата [2-5]. Отличие специй от пряных трав заключается в том, что последние получают из листьев [3]. Их импортируют по всему миру в основном из стран с тропическим и/или субтропическим климатом. Местные условия, такие как высокая температура, проливные дожди и влажность, способствуют росту плесеней, а это приводит к загрязнению специй и пряных трав МТ. Накопление токсинов в растительной продукции возможно как за счет фитопатогенов, поражающих растения в процессе вегетации (среди токсинообразующих микромицетов наиболее распространены представители родов Fusarium и Alternaria), так и за счет "грибов хранения" - Aspergillus и Penicillium. Приоритетными загрязнителями специй и пряных трав были МТ "грибов хранения", афлатоксины (AFLs) и охратоксин А (ОТА) [6, 7]. Среди других токсинов чаще обнаруживают фумонизин В1 (FB1) - в 60% специй и 55% пряных трав, фумонизин В2 (FB2) - в 35 и 18%, зеараленон (ZEA) - в 30 и 3%, реже дезоксиниваленол (DON) - в 12 и 3%, токсины Т-2 и НТ-2 - в 3-5% случаев [8]. L. Santos и соавт. в 3 из 10 образцов перца чили обнаружили одновременно AFL В1, стеригматоцистин (STC), ОТА и FВ2 [9]. Согласно L. Gambacorta и соавт., распространенность МТ в специях выше по сравнению с пряными травами. Из 93 исследованных проб специй 77% были загрязнены тенуазоновой кислотой (TNZ) (среднее содержание - 3311 мкг/кг), 44% - метиловым эфиром альтернариола (AME) (16,3 мкг/кг), 40% - альтернариолом (АОН) (45 мкг/кг), 40% тентоксином (ТЕ) (16,8 мкг/кг) и 7% альтенуеном (ALT) (16,3 мкг/кг). В 73% случаев пряные травы были загрязнены TNZ (среднее содержание - 273 мкг/кг), 51% - AME (19,1 мкг/кг), 30% - ТЕ (9,8 мкг/кг) и 19% - АОН (9,7 мкг/кг) [10].

В ряде стран установлены максимально допустимые уровни (МДУ) содержания МТ в специях и пряных травах, диапазон МДУ ОТА варьирует от 7 (в Республике Корея) до 30 мкг/кг (в Бразилии), AFL В1 - от 2 (в Болгарии) до 30 мкг/кг (в Сербии, Черногории и Хорватии) и суммы AFL - от 5 (в Болгарии, Малайзии, Сингапуре) до 30 мкг/кг (в Шри-Ланке, Пакистане, Индии). В Норвегии регламентируется содержание токсина Т-2 на уровне 15 мкг/кг; в Армении для всех пищевых продуктов установлено МДУ ZEA на уровне 1 мг/кг [6]. В России содержание МТ в специях и пряных травах не регламентируется.

В связи с вышеизложенным целью работы было изучение частоты и уровней контаминации МТ в специях и пряных травах, потребляемых на территории России. В продуктах определяли МТ, регламентируемые в пищевых продуктах растительного происхождения, их структурные аналоги, а также эмерджентные МТ (ЭМТ). Перечень исследованных токсинов включал 24 вида МТ и ЭМТ.

Материал и методы

Исследовано 155 образцов специй и пряностей: многокомпонентных смесей специй и пряных трав (29 проб), черного перца (25), перца чили (21), паприки (17), имбиря (16), мускатного ореха (12), куркумы (9), корицы (5), кориандра (4), карри (3), пажитника (3), тмина (2), орегано (2), базилика (2), розмарина (2), гвоздики (1), шафрана (1), горчицы (1), укропа (1). Образцы были отобраны в торговой сети и на рынках РФ (из Московской области, Краснодарского края, Республики Адыгея), а также получены из Абхазии, Армении, Узбекистана, Грузии, Таджикистана, Таиланда, Турции, Индонезии, Южной Кореи.

Определение МТ и ЭМТ проводили методом обращенно-фазовой высокоэффективной жидкостной хроматографии ультравысокого давления с тандемным масс-спектрометрическим детектированием (УВЭЖХ-МС/МС) в режиме электрораспылительной ионизации (положительной и отрицательной) при атмосферном давлении и динамического мониторинга выбранных переходов. УВЭЖХ-система (Vanquish UHPLC) состояла из бинарного градиентного насоса, термостата колонок, автосамплера и была соединена с тройным квадрупольным масс-спектрометрическим детектором с подогреваемым источником (TSQ Endura), контроль осуществлялся посредством программного обеспечения Xcalibur 4.0 QF2 Software (все Thermo Scientific, США).

Использованы стандарты: AFL B1, AFL B2, AFL G1, AFL G2, STC, T-2, HT-2, DON, цитринин (CIT), FB1, FB2, ZEA, OTA (чистота ≥98%), диацетоксискирпенол (DAS), (Sigma-Aldrich, США); AOH (99,3%), AME (99,77%), ALT (98%), боверицин (BEA) (99,31%), цитреовиридин (CTV) (97%), энниатин А (EnnA) (99,68%), энниатин В (EnnB) (99,62%), микофеноловая кислота (MPA) (99,59%), неосоланиол (NeoS) (99%), ТЕ (99,84%) (Fermentek, Израиль). Исходные растворы готовили в ацетонитриле (AFLs, STC, CIT, OTA, MPA, ZEA, трихотецены группы A и B), в метаноле (токсины Alternaria, Enns и BEA, CTV, MPA, NeoS) или в смеси ацетонитрила с водой, 50/50, об/об (FB1, FB2) в концентрации 100 или 500 мкг/мм³. Все исходные растворы хранили при -18 °C.

Подготовка пробы. Для подготовки проб применяли модифицированный метод QuEChERS (Быстро, Просто, Дешево, Эффективно, Надежно и Безопасно) [11]. В пробирку типа фалькон объемом 50 см³ отбирали измельченную пробу массой 1 г, добавляли 10 см³ дистиллированной воды, взбалтывали до полного смачивания и оставляли для набухания в ультразвуковой ванне Elmasonic S15H (Elma, Германия) на 10 мин. Затем добавляли 10 см³ ацетонитрила, подкисленного 1% уксусной кислотой, и встряхивали на шейкере в течение 10 мин, вновь обрабатывали ультразвуком в течение 10 мин. Добавляли 1 г NaCl и 4 г безводного MgSO₄ (в 2 приема), каждый раз интенсивно перемешивая вручную или на вортексе. Экстракт центрифугировали в течение 10 мин при 10 000 об/мин на центрифуге Rotina 38 (Hettich, Германия). В пробирку типа фалькон объемом 15 см³ переносили 5 см³ супернатанта, добавляли 3 см³ гексана, насыщенного ацетонитрилом, перемешивали на шейкере в течение 20 мин. Центрифугировали в течение 1 мин при скорости не менее 4000 об/мин (Hettich, Германия), отбирали 3 см³ обезжиреннного ацетонитрильного слоя и упаривали досуха на роторном испарителе (BioChromato, Япония). Остаток перерастворяли в 0,1 см³ метанола, добавляли 0,4 см³ воды. Полученный раствор переносили в пробирку типа эппендорф объемом 1,5 см³, центрифугировали в течение 10 мин при 15 000 об/мин на центрифуге SL 16R (Thermo Scientific, США). 0,4 см³ супернатанта помещали в хроматографическую виалу.

Результаты

Анализ показал, что из 24 исследованных МТ в специях и пряных травах были обнаружены 20, в частности TE был обнаружен в 56 исследуемых пробах, в количестве до 10,9 мкг/кг. Загрязнение AFLs было больше характерно для образцов перца, имбиря и мускатного ореха. Наиболее часто встречался AFL B1, в 19% исследуемых проб, в количестве от 0,65 до 48,2 мкг/кг, остальные AFLs встречались реже в более низких концентрациях. Самые высокие содержания OTA были в имбире - до 14 мкг/кг, но наиболее часто токсин выявляли в перце чили - в 62% случаев. Частота обнаружения FВ1 и FВ2 в исследованных образцах составила 8 и 14% соответственно. В пробах имбиря были обнаружены самые высокие уровни загрязнения фумонизинами: 722,6 мкг/кг FB1 и 79,6 мкг/кг FВ2.

Наибольшее количество МТ было выявлено в смесях специй и пряных трав, что, по-видимому, обусловлено их мультикомпонентным составом. Среди ЭМТ самая высокая частота обнаружения была зафиксирована для альтернариатоксинов: TE - 36%, AME и AOH - по 10%, ALT - 8% образцов.

Среди монокомпонентных образцов наиболее загрязненным был перец чили, в котором было обнаружено 13 МТ: фузариотоксины FBs, ZEA, T-2 и BEA, а также метаболиты Alternaria - TE, AOH, AME, Aspergillus - AFL B1, AFL B2, STC и Penicillium - MPA. Далее по частоте обнаружения МТ следовала паприка, в которой было найдено 11 токсинов, имбирь - 10 МТ, пажитник и черный перец - по 8 МТ и мускатный орех - 7 МТ.

Обсуждение

Наиболее загрязненным видом специй оказался красный перец, представленный 2 разновидностями: чили (Capsicum frutescens) и паприка (Capsicum annuum). Согласно данным литературы, высокая частота контаминации МТ может быть обусловлена нарушениями технологии очистки и сушки [12]. Для исследованных образцов выявлена высокая частота контаминации AFL B1 (12 положительных проб из 21) и ОТА (13 из 21), похожее наблюдение было сделано в Турции [7]. Среди фузариотоксинов в этом виде перца были выявлены FB1 и FB2 в количестве соответственно от 16,1 до 129 мкг/кг и 2,8 - 13,5 мкг/кг. Также в 2 образцах был найден токсин Т-2 и 1 образец содержал ZEA. Из перечня исследованных ЭМТ присутствовали TE, AME и AOH, также обнаруживали токсины других родов плесневых грибов - MPA, BEA и STC (рис. 1).

Основными загрязнителями паприки оказались AFL B1 и OTA: 35% образцов из 17 изученных содержали AFL B1 в концентрации от 0,8 до 13,2 мкг/кг, 19% - ОТА от 2,5 до 4,1 мкг/кг; также обнаруживали вторичные метаболиты грибов Penicillium, Fusarium и Alternaria.

Среди исследованных перцев черный (Piper nigrum) был наименее загрязнен. В 5 из 25 образцов был найден AFL G2 на уровне от 0,5 до 12,5 мкг/кг, в 1 - AFL B1 в количестве 0,65 мкг/кг. В 6 образцах выявлен токсин T-2 с максимальным содержанием 7,55 мкг/кг. В 3 образцах был обнаружен метаболит Alternaria - ТЕ. В единичных случаях были выявлены ZEA и FB2. В литературе данные о контаминации черного перца МТ противоречивы. Например, в образцах из Турции AFL В1 был выявлен в 7 (30,4%) из 23 исследованных проб на уровнях от 0,13 до 0,42 мкг/кг [7]. В то же время, по данным M.V. Garcia и соавт., несмотря на то что частота контаминации образцов перца грибами Aspergillus flavus и A. ochraceus, являющихся основными продуцентами токсинов AFL и ОТА, достигала соответственно 47 и 20%, ни в одной из 15 проб загрязнение AFL или ОТА не найдено [13]. Авторы связали это с антимикробными свойствами эфирного масла перца.

В исследованных образцах имбиря (Zingiber officinale) также были обнаружены ОТА и AFL В1. ОТА был найден в 3 из 16 проб, его максимальное содержание составило 14 мкг/кг, AFL В1 - в 1 образце, на уровне 0,12 мкг/кг. Напротив, в имбире из Бразилии AFL B1 был обнаружен в 21 из 25 образцов, уровень загрязнения достигал 9,5 мкг/кг [14]. P. Manda и соавт. также показали высокую частоту обнаружения ОТА в имбире - 50% из 30 исследованных проб, средний уровень контаминации составил 0,12 мкг/кг [15]. Помимо AFL В1 и ОТА в имбире были обнаружены уровни фумонизинов, наиболее высокие по сравнению с другими видами специй и пряных трав: от 42,7 до 722,6 мкг/кг FB1 и от 3 до 79,6 мкг/кг FB2. Кроме того, пробы имбиря были загрязнены альтернариатоксинами TE, ALT и AME, причем концентрация последнего была выше, чем в других специях. В 2 образцах были также обнаружены токсины STC и BEA и в 1 пробе - токсин HT-2 (рис. 2).

В корице (Cinnamomum verum) в 1 из 5 образцов были обнаружены следовые количества токсинов Alternaria (АОН, ТЕ, АМЕ) и фузариотоксинов ZEA и BEA. Следует отметить, что вторичные метаболиты Aspergillus и Penicillium в образцах выявлены не были, что, предположительно, связано с наличием у нее фунгицидных свойств. Так, F. Hu и соавт. показали перспективность использования экстрактов корицы для подавления роста мицелия A. niger, A. oryzae и A. ochraceus [16].

Анализ загрязненности МТ 9 образцов куркумы (Curcuma longa) показал наличие в ней фузариотоксинов DON, BEA и FВ2, последние 2 присутствовали в следовых количествах. Из 12 исследованных образцов мускатного ореха (Myristica argentea) 3 были контаминированы AFL В1 в количестве до 2,2 мкг/кг, AFL В2 - до 3,2 мкг/кг и AFL G1 - 0,75 мкг/кг; также были обнаружены FВ1, FB2, STC и TE. Согласно данным M.L. Martins и соавт., в 8 из 10 образцов мускатного ореха из Португалии был выявлен AFL В1 в количестве от 1,25 до 58 мкг/кг [17].

В целом свыше 60% образцов специй были контаминированы более чем 1 МТ (рис. 3).

Было исследовано 5 разновидностей пряных трав: тмин (Carum carvi), кориандр (Coriandrum sativum), орегано (Origanum vulgare), укроп (Anethum graveolens) и базилик (Ocimum basilicum), произрастающие в умеренной климатической зоне. STC, токсин, наиболее часто обнаруживаемый в травах средней полосы и юга России [18], был выявлен в единичных случаях в образцах кориандра и орегано. Наиболее загрязненной МТ пряной травой оказался орегано: в нем превалировали альтернариатоксины. 4 образца кориандра и 2 образца тмина были загрязнены TE. Помимо этого, в тмине был обнаружен токсин Т-2.

В 3 исследованных образцах порошка карри - традиционной смеси приправ южноазиатской кухни - AFL В1 и ОТА обнаружены не были, но при этом были найдены AFL В2, ТЕ, АМE и MPA.

При исследовании 3 образцов пажитника (Trigonella foenum-graecum) и 1 образца горчицы (Brassica juncea) основными контаминантами являлись фузарио- и альтернариатоксины, также в горчице был обнаружен AFL G2 на уровне 1,66 мкг/кг.

Смесь специй - это сочетание перемешанных специй и пряных трав, которые усиливают друг друга и являются дополнением к разным блюдам. Изучено 29 образцов, в которых выявлено 15 из 24 исследованных МТ.

Результаты показали, что для образцов красного перца (чили и паприка) и мускатного ореха характерна контаминация токсинами Aspergillus и Penicillium, тогда как в пряных травах (тмин, орегано, кориандр, базилик) и многокомпонентных специях основными контаминантами оказались МТ, продуцируемые грибами Fusarium и Alternaria. Наиболее распространенными МТ в исследуемых образцах специй и пряных трав являлись ТЕ (частота обнаружения - 36%), AFL В1 (19%), ОТА (15%) и FB2 (14%).

На основании полученных данных была проведена оценка вклада специй и пряных трав в поступление МТ с пищей. Исходя из сведений об уровнях контаминации специй и пряных трав МТ и оценки их вклада в максимальное поступление с пищей, в качестве приоритетных контаминантов специй были выбраны AFLs и OTA.

Сведения о потреблении различных видов специй в 2020 г. взяты из базы данных Федеральной таможенной службы¹. Средняя численность населения России в 2020 г., по данным Росстата, составила 146 171 015 человек, для расчетов нагрузки МТ, связанных с потреблением специй и пряных трав, использовали численность населения старше 14 лет - 120 283 303 человек². Согласно расчету, суточное потребление имбиря составило 0,324 г, перца чили и паприки - 0,206 г, черного перца - 0,202 г и мускатного ореха - 0,003 г.

На основании результатов оценки загрязненности МТ исследованной продукции, потребляемой в Российской Федерации, была рассчитана вероятная нагрузка МТ на население (см. таблицу). Для ZEA, FB1 + FB2 в качестве референтных значений были взяты величины условно переносимого суточного поступления, установленные комитетом экспертов Продовольственной и сельскохозяйственной организации Объединенных Наций по пищевым добавкам (JECFA) (в нг на 1 кг массы тела): 500 для ZEA и его метаболитов [19]; 2000 для суммы фумонизинов [20]; 25 для токсинов Т-2 и НТ-2 отдельно или в сочетании [21] и условно переносимого недельного поступления - 112 нг на 1 кг массы тела для ОТА [22]. В качестве ориентировочных референтных значений для AFL B1 использовали величины хронического суточного поступления с пищей: 0,31-1,78 нг на 1 кг массы тела [23]; для альтернариатоксинов - порога токсикологической опасности (Threshold of Toxicological Concern, ТТС), рассчитанные по данным Европейского агентства по безопасности пищи (EFSA). В частности, ТТС AOH и AME составили по 2,5 нг на 1 кг массы тела в сутки, для TE - 1500 нг на 1 кг массы тела в сутки [24]; для STC поступление, оказывающее незначительное влияние на здоровье человека (exposure of low health concern), - 16 нг на 1 кг массы тела в сутки [25]. Средняя масса тела человека была принята за 70 кг (см. таблицу).

References

1. Efimochkina N.R., Sedova I.B., Sheveleva S.A., Tutelyan V.A. Toxigenic properties of mycotoxin-producing fungi. Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universiteta. Biologiya [Bulletin of Tomsk State University. Biology]. 2019; 45 (1): 6–33. DOI: https://doi.org/10.17223/19988591/45/1 (in Russian)

2. Embuscado M.E. Spices and herbs: Natural sources of antioxidants – a mini review. J Funct Foods. 2015; 18 (B): 811–9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jff.2015.03.005

3. CAC/RCP78-2017 Codex Alimentarius Commission. FAO/WHO Food Standards Programme. Code of practice for the prevention and reduction of mycotoxins in spices, CXC 78-2017.

4. Kabak B., Dobson A.D.W. Mycotoxins in spices and herbs: An update. Crit Rev Food Sci Nutr. 2017; 57 (1): 18–34. DOI: https://doi.org/10.1080/10408398.2013.772891

5. Peter K.V. Handbook of Herbs and Spices. Vol. 2. CRC Press, 2004. ISBN 9781855738355.

6. CX/CF 17/11/11. Discussion paper on the establishment maximum levels for mycotoxins in spices background. In: Eleventh Session of Codex Committee on Contaminants in Foods. Brazil, Rio De Janeiro, 2017.

7. Ozbey F., Kabak B. Natural co-occurrence of aflatoxins and ochratoxin A in spices. Food Control. 2012; 28 (2): 354–61. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2012.05.039

8. Darra N. El., Gambacorta L., Solfrizzo M. Multimycotoxins occurrence in spices and herbs commercialized in Lebanon. Food Control. 2019; 95: 63–70. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2018.07.033

9. Santos L., Marín S., Sanchis V., Ramos A.J. Co-occurrence of aflatoxins, ochratoxin A and zearalenone in Capsicum powder samples available on the Spanish market. Food Chem. 2010; 122 (3): 826–30. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2010.03.070

10. Gambacorta L., Darra N.El., Fakhoury R., Logrieco A.F., Solfrizzo M. Incidence and levels of Alternaria mycotoxins in spices and herbs produced worldwide and commercialized in Lebanon. Food Control. 2019; 106: 106724. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2019.106724

11. Bessaire T., Perrin I., Tarres A., Bebius A., Reding F., Theurillat V. Mycotoxins in green coffee: Occurrence and risk assessment. Food Control. 2019; 96: 59–67. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodcont.2018.08.033

12. Wikandari R., Mayningsih I.C., Sari M.D.P., Purwandari F.A., Setyaningsih W., Rahayu E.S., et al. Assessment of microbiological quality and mycotoxin in dried chili by morphological identification, molecular detection, and chromatography analysis. Int J Environ Res Public Health. 2020; 17 (6): 1–12. DOI: https://doi.org/10.3390/ijerph17061847

13. Garcia M.V., Mallmann C.A., Copetti M.V. Aflatoxigenic and ochratoxigenic fungi and their mycotoxins in spices marketed in Brazil. Food Res Int. 2018; 106: 136–40. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodres.2017.12.061

14. Iha M.H., Rodrigues M.L., Briganti R.C. Survey of aflatoxins and ochratoxin A in spices from Brazilian market. Braz Arch Biol Technol. 2021; 64: e21210244. DOI: https://doi.org/10.1590/1678-4324-2021210244

15. Manda P., Adanou K.M., Ardjouma D., Adepo A.S.B., Dano S.D. Occurrence of ochratoxin A in spices commercialized in Abidjan (Côte d-Ivoire). Mycotoxin Res. 2016; 32: 137–43. DOI: https://doi.org/10.1007/s12550-016-0248-8

16. Hu F., Tu X.-F., Thakur K., Hu F., Li X.-L., Zhang Y.-S., et al. Comparison of antifungal activity of essential oils from different plants against three fungi. Food Chem Toxicol. 2019; 134: 110821. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fct.2019.110821

17. Martins M.L., Martins H.M., Bernardo F. Aflatoxins in spices marketed in Portugal. Food Addit Contam. 2001; 18 (4): 315–9. DOI: https://doi.org/10.1080/02652030120041

18. Kiseleva M.G., Chaly Z.A., Sedova I.B., Minaeva L.P., Sheveleva S.A. Studying the contamination of tea and herbal in fusions with myсotoxins (Message 2). Analiz riska zdorov’yu [Health Risk Analysis]. 2020; (1): 38–51. DOI: https://doi.org/10.21668/health.risk/2020.1.04 (in Russian)

19. JECFA, 2000. Safety evaluation of certain food additives and contaminants: Prepared by the Fifty-third meeting of the Joint FAO/WHO Expert Committee on Food Additives (JECFA). (WHO Food Additives Series: 44). Zearalenone. Geneva: World Health Organization, 2000.

20. JECFA, 2010. Safety evaluation of certain contaminants in food: Prepared by the Sixty-eighth meeting of the Joint FAO/WHO Expert Committee on Food Additives (JECFA) (WHO Food Additives Series, No. 47). Geneva: World Health Organization, 2010.

21. JECFA, 2022. Summary and conclusions of Ninety-third meeting FAO/WHO Expert Committee on Food Additives Joint. Virtual meeting, 24, 25, 29, 30 March and 1 April 2022. URL: https://www.jecfa93-summary-and-conclusions-april2022.pdf

22. JECFA, 2008. Safety evaluation of certain contaminants in food: Prepared by the Sixty-eighth meeting of the Joint FAO/WHO Expert Committee on Food Additives (JECFA) (WHO Food Additives Series, No. 59). Geneva: World Health Organization, 2008. P. 357–429.

23. Schrenk D., Bignami M., Bodin L., Chipman J.K., Del Mazo J., Grasl-Kraupp B., et al. Scientific opinion – risk assessment of aflatoxins in food. EFSA J. 2020; 18 (3): 6040: 112 p. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2020.6040

24. Arcella D., Eskola M., Gómez R., Jose A. Dietary exposure assessment to Alternaria toxins in the European population. EFSA J. 2016; 18: 48 p. DOI. https://doi.org/14.10.2903/j.efsa.2016.4654

25. EFSA CONTAM Panel (EFSA Panel on Contaminants in the Food Chain), 2013. Scientific Opinion on the risk for public and animal health related to the presence of sterigmatocystin in food and feed. EFSA J. 2013; 11 (6): 3254: 81 p. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2013.3254

26. Speijers G.J.A., Speijers M.H.M. Combined toxic effects of mycotoxins. Toxicol Lett. 2004; 153 (1): 91–8. DOI: https://doi.org/10.1016/j.toxlet.2004.04.046

27. Hou L., Gan F., Zhou X., Zhou Y., Qian G., Liu Z., et al. Immunotoxicity of ochratoxin A and aflatoxin B1 in combination is associated with the nuclear factor kappa B signaling pathway in 3D4/21 cells. Chemosphere. 2018; 199: 718–27. DOI: https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2018.02.009

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.