To the content
1 . 2024
PDF (RUS)

Influence of chronic immobilization stress on vitamin status in rats fed different diets

Abstract

The influence of a stress factor, widespread in modern conditions, on the vitamin status has not been studied enough. At the same time, the negative stress impact can be aggravated against the background of unhealthy nutrition, which in turn affects the vitamin status of the organism.

In this regard, the goal of the research was to evaluate the effect of chronic restrict stress on the vitamin supply in rats fed a diet with adequate and increased content of fat, sugar and cholesterol.

Material and methods. The experiment was carried out on 37 growing male Wistar rats (initial body weight of 45±5 g) divided into 4 groups. Animals of the 1st (control) and the 2nd groups received a complete semi-synthetic diet (CSSD) (20% protein, 10% fat, 58% carbohydrates in the form of starch, 384 kcal/100 g) for 92 days. The levels of all vitamins and mineral elements in the rats’ diets were adequate for growing rats. Rats of the 3rd and the 4th groups were fed a high-calorie, high-fat high-carbohydrate diet (HFHCD) (20% protein, 28% fat, 2% cholesterol, 18% carbohydrates in the form of starch, 20% sucrose, 511 kcal/100 g). Animals of groups 2 and 4 were subjected to daily 90-minute immobilization. The concentration of vitamins A (retinol and retinol palmitate) and E (α-tocopherol) in the blood serum and liver were determined by high-performance liquid chromatography, vitamins B1 and B2 in the liver and urine, as well as riboflavin in the blood serum and 4-pyridoxic acid (4-PA) in urine were determined by fluorimetric methods. Biochemical parameters of blood serum were determined on a biochemical analyzer; the total content of fat, triglycerides (TG) and cholesterol (CH) was determined in the liver.

Results. Replacing CSSD with HFHCD, both under restraint stress and without, was accompanied by an increase in liver weight by 1.8–2.0 fold, in its fat content by 2.6–3.3 fold, cholesterol by 32.6–35.3 fold and TG – by 33.0–57.6 fold (p≤0.001). An increase in alanine aminotransferase (ALT) activity by 1.7–2.0 fold (p≤0.01), in low-density lipoprotein (LDL) cholesterol level by 5.4 fold (p≤0.05) and the atherogenic coefficient by 2.5 fold (p<0.01) as well as a decrease in creatinine and urea level (p≤0.05) in blood serum were revealed. Immobilization was accompanied by a decrease in body weight, liver and liver fat in rats fed both CSSD and HFHCD (p<0.05), but didn’t affect the blood serum biochemical parameters, with the exception of an increase in ALT activity. If the activity of alkaline phosphatase (ALP) did not change during immobilization of rats fed the CSSD, then in animals fed the high-calorie diet it decreased by 37.5% (p≤0.05 from the control) under its increase against the background of restrict stress by 78.7% (p≤0.01) compared to the indicator of rats of the 3rd group. Immobilization of rats treated with CSSD was accompanied by an increase in both absolute serum α-tocopherol level and concentration correlated with the level of cholesterol and triglycerides by 26.0–57.5% (p<0.05), with a simultaneous decrease in its content in the liver per 1 g of wet tissue by 22.1% (p=0.041) relative to the indicators of intact animals. Immobilization reduced the level of retinol palmitate in the liver by 2.3 times (p<0.01), but did not affect retinol level in the blood serum. At the same time, indicators of B vitamin status (the content of vitamins B1 and B2 in the liver per 1 g of wet tissue and per organ, blood serum riboflavin level, urinary excretion of riboflavin and 4-PA) did not change, with the exception of thiamine urinary excretion, which reduced compared to the control by 38.8%. In rats fed HFHCD, immobilization had no additional effect on the supply with vitamins A and E. The content of vitamins B1 and B2 in the liver in terms of the whole organ was reduced by 14.0–26.7% relative to the indicator in animals of the 3rd group, not subjected to chronic stress, only due to differences in liver weight in animals of these groups.

Conclusion. The data obtained indicate that chronic stress has a negative effect on the vitamin status of the body, worsening the supply with vitamins A, E and B1, and substantiate the feasibility of studying the mechanisms of this effect in order to develop effective vitamin complexes for the treatment and prevention of diseases caused by long-term stress.

Keywords:vitamins; rats; stress; restraint stress; immobilization; liver; diet; supply

Funding. The research was carried out with funds from a subsidy for the implementation of a state task (FGMF-2022-0002).

Conflict of interest. Vrzhesinskaya O.A. is a scientific editor and executive secretary of the journal’s editorial board; the other authors declare no conflict of interest.

Contribution. Concept and design of the study – Sidorova Yu.S.; data collection – Sidorova Yu.S., Vrzhesinskaya O.A., Beketova N.A., Kosheleva O.V., Biryulina N.A.; analysis of the results data – Beketova N.A., Vrzhesinskaya O.A.; writing the text – Vrzhesinskaya O.A., Beketova N.A. – editing, approval of the final version of the article, responsibility for the integrity of all parts of the article – all authors.

Acknowledgement. The authors express their gratitude to the employees of the Federal Research Center for Nutrition, Biotechnology and Food Safety Guseva G.V. for determining biochemical blood parameters, Leonenko S.N. for assistance in the analytical determination of B vitamins, Mazo V.K. for valuable advice during the experiment.

For citation: Vrzhesinskaya O.A., Beketova N.A., Kosheleva O.V., Sidorova Yu.S., Biryulina N.A., Zhilinskaya N.V. Influence of chronic immobilization stress on vitamin status in rats fed different diets. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2024; 93 (1): 92–102. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2024-93-1-92-102 (in Russian)

References

  1. Drapkina O.M., Gomanova L.I., Balanova Yu.A., Kutsenko V.A., Imaeva A.E., Kontsevaya A.V., et al. Prevalence of psychological stress among the Russian population and its association with socio-demographic characteristics. Data from the ESSE-RF3 study. Kardiovaskulyarnaya terapiya i profilaktika [Cardiovascular Therapy and Prevention]. 2023; 22 (8S): 3795. DOI: https://doi.org/10.15829/1728-8800-2023-3795 (in Russian)
  2. Crestani C.C. Emotional stress and cardiovascular complications in animal models: a review of the influence of stress type. Front Physiol. 2016; 7: 251. DOI: https://doi.org/10.3389/fphys.2016.00251
  3. Al-Sowayan N.S. Possible modulation of nervous tension-induced oxidative stress by vitamin E. Saudi J Biol Sci. 2020; 27 (10): 2563–6. DOI: https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2020.05.018
  4. Guedri K., Frih H., Chettoum A., Rouabhi R. Chronic restraint stress induced neurobehavioral alterations and histological changes in rat. Toxicol Environ Health Sci. 2017; 9 (2): 123–9. DOI: https://doi.org/10.1007/s13530-017-0312-6
  5. Gonzalez M.J., Miranda-Massari J.R. Diet and stress. Psychiatr Clin North Am. 2014; 37 (4): 579–89. DOI: https://doi.org/10.1016/j.psc.2014.08.004
  6. Shcherbakov D.L., Emel’yanov V.V., Meshchaninov V.N. Triptofan and nicotinic acid as antioxidants in different age rats brain at the immobilization stress. Uspekhi gerontologii [Advances of Gerontology]. 2014; 27 (4): 730–6. (in Russian)
  7. Chakraborti A., Gulati K., Banerjee B.D., Ray A. Possible involvement of free radicals in the differential neurobehavioral responses to stress in male and female rats. Behav Brain Res. 2007; 179 (2): 321–5. DOI: https://doi.org/10.1016/j.bbr.2007.02.018
  8. Lodhi G.M., Latif R., Hussain M.M., Naveed A.K., Aslam M. Effect of ascorbic acid and alpha tocopherol supplementation on acute restraint stress induced changes in testosterone, corticosterone and nor epinephrine levels in male Sprague Dawley rats. J Ayub Med Coll Abbottabad. 2014; 26 (1): 7–11. PMID: 25358206.
  9. Zaidi S.M., Banu N. Antioxidant potential of vitamins A, E and C in modulating oxidative stress in rat brain. Clin Chim Acta. 2004; 340 (1–2): 229–33. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cccn.2003.11.003
  10. Zaidi S.M., Al-Qirim T.M., Hoda N., Banu N. Modulation of restraint stress induced oxidative changes in rats by antioxidant vitamins. J Nutr Biochem. 2003; 14 (11): 633–6. DOI: https://doi.org/10.1016/s0955-2863(03)00117-7
  11. Hidayatik N., Purnomo A., Fikri F., Purnama M.T.E. Amelioration on oxidative stress, testosterone, and cortisol levels after administration of Vitamins C and E in albino rats with chronic variable stress. Vet World. 2021; 14 (1): 137–43. DOI: https://doi.org/10.14202/vetworld.2021.137-143
  12. Sedaghat K., Naderian R., Pakdel R., Bandegi A.R., Ghods Z. Regulatory effect of vitamin D on pro-inflammatory cytokines and anti-oxidative enzymes dysregulations due to chronic mild stress in the rat hippocampus and prefrontal cortical area. Mol Biol Rep. 2021; 48 (12): 7865–73. DOI: https://doi.org/10.1007/s11033-021-06810-2
  13. Abdelmalak M.F.L., Abdelrahim D.S., George Michael T.M.A, Abdel-Maksoud O.M., Labib J.M.W. Vitamin D and lactoferrin attenuate stress-induced colitis in Wistar rats via enhancing AMPK expression with inhibiting mTOR-STAT3 signaling and modulating autophagy. Cell Biochem Funct. 2023; 41 (2): 211–22. DOI: https://doi.org/10.1002/cbf.3774
  14. Spiers J.G., Steiger N., Khadka A., Juliani J., Hill A.F., Lavidis N.A., et al. Repeated acute stress modulates hepatic inflammation and markers of macrophage polarisation in the rat. Biochimie. 2021; 180: 30–42. DOI: https://doi.org/10.1016/j.biochi.2020.10.014
  15. Dief A.E., Samy D.M., Dowedar F.I. Impact of exercise and vitamin B1 intake on hippocampal brain-derived neurotrophic factor and spatial memory performance in a rat model of stress. J Nutr Sci Vitaminol (Tokyo). 2015; 61 (1): 1–7. DOI: https://doi.org/10.3177/jnsv.61.1
  16. Baturin A.K., Martinchik A.N., Kambarov A.O. The transit of Russian nation nutrition at the turn of the 20th and 21st centuries. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2020; 89 (4): 60–70. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10042 (in Russian)
  17. Proskuryakova L.A., Lobykina E.N. Assessment of nutrition of working-age men with a low level of physical activity. Meditsina truda i promyshlennaya ekologiya [Occupational Medicine and Industrial Ecology]. 2020; 60 (2): 117–22. (in Russian)
  18. Apryatin S.A., Vrzhesinskaya O.A., Beketova N.A., Kosheleva O.V., Kudan P.V., Evstratova A.D., et al. Indicators of vitamins safety in experimental alimentary hyperlipidemia in rodents. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2017; 86 (1): 6–16. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2017-00015 (in Russian)
  19. Reeves P.G. Components of the AIN-93 diets as improvements in the AIN-76A diet. J Nutr. 1997; 127 (5): 838S–41S. DOI: https://doi.org/10.1093/jn/127.5.838S
  20. Yakushina L.M., Beketova N.A., Bender E.D., Kharitonchik L.A. Methods of high-performance liquid chromatography for determining vitamin levels in biologic fluids and food products. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 1993; (1): 43–8. (in Russian)
  21. Spirichev V.B., Kodentsova V.M., Vrzhesinskaya O.A., Beketova N.A., Kharitonchik L.A., Alekseeva I.A., et al. Methods for evaluation of vitamin status. Educational and methodical manual. Moscow: Al’teks, 2001: 68 p. (in Russian)
  22. Minniti M.E., Ahmed O., Pedrelli M. Enzymatic quantification of liver lipids after Folch extraction. Methods Mol Biol. 2020; 2164: 101–8. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-0716-0704-6_11
  23. Tyshko N.V., Sadykova E.O., Timonin A.N., Shestakova S.I., Mustafina O.K., Soto J.C. Research of the cadmium intoxication effect on the model of vitamin-mineral deficiency in rats. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2018; 87 (1): 63–71. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2018-10007 (in Russian)
  24. Sidorova Y.S., Petrov N.A., Zorin S.N., Mazo V.K. Effect of exhaustive training or forced immobilization on physiological condition and main metabolic and stress markers of Wistar male rats. Byulleten’ eksperimental’noi biologii i meditsiny [Bulletin of Experimental Biology and Medicine]. 2021; 171 (3): 290–5. DOI: https://doi.org/10.47056/0365-9615-2021-171-3-290-295 (in Russian)
  25. Traber M.G., Kayden H.J. Vitamin E is delivered to cells via the high affinity receptor for low-density lipoprotein. Am J Clin Nutr. 1984; 40 (4): 747–51. DOI: https://doi.org/10.1093/ajcn/40.4.747
  26. Morita A., Nakano K. Effect of chronic immobilization stress on tissue distribution of vitamin A in rats fed a diet with adequate vitamin A. J Nutr. 1982; 112 (4): 789–95. DOI: https://doi.org/10.1093/jn/112.4.789
  27. Takase S., Goda T., Yokogoshi H., Hoshi T. Changes in vitamin A status following prolonged immobilization (simulated weightlessness). Life Sci. 1992; 51 (18): 1459–66. DOI: https://doi.org/10.1016/0024-3205(92)90541-v
  28. Ohta Y., Yashiro K., Ohashi K., Imai Y., Kusumoto C., Matsura T., et al. Vitamin E depletion enhances liver oxidative damage in rats with water-immersion restraint stress. J Nutr Sci Vitaminol (Tokyo). 2013; 59 (2): 79–86. DOI: https://doi.org/10.3177/jnsv.59.79
  29. Ohta Y., Yashiro K., Hidaka M., Honda M., Imai Y., Ohashi K., et al. A single exposure of rats to water-immersion restraint stress induces oxidative stress more severely in the thymus than in the spleen. Redox Rep. 2012; 17 (5): 200–5. DOI: https://doi.org/10.1179/1351000212Y.0000000023
  30. Ohta Y., Kaida S., Chiba S., Tada M., Teruya A., Imai Y., et al. Involvement of oxidative stress in increases in the serum levels of various enzymes and components in rats with water-immersion restraint stress. J Clin Biochem Nutr. 2009; 45 (3): 347–54. DOI: https://doi.org/10.3164/jcbn.09-59
  31. Kalaz E.B., Evran B., Develi-İş S., Vural P., Dogru-Abbasoglu S., Uysal M. Effect of carnosine on prooxidant-antioxidant balance in several tissues of rats exposed to chronic cold plus immobilization stress. J Pharmacol Sci. 2012; 120 (2): 98–104. DOI: https://doi.org/10.1254/jphs.12107fp
  32. Beketova N.A., Kravchenko L.V., Kosheleva O.V., Vrzhesinskaya O.A., Kodentsova V.M. Effect of indole-3-carbinol and rutin on rats’ provision by vitamins’ A and E with different fat content in its diet. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2013; 82 (2): 23–30. (in Russian)

Хронический иммобилизационный стресс на фоне ППСР сопровождался некоторым ухудшением обеспеченности витамином В1, о чем свидетельствовало снижение суточного выведения этого витамина с мочой. Кроме того, запасы витамина А в печени стрессированных крыс уменьшились более чем в 2 раза при сохранившейся на неизменном уровне концентрации ретинола в сыворотке крови. Последнее согласуется как с известным механизмом гомеостатического поддержания постоянной концентрации в крови за счет расхода витамина А, депонированного в печени, так и с данными некоторых авторов об уменьшении содержания витамина А в печени крыс, подвергавшихся хронической иммобилизации. Так, отмечалось, что ежедневная 4-часовая иммобилизация крыс в течение 7-14 сут вызывала изменение в накоплении в тканях витамина А: его содержание в печени, семенниках и почках и в сыворотке крови уменьшалось, а в надпочечниках постепенно увеличивалось, достигая максимума на 7-е сутки [26]. Однако, по данным других авторов, в 10-дневном эксперименте стрессовое состояние, вызванное иммобилизацией, приводило к накоплению ретинилпальмитата в печени [27].

Регулярная иммобилизация крыс, получавших стандартный рацион, приводила к повышению как абсолютной, так и соотнесенной с ХС и ТГ концентрации витамина Е в сыворотке крови за счет снижения его содержания в печени. По всей видимости, рост концентрации α-токоферола в крови обусловлен компенсаторной необходимостью предотвращения нарастания интенсивности ПОЛ при стрессе. Аналогичное уменьшение уровня витамина Е в печени на фоне выраженного нарастания концентрации продуктов ПОЛ в крови и печени наблюдалось после водно-иммерсионного стресса (WIRS) у крыс, содержавшихся в течение 4 нед, но на витамин Е-дефицитном рационе [28].

По данным литературы, при остром иммобилизационном стрессе происходит перераспределение пула витамина Е у крыс. Так, однократное 6-часовое воздействие WIRS на крыс оказывало разнонаправленное действие на уровень витамина Е в различных органах. Оно не оказывало влияния на концентрацию его в сыворотке крови, но снижало содержание витамина Е в тимусе на 31% и повышало в селезенке на 40% при наблюдающемся увеличении концентрации аскорбиновой кислоты в сыворотке крови, по-видимому, вследствие усиленного ее высвобождения из поврежденной печени [29]. В другом исследовании этих же авторов было показано повышение концентрации витамина Е в почках и сердце, но не в печени и снижение в скелетных мышцах [30]. При этом предварительное пероральное введение витамина Е (50 или 250 мг/кг массы тела) хотя и не полностью, но предотвращало это снижение.

В то же время одновременная экспозиция крыс холодовому и иммобилизационному стрессу (1 ч при температуре +4 °С 5 дней в неделю), но в течение более длительного времени (21 сут) не оказывала влияния на уровень витамина Е в печени, сердце и мозге, однако приводила к снижению содержания витамина С в печени и головном мозге [31].

При сравнении показателей крыс 3-й и 4-й групп оказалось, что иммобилизация крыс на фоне ВЖВУР не оказала значимого влияния на обеспеченность витаминами А и Е. Общие запасы витаминов В1 и В2 в печени оказались сниженными на 14,0-26,7% относительно показателя животных 3-й группы, не подвергавшихся хронической иммобилизации, только вследствие существенно меньшей массы печени.

Увеличение содержания жира в 3 раза, ХС и углеводов в рационе не сопровождалось изменением концентрации рибофлавина, ретинола и α-токоферола в сыворотке крови и суммарного содержания витамина А в печени. В то же время потребление такого рациона привело к существенному накоплению витамина Е в печени, сопряженного с увеличением ее массы и жирового депо. Аналогичное повышение уровня α-токоферола в печени (на 46-89%, р<0,05) при отсутствии изменения концентрации α-токоферола в плазме крови было обнаружено у крыс при увеличении содержания жира в рационе с адекватного до 30-31% [18, 32]. При этом в данном исследовании вследствие избыточного накопления липидов в печени соотнесенное с ними содержание этого витамина снизилось практически на порядок, как и соотнесенная с ХС ЛПНП концентрация α-токоферола в сыворотке крови, что может свидетельствовать об ухудшении антиоксидантного статуса организма.

Обнаруженное увеличение общих запасов витамина В2 в печени при замене ППСР на ВЖВУР согласуется с ранее полученными нами данными у крыс при увеличении содержания жира в рационе до 30% [18], однако оно наблюдалось при снижении удельного содержания этого витамина в органе.

В то же время замена ППСР на ВЖВУР на фоне хронической иммобилизации, в отличие от нестрессированных животных, приводила к тому, что общие запасы витамина А в печени были выше, чем у иммобилизованных животных с адекватным поступлением жира и углеводов, и не отличались от контроля. Это, по-видимому, свидетельствует о компенсации снижения запасов витамина А при стрессе за счет ВЖВУР. Отсутствие изменения абсолютной и соотнесенной с ХС концентрации α-токоферола в сыворотке крови у крыс на ВЖВУР при стрессорном воздействии привело к тому, что на фоне иммобилизации увеличение содержания жира и углеводов в рационе этот показатель обеспеченности витамином Е был ниже, чем у получавших ППСР животных. Данный результат, по-видимому, следует рассматривать как неблагоприятный.

В целом анализ воздействия 2 факторов свидетельствует, что наиболее значимое влияние на показатели обеспеченности витаминами оказало изменение рациона, а также иммобилизация на фоне потребления ППСР.

Заключение

Проведена оценка влияния хронического иммобилизационного стресса в сочетании с высококалорийным рационом на статус водо- и жирорастворимых витаминов в организме. Особый интерес представляют полученные данные о снижении в этих условиях показателей обеспеченности витамином Е, что свидетельствует о развитии системного окислительного стресса, как возможного звена патогенетического механизма метаболического синдрома при стрессе.

Результаты проведенного исследования свидетельствуют, что хронический стресс у крыс, получавших ППСР, оказывает негативное влияние на витаминный статус организма, ухудшая обеспеченность витаминами А, Е и В1. Несмотря на то что потребление ВЖВУР несколько смягчало это воздействие, необходима коррекция обеспеченности витаминами организма, находящегося в состоянии хронического стресса. Полученные данные обосновывают целесообразность изучения механизмов воздействия стресса на витаминный статус и последующей разработки перспективных витаминных комплексов для лечения и профилактики заболеваний, вызванных длительным стрессом.

Литература

1. Драпкина О.М., Гоманова Л.И., Баланова Ю.А., Куценко В.А., Имаева А.Э., Концевая А.В. и др. Распространенность психоэмоционального стресса среди российской популяции и его ассоциации с социально-демографическими показателями. Данные исследования ЭССЕ-РФ3 // Кардиоваскулярная терапия и профилактика. 2023. Т. 22, № 8S. С. 3795. DOI: https://doi.org/10.15829/1728-8800-2023-3795

2. Crestani C.C. Emotional stress and cardiovascular complications in animal models: a review of the influence of stress type // Front. Physiol. 2016. Vol. 7. Р. 251. DOI: https://doi.org/10.3389/fphys.2016.00251

3. Al-Sowayan N.S. Possible modulation of nervous tension-induced oxidative stress by vitamin E // Saudi J. Biol. Sci. 2020. Vol. 27, N 10. Р. 2563-2566. DOI: https://doi.org/10.1016/j.sjbs.2020.05.018

4. Guedri K., Frih H., Chettoum A., Rouabhi R. Chronic restraint stress induced neurobehavioral alterations and histological changes in rat // Toxicol. Environ. Health Sci. 2017. Vol. 9, N 2. Р. 123-129. DOI: https://doi.org/10.1007/s13530-017-0312-6

5. Gonzalez M.J., Miranda-Massari J.R. Diet and stress // Psychiatr. Clin. North Am. 2014. Vol. 37, N 4. Р. 579-589. DOI: https://doi.org/10.1016/j.psc.2014.08.004

6. Щербаков Д.Л., Емельянов В.В., Мещанинов В.Н. Антиоксидантное действие триптофана и никотиновой кислоты в головном мозгу крыс разного возраста при иммобилизационном стресс-воздействии // Успехи геронтологии. 2014. Т. 27, № 4. С. 730-736.

7. Chakraborti A., Gulati K., Banerjee B.D., Ray A. Possible involvement of free radicals in the differential neurobehavioral responses to stress in male and female rats // Behav. Brain Res. 2007. Vol. 179, N 2. Р. 321-325. DOI: https://doi.org/10.1016/j.bbr.2007.02.018

8. Lodhi G.M., Latif R., Hussain M.M., Naveed A.K., Aslam M. Effect of ascorbic acid and alpha tocopherol supplementation on acute restraint stress induced changes in testosterone, corticosterone and nor epinephrine levels in male Sprague Dawley rats // J. Ayub Med. Coll. Abbottabad. 2014. Vol. 26, N 1. Р. 7-11. PMID: 25358206.

9. Zaidi S.M., Banu N. Antioxidant potential of vitamins A, E and C in modulating oxidative stress in rat brain // Clin. Chim. Acta. 2004. Vol. 340, N 1-2. Р. 229-233. DOI: https://doi.org/10.1016/j.cccn.2003.11.003

10. Zaidi S.M., Al-Qirim T.M., Hoda N., Banu N. Modulation of restraint stress induced oxidative changes in rats by antioxidant vitamins // J. Nutr. Biochem. 2003. Vol. 14, N 11. Р. 633-636. DOI: https://doi.org/10.1016/s0955-2863(03)00117-7

11. Hidayatik N., Purnomo A., Fikri F., Purnama M.T.E. Amelioration on oxidative stress, testosterone, and cortisol levels after administration of Vitamins C and E in albino rats with chronic variable stress // Vet. World. 2021. Vol. 14, N 1. Р. 137-143. DOI: https://doi.org/10.14202/vetworld.2021.137-143

12. Sedaghat K., Naderian R., Pakdel R., Bandegi A.R., Ghods Z. Regulatory effect of vitamin D on pro-inflammatory cytokines and anti-oxidative enzymes dysregulations due to chronic mild stress in the rat hippocampus and prefrontal cortical area // Mol. Biol. Rep. 2021. Vol. 48, N 12. Р. 7865-7873. DOI: https://doi.org/10.1007/s11033-021-06810-2

13. Abdelmalak M.F.L., Abdelrahim D.S., George Michael T.M.A, Abdel-Maksoud O.M., Labib J.M.W. Vitamin D and lactoferrin attenuate stress-induced colitis in Wistar rats via enhancing AMPK expression with inhibiting mTOR-STAT3 signaling and modulating autophagy // Cell Biochem. Funct. 2023. Vol. 41, N 2. Р. 211-222. DOI: https://doi.org/10.1002/cbf.3774

14. Spiers J.G., Steiger N., Khadka A., Juliani J., Hill A.F., Lavidis N.A. et al. Repeated acute stress modulates hepatic inflammation and markers of macrophage polarisation in the rat // Biochimie. 2021. Vol. 180. Р. 30-42. DOI: https://doi.org/10.1016/j.biochi.2020.10.014

15. Dief A.E., Samy D.M., Dowedar F.I. Impact of exercise and vitamin B1 intake on hippocampal brain-derived neurotrophic factor and spatial memory performance in a rat model of stress // J. Nutr. Sci. Vitaminol. (Tokyo). 2015. Vol. 61, N 1. Р. 1-7. DOI: https://doi.org/10.3177/jnsv.61.1

16. Батурин А.К., Мартинчик А.Н., Камбаров А.О. Структура питания населения России на рубеже ХХ и XXI столетий // Вопросы питания. 2020. Т. 89, № 4. С. 60-70. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10042

17. Проскурякова Л.А., Лобыкина Е.Н. Оценка питания мужчин трудоспособного возраста с низким уровнем физической активности // Медицина труда и промышленная экология. 2020. Т. 60, № 2. С. 117-122.

18. Апрятин С.А., Вржесинская О.А., Бекетова Н.А., Кошелева О.В., Кудан П.В., Евстратова А.Д. и др. Показатели обеспеченности витаминами при экспериментальной алиментарной гиперлипидемии у грызунов // Вопросы питания. 2017. Т. 86, № 1. С. 6-16. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2017-00015

19. Reeves P.G. Components of the AIN-93 diets as improvements in the AIN-76A diet // J. Nutr. 1997. Vol. 127, N 5. P. 838S-841S. DOI: https://doi.org/10.1093/jn/127.5.838S

20. Якушина Л.М., Бекетова Н.А., Бендер Е.Д., Харитончик Л.А. Использование методов ВЭЖХ для определения витаминов в биологических жидкостях и пищевых продуктах // Вопросы питания. 1993. № 1. С. 43−48.

21. Спиричев В.Б., Коденцова В.М., Вржесинская О.А., Бекето-

ва Н.А., Харитончик Л.А., Алексеева И.А. и др. Методы оценки витаминной обеспеченности населения : чебно-методическое пособие. Москва : Альтекс, 2001. 68 с.

22. Minniti M.E., Ahmed O., Pedrelli M. Enzymatic quantification of liver lipids after Folch extraction // Methods Mol. Biol. 2020. Vol. 2164. P. 101-108. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-0716-0704-6_11

23. Тышко Н.В., Садыкова Э.О., Тимонин А.Н., Шестакова С.И., Мустафина О.К., Сото С.Х. Изучение влияния интоксикации кадмием на модели витаминно-минеральной недостаточности у крыс // Вопросы питания. 2018. Т. 87, № 1. С. 63-71. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2018-10007

24. Сидорова Ю.С., Петров Н.А., Зорин С.Н., Мазо В.К. Влияние истощающей физической нагрузки или принудительной иммобилизации на физиологическое состояние и основные биохимические маркеры метаболизма и стресса крыс-самцов Вистар // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины. 2021. Т. 171, № 3. С. 290-295. DOI: https://doi.org/10.47056/0365-9615-2021-171-3-290-295

25. Traber M.G., Kayden H.J. Vitamin E is delivered to cells via the high affinity receptor for low-density lipoprotein // Am. J. Clin. Nutr. 1984. Vol. 40, N 4. P. 747-751. DOI: https://doi.org/10.1093/ajcn/40.4.747

26. Morita A., Nakano K. Effect of chronic immobilization stress on tissue distribution of vitamin A in rats fed a diet with adequate vitamin A // J. Nutr. 1982. Vol. 112, N 4. Р. 789-795. DOI: https://doi.org/10.1093/jn/112.4.789

27. Takase S., Goda T., Yokogoshi H., Hoshi T. Changes in vitamin A status following prolonged immobilization (simulated weightlessness) // Life Sci. 1992. Vol. 51, N 18. Р. 1459-1466. DOI: https://doi.org/10.1016/0024-3205(92)90541-v

28. Ohta Y., Yashiro K., Ohashi K., Imai Y., Kusumoto C., Matsura T. et al. Vitamin E depletion enhances liver oxidative damage in rats with water-immersion restraint stress // J. Nutr. Sci. Vitaminol. (Tokyo). 2013. Vol. 59, N 2. Р. 79-86. DOI: https://doi.org/10.3177/jnsv.59.79

29. Ohta Y., Yashiro K., Hidaka M., Honda M., Imai Y., Ohashi K. et al. A single exposure of rats to water-immersion restraint stress induces oxidative stress more severely in the thymus than in the spleen // Redox Rep. 2012. Vol. 17, N 5. Р. 200-205. DOI: https://doi.org/10.1179/1351000212Y.0000000023

30. Ohta Y., Kaida S., Chiba S., Tada M., Teruya A., Imai Y. et al. Involvement of oxidative stress in increases in the serum levels of various enzymes and components in rats with water-immersion restraint stress // J. Clin. Biochem. Nutr. 2009. Vol. 45, N 3. Р. 347-354. DOI: https://doi.org/10.3164/jcbn.09-59

31. Kalaz E.B., Evran B., Develi-İş S., Vural P., Dogru-Abbasoglu S., Uysal M. Effect of carnosine on prooxidant-antioxidant balance in several tissues of rats exposed to chronic cold plus immobilization stress // J. Pharmacol. Sci. 2012. Vol. 120, N 2. Р. 98-104. DOI: https://doi.org/10.1254/jphs.12107fp

32. Бекетова Н.А., Кравченко Л.В., Кошелева О.В., Вржесинская О.А., Коденцова В.М. Влияние биологически активных соединений идол-3-карбинола и рутина на обеспеченность крыс витаминами А и Е при различном содержании жира в рационе // Вопросы питания. 2013. Т. 82, № 2. С. 23-30.

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.

SCImago Journal & Country Rank
Scopus CiteScore
CHIEF EDITOR
CHIEF EDITOR
Viktor A. Tutelyan
Full Member of the Russian Academy of Sciences, Doctor of Medical Sciences, Professor, Scientific Director of the Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety (Moscow, Russia)
Journals of «GEOTAR-Media»