Hygienic assessment of the levels of β-cryptoxanthine intake from food sources

• Ekaterina V. Kirpichenkova
• Aleksei A. Korolev
• Elena I. Nikitenko
• Elena L. Denisova
• Elena A. Fanda
• Gennadiy G. Onishchenko

Abstract

β-Cryptoxanthin, along with β-carotene and α-carotene, is a precursor to vitamin A, which plays an important physiological role in the body. β-Cryptoxanthin is found in significant amounts in a limited number of dietary sources. The highest levels of β-cryptoxanthin are found in yellow, orange and red vegetables and fruit (persimmons, papaya, sweet peppers, tangerines, corn, peaches, oranges, etc.).

The aim of this study was to perform a hygienic assessment of β-cryptoxanthin intake levels, identify its main food sources in young adults in the summer-autumn period.

Material and methods. An online questionnaire was developed to establish β-cryptoxanthin intake levels from dietary sources. The questionnaire contained a list of products containing β-cryptoxanthin and common in the Russian food market. Respondents indicated the portion of food consumed the day before the survey. Data collection was carried during the period from June to October 2023. The study involved 214 respondents (173 women and 41 men) aged 18–35 years (mean age 23.4±5.2 years).

Results. The average β-cryptoxanthin intake was 0.58±0.63 (Me=0.21 [0.03; 0.66]) mg/ day. At the same time, only 15.4% of respondents had an intake more than 1.0 mg/day, which was ensured both by a variety of food sources in the diet (from 3 to 6 items) and by inclusion individual products with high content of β-cryptoxanthin. The preferred sources of β-cryptoxanthin for the majority of respondents in groups with high dietary levels (more than 1.5 mg/day) were sweet red peppers, peaches, watermelon, tangerines and orange juice. In groups with low and minimal levels of β-cryptoxanthin (less than 1.0 mg/day), along with the indicated products, its intake was due to the consumption of red pepper and paprika spices, dried cilantro, yellow and green sweet peppers, hot pepper sauce, canned jalapeno peppers, corn, oranges, apricots, nectarines, plums, peach and watermelon juices, canned peaches, dried papaya, potato chips. Despite the diversity of dietary sources, low and minimal levels of β-cryptoxanthin intake were due to both insufficient intake and selection of foods with low β-cryptoxanthin content per serving.

Conclusion. In 15.4% of respondents, the daily intake of β-cryptoxanthin was more than 1.0 mg/day, in 65.4% of respondents it was less than 1.0 mg/day, and in 19.2% of participants there were no sources of β-cryptoxanthin in the diet. More often than others, sweet red pepper, orange juice, and paprika and red pepper spices were present in the diet of respondents, regardless of the level of β-cryptoxanthin intake, but their contribution to the intake of β-cryptoxanthin was determined by the volume of a single serving, and therefore spices cannot be considered priority sources.

Keywords: carotenoids; β-cryptoxanthin; food sources; diet; young adults

β-Криптоксантин - это каротиноидный пигмент из группы ксантофиллов. Наличие гидроксильной группы отличает его химическую структуру от β-каротина [1]. β-Криптоксантин является предшественником витамина А и играет важную физиологическую роль в организме [2-4]. Каротиноид не синтезируется в организме, и единственным путем его поступления является включение пищевых источников в рацион [5]. При этом значимые источники β-криптоксантина ограничены небольшой группой овощей и фруктов желтого, оранжевого и красного цвета [6].

Содержание β-криптоксантина в растительных продуктах зависит от их сорта, стадии спелости, условий выращивания, способа хранения и сезона [7]. Продукты, богатые β-криптоксантином, потребляются как в свежем виде, так и после кулинарной обработки, в консервированном виде или в виде сока. При этом в зависимости от методов кулинарной обработки возможно как уменьшение, так и увеличение биодоступности β-криптоксантина. При непродолжительной тепловой обработке пищевых источников биодоступность β-криптоксантина увеличивается, так как происходит денатурация белков, связывающих каротиноид. В то же время при измельчении, длительном кипячении или сушке продуктов биодоступность β-криптоксантина уменьшается в связи с его разрушением или изомеризацией [8]. Всасывание β-криптоксантина в кишечнике главным образом осуществляется при участии рецептора SR-B1. β-Криптоксантин включается в мицеллы и остается на их поверхности, что обусловливает его более высокую биодоступность по сравнению с β-каротином [9, 10].

Рядом исследований подтверждена возможность накопления β-криптоксантина в жировой ткани и в тканях головного мозга [11, 12]. Высказано предположение о нейропротекторной роли β-криптоксантина при болезни Альцгеймера. За счет антиоксидантной активности β-криптоксантин совместно с другими каротиноидами нейтрализует синглетный кислород и свободные радикалы, предотвращая процессы перекисного окисления липидов и облегчая симптомы заболевания [13]. Экспериментально доказан положительный эффект приема β-криптоксантина (10 мг в течение 28 сут) в отношении боли нейропатического генеза [14]. Установлена прямая связь между потреблением β-криптоксантина (совместно с другими каротиноидами) и снижением частоты возникновения метаболически ассоциированной жировой болезни печени у женщин 50-69 лет [15]. β-Криптоксантин оказывает положительное влияние на формирование костной ткани, стимулируя остеобласты и угнетая остеокласты, за счет влияния на экспрессию генов, ответственных за гомеостаз костной ткани. При этом аналогичный эффект других каротиноидов не подтвержден [16]. Помимо этого, показана обратная связь между концентрацией β-криптоксантина в крови и показателем смертности от онкологических заболеваний [17].

В Российской Федерации рекомендуемый суточный уровень поступления β-криптоксантина не установлен. Несмотря на отсутствие масштабных исследований, посвященных изучению основных пищевых источников β-криптоксантина в рационах различных групп населения, имеются данные о значительном вкладе цитрусовых фруктов в общие уровни поступления этого каротиноида [18]. В ряде стран проводятся комплексные исследования по изучению уровней поступления различных каротиноидов, включая β-криптоксантин, и систематизируются данные по включению в рационы различных групп населения его основных пищевых источников [19, 20].

Цель данного исследования - гигиеническая оценка уровней поступления β-криптоксантина с выделением его основных пищевых источников в рационе.

Материал и методы

Для оценки уровней поступления β-криптоксантина был использован апробированный ранее вариант анкетно-опросного метода [21, 22]. Опрос предусматривал выбор респондентами продуктов из сформированного перечня источников, употреблявшихся накануне дня проведения опроса, с указанием порции. В качестве источника информации о содержании β-криптоксантина в пищевых продуктах была выбрана база данных USDA, содержащая наиболее широкий перечень пищевых источников β-криптоксантина [6]. Для изучения фактического потребления был проведен отбор значимых пищевых источников β-криптоксантина с содержанием в диапазоне 0,035-6,25 мг в 100 г продукта (табл. 1). При выборе пищевых источников β-криптоксантина для включения в опросник учитывали также их наличие на продовольственном рынке РФ. Опрос проводили на базе платформы Google Forms с июня по октябрь 2023 г. Анкета-опросник распространялась через социальные сети студентов Сеченовского Университета. Критерием включения в итоговую группу респондентов наряду с информированным согласием на участие в опросе был возраст от 18 до 35 лет.

Общее количество участников ретроспективного исследования составило 214 человек, из них 173 (80,8%) женщины и 41 (19,2%) мужчина. Средний возраст опрошенных - 23,4±5,2 года. Большинство опрошенных (94%, 201 участник) проживает в Москве или Московской области. Исследование проведено в соответствии с требованиями Хельсинкской декларации для врачей, проводящих медико-биологические исследования с участием людей (пересмотр 59-й Генеральной ассамблеи Всемирной медицинской ассоциации, Сеул, 2008 г.). Получено положительное заключение локального этического комитета (протокол № 03-20 от 13.02.2020).

Статистическая обработка полученных данных выполнена с использованием пакета Microsoft Excel 2007 (Microsoft Office, CША) и StatTech v. 4.7.1 (разработчик - ООО "Статтех", Россия). Рассчитывали среднее значение, стандартное отклонение, медиану (Ме) и интерквартильный размах [Q1; Q3].

Результаты и обсуждение

По данным опроса установлено, что средний уровень поступления β-криптоксантина составил 0,58±0,63 (Me 0,21 [0,03; 0,66]) мг/сут. У 80,8% респондентов (173 человека) в рационе присутствовали пищевые источники β-криптоксантина, при этом у 104 человек его содержание в рационе не превышало 0,49 мг/сут. В зависимости от уровня потребления β-криптоксантина участники опроса были распределены по группам (табл. 2).

Анализ источников β-криптоксантина в рационе питания (см. табл. 1) выявил существенные различия по уровням его содержания. Наибольшие уровни β-криптоксантина (1,45-6,25 мг в 100 г продукта) содержат красный и кайенский перец, паприка и перец чили в виде специй, а также хурма в сушеном и свежем виде. При этом не все перечисленные продукты можно рассматривать в качестве приоритетных источников β-криптоксантина в рационе. Это обусловлено существенными различиями в объеме их разовых порций.

Анализ разнообразия пищевых источников β-криптоксантина показал, что в рационе 100% участников группы А и 75% участников группы B присутствует от 3 до 6 различных наименований пищевых продуктов, содержащих β-криптоксантин. В группах C, D, Е число учтенных источников составляет от 1 до 8, однако у большинства респондентов (89,4%) из данных групп количество пищевых источников β-криптоксантина в рационе составляет от 1 до 3 (см. рисунок).

Анализ приоритетных (вносящих наибольший вклад в поступление β-криптоксантина) пищевых источников показал, что таковыми в общей выборке респондентов являются сладкий болгарский перец красного цвета и персики - их вклад в поступление β-криптоксантина составил 33,4 и 13,9% соответственно. Кроме того, в большинстве групп присутствуют апельсиновый сок и арбузы с общим вкладом по 11,1%, а также мандарины - 5,6%. Наибольшим разнообразием источников β-криптоксантина характеризуется группа с минимальным уровнем поступления (E), что, очевидно, обусловлено наибольшим количеством респондентов в ее составе (табл. 3).

При этом результаты анализа структуры источников β-криптоксантина показали, что свежий сладкий болгарский перец красного цвета присутствовал в рационе всех респондентов группы А и вносил наибольший вклад (43,2%) в поступление β-криптоксантина в этой группе - 0,73 (от 0,59 до 2,35) мг/сут. Более половины участников этой группы включали в рацион апельсиновый сок (вклад 30%) и паприку в виде специи. Эти данные согласуются с оценкой приоритетных источников β-криптоксантина, так как среди них присутствует и сладкий перец красного цвета, и апельсиновый сок. Паприка в виде специи не вошла в перечень приоритетных источников для данной группы в связи с тем, что объем разовой порции слишком мал для внесения существенного вклада в общий уровень поступления β-криптоксантина.

Среди участников исследования из группы B половина респондентов (50%) включала в рацион свежий сладкий болгарский перец красного цвета (вклад 25,7%) и абрикосы. Однако среди приоритетных пищевых источников абрикосы отсутствуют, что обусловлено низким содержанием в них β-криптоксантина. В рационе более трети (37,5%) опрошенных группы с высоким уровнем поступления β-криптоксантина присутствовали персики, которые являются приоритетным источником этого каротиноида с наибольшим вкладом в данной группе (37,8%). С такой же частотой рацион группы В включал апельсиновый сок и апельсины, а также красный перец и паприку в виде специй, но эти источники вносят незначительный вклад в общий уровень поступления β-криптоксантина в данной группе и не относятся к приоритетным.

У большинства (66,7%) респондентов из группы C в рационе присутствовал свежий сладкий болгарский перец красного цвета, который вносит наибольший вклад (47,5%) в поступление β-криптоксантина в группе С. Более трети опрошенных из группы со средним поступлением включали в рацион арбуз, который вносит существенный вклад (30,7%) в поступление β-криптоксантина.

В группе D свежий сладкий болгарский перец красного цвета присутствовал в рационе 52,8% респондентов, при этом он вносил наибольший вклад в поступление β-криптоксантина (39,5%). Красный перец и паприка в виде специй встречались в рационе 44,4 и 36,1% участников исследования из этой группы соответственно. Персики могут быть отнесены к приоритетным источникам β-криптоксантина у респондентов группы D с общим вкладом 27,6%.

Чаще других в рационе респондентов группы E присутствовали красный перец (27,9%) и паприка (22,1%) в виде специй, картофельные чипсы (18,3%), сушеная кинза и свежий сладкий болгарский перец красного цвета (по 16,3%), абрикосы (12,5%). При этом свежий сладкий перец красного цвета и апельсиновый сок вносили наибольший вклад в поступление β-криптоксантина у респондентов данной группы (по 14,7%). Паприка в виде специи и картофельные чипсы обеспечивали основную долю поступления β-криптоксантина лишь у 9,6% респондентов, а абрикосы - у 8,7%. Но, учитывая общий уровень поступления в данной группе (менее 0,5 мг/сут), указанные источники хотя и присутствуют в рационе, но традиционный объем их потребления не позволяет обеспечить значимые уровни поступления с рационом питания β-криптоксантина. Минимальный вклад картофельных чипсов и паприки в виде специи в общий уровень поступления β-криптоксантина обусловлен как незначительным его содержанием в продукте (в картофельных чипсах - 0,06 мг в 100 г), так и небольшим объемом потребления (1 ч.л. паприки в виде специи - 0,14 мг).

Более чем у 20% всех респондентов в рационе присутствовали сладкий красный перец, а также красный перец и паприка в виде специй. Персики, абрикосы, сушеная кинза и картофельные чипсы отмечены в рационе 10-20% опрошенных. В то же время такие богатые β-криптоксантином продукты, как папайя (свежая, консервированная, сок), хурма (свежая), мандарины (консервированные, сок), персики (сушеные) и перец чили (консервированный), в рационе респондентов отсутствовали, что, вероятно, связано с сезонностью и со сложившимся стереотипом пищевого выбора.

Полученные данные согласуются с результатами исследования уровней потребления β-криптоксантина и его основных источников среди 109 женщин в возрасте 21-56 лет в Японии [19]. Средний уровень ежедневного поступления β-криптоксантина среди респондентов составил 0,254±0,304 мг (минимальный показатель 0,001 мг, максимальный - 1,46 мг), который у 74% респондентов был достигнут исключительно за счет включения в рацион мандаринов [19]. Исследование, проведенное в 5 европейских странах, выявило некоторые различия в уровне ежедневного поступления β-криптоксантина с рационом [23]. Во Франции медиана данного показателя составила 0,45 [0,17; 0,88] мг, что практически в 2 раза превышает значение медианы у респондентов в данном исследовании. В Ирландии, Нидерландах и Великобритании поступление β-криптоксантина с пищевыми источниками у взрослых составило 0,78 [0,4; 1,44], 0,97 [0,50; 1,7] и 0,99 [0,32; 1,64] мг/сут соответственно. Наибольшее количество β-криптоксантина в рационе было зарегистрировано в Испании - 1,36 [0,74; 2,16] мг/сут. При этом во всех 5 европейских странах основными пищевыми источниками β-криптоксантина были апельсины, мандарины и апельсиновый сок [23], что отличается от приоритетных источников, установленных в данном исследовании в летне-осенний период.

Заключение

Рацион большинства респондентов (65,4%) характеризовался низким (менее 1,0 мг/сут) или минимальным (менее 0,5 мг/сут) содержанием β-криптоксантина, и лишь у 15,4% опрошенных пищевые источники обеспечивали поступление свыше 1,0 мг β-криптоксантина в сутки. При этом у 19,2% участников исследования значимые пищевые источники β-криптоксантина в рационе отсутствовали.

Относительно высокие уровни поступления β-криптоксантина в летне-осенний период в группах А, В и С обеспечивались за счет включения в рацион сладкого красного перца, персиков, апельсинового сока, мандаринов и арбуза. Поступление минимальных уровней β-криптоксантина (группы D и Е) в основном связано с употреблением апельсинов, сладкого перца желтого и зеленого цвета и специй при низком уровне включения в рацион более весомых источников этого каротиноида.

Независимо от вклада в общий уровень поступления β-криптоксантина широко представлены в рационе респондентов всех групп такие его источники, как сладкий болгарский перец красного цвета, апельсиновый сок, а также красный перец и паприка в виде специй. Отсутствие специй в перечне приоритетных источников в группах А-C обусловлено небольшим объемом разовых порций.

В качестве приоритетных источников, обеспечивающих наибольшее потребление β-криптоксантина, следует выбирать в соответствии с сезонной доступностью свежие фрукты - хурму и папайю, а также сладкий болгарский перец красного цвета и мандарины. Их поочередное включение в ежедневный рацион в объеме обычной разовой порции позволит обеспечить поступление не менее 1,0 мг β-криптоксантина.

References

1. Namitha K.K., Negi P.S. Chemistry and biotechnology of carotenoids. Crit Rev Food Sci Nutr. 2010; 50 (8): 728–60. DOI: https://doi.org/10.1080/10408398.2010.499811

2. Zabolotneva A.A., Shatova O.P., Mikin I.E., Bril’ D.V., Rumyantsev S.A. Regulatory role and anticarcinogenic properties of certain vitamins’ active derivatives and vitamin-like substances. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2022; 91 (1): 53–64. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-1-53-64 (in Russian)

3. Singh A., Omer K. Chapter 2. Recent advancement in therapeutic activity of carotenoids. In: A. Rao, L. Rao, T. Brzozowski (eds). Dietary Carotenoids – Sources, Properties, and Role in Human Health Physiology. IntechOpen, 2024: 160 p. DOI: https://doi.org/10.5772/intechopen.112580 ISBN: 978-1-83768-388-8.

4. Burri B.J. Beta-cryptoxanthin as a source of vitamin A. J Sci Food Agric. 2015; 95 (9): 1786–94. DOI: https://doi.org/10.1002/jsfa.6942

5. Meléndez-Martínez A.J., Mandić A.I., Bantis F., Böhm V., Borge G.I.A., Brnčić M., et al. A comprehensive review on carotenoids in foods and feeds: status quo, applications, patents, and research needs. Crit Rev Food Sci Nutr. 2022; 62 (8): 1999–2049. DOI: https://doi.org/10.1080/10408398.2020.1867959

6. USDA National Nutrient Database for Standard Reference. URL: https://fdc.nal.usda.gov/food-search?component=1120 (date of access June 01, 2023).

7. Boon C.S., McClements D.J., Weiss J., Decker E.A. Factors influencing the chemical stability of carotenoids in foods. Crit Rev Food Sci Nutr. 2010; 50 (6): 515–32. DOI: https://doi.org/10.1080/10408390802565889

8. Maiani G., Castón M.J., Catasta G., Toti E., Cambrodón I.G., Bysted A., et al. Carotenoids: actual knowledge on food sources, intakes, stability and bioavailability and their protective role in humans. Mol Nutr Food Res. 2009; 53 (suppl 2): 194–218. DOI: https://doi.org/10.1002/mnfr.200800053

9. During A., Doraiswamy S., Harrison E.H. Xanthophylls are preferentially taken up compared with beta-carotene by retinal cells via a SRBI-dependent mechanism. J Lipid Res. 2008; 49 (8): 1715–24. DOI: https://doi.org/10.1194/jlr.M700580-JLR200

10. Olmedilla-Alonso B., Granado-Lorencio F., Ancos B., Sánchez-Moreno C., Martín-Belloso O., Blanco I., et al. Greater bioavailability of xanthophylls compared to carotenes from orange juice (high-pressure processed, pulsed electric field treated, low-temperature pasteurised, and freshly squeezed) in a crossover study in healthy individuals. Food Chem. 2022; 371: 130821. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.130821

11. Böhm V., Lietz G., Olmedilla-Alonso B., Phelan D., Reboul E., Bánati D., et al. From carotenoid intake to carotenoid blood and tissue concentrations - implications for dietary intake recommendations. Nutr Rev. 2021; 79 (5): 544–73. DOI: https://doi.org/10.1093/nutrit/nuaa008

12. Craft N.E., Haitema T.B., Garnett K.M., Fitch K.A., Dorey C.K. Carotenoid, tocopherol, and retinol concentrations in elderly human brain. J Nutr Health Aging. 2004; 8 (3): 156–62. URL: https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov/15129301

13. Flieger J., Forma A., Flieger W., Flieger M., Gawlik P.J., Dzierżyński E., et al. Carotenoid supplementation for alleviating the symptoms of Alzheimer’s disease. Int J Mol Sci. 2024; 25 (16): 8982. DOI: https://doi.org/10.3390/ijms25168982

14. Ryuzaki M., Mizukami H., Takeuchi Y., Osonoi S., Sasaki T., Wang Z., et al. Moderate cryptoxanthin intake correlates with maintenance of a proper PINT index in a general Japanese population. Nutr Neurosci. 2024; 25: 1–11. DOI: https://doi.org/10.1080/1028415X.2024.2383082

15. Yu J., Guo P. Association between dietary intake of carotenoids and metabolic dysfunction-associated fatty liver disease in US adults: National Health and Nutrition Examination Survey 2017–March 2020. Public Health Nutr. 2024; 27 (1): e168. DOI: https://doi.org/10.1017/S1368980024001502

16. Yamaguchi M. Role of carotenoid β-cryptoxanthin in bone homeostasis. J Biomed Sci. 2012; 19 (1): 36. DOI: https://doi.org/10.1186/1423-0127-19-36

17. Zhang C., Li K., Xu S.N., Zhang J.K., Ma M.H., Liu Y. Higher serum carotenoid concentrations were associated with the lower risk of cancer-related death: evidence from the National Health and Nutrition Examination Survey. Nutr Res. 2024; 126: 88–98. DOI: https://doi.org/10.1016/j.nutres.2024.03.012

18. Talegawkar S.A., Johnson E.J., Carithers T.C., Taylor H.A., Bogle M.L., Tucker K.L. Carotenoid intakes, assessed by food-frequency questionnaires (FFQs), are associated with serum carotenoid concentrations in the Jackson Heart Study: validation of the Jackson Heart Study Delta NIRI Adult FFQs. Public Health Nutr. 2008; 11 (10): 989–97. DOI: https://doi.org/10.1017/S1368980007001310

19. Fukushima Y., Taguchi C., Kishimoto Y., Kondo K. Japanese carotenoid database with α- and β-carotene, β-cryptoxanthin, lutein, zeaxanthin, lycopene, and fucoxanthin and intake in adult women. Int J Vitam Nutr Res. 2023; 93 (1): 42–53. DOI: https://doi.org/10.1024/0300-9831/a000707

20. Mans D.R.A. Chapter 3. Significance of carotenoids in traditional medicines in the Republic of Suriname (South America). In: A. Rao, L. Rao, T. Brzozowski (eds). Dietary Carotenoids – Sources, Properties, and Role in Human Health Physiology. IntechOpen, 2024: 160 p. DOI: https://doi.org/10.5772/intechopen.112580 ISBN: 978-1-83768-388-8.

21. Kirpichenkova E.V., Korolev A.A., Onishchenko G.G., Nikitenko E.I., Lipatov D.V., Kuz’min A.G., et al. Study of lutein and zeaxanthin content in the diet with the assessment of the relationship between the level of alimentary intake of non-vitamin carotenoids and the density of the macular region of the retina at a young age. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2018; 87 (5): 20–6. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2018-10049 (in Russian)

22. Kirpichenkova E.V., Korolev A.A., Nikitenko E.I., Denisova E.L., Fetisov R.N., Petrova E.S., et al. The study of lycopene content in the diet by various assessment methods. Gigiena i sanitariya [Hygiene and Sanitation]. 2020; 99 (2): 182–6. DOI: https://doi.org/10.47470/0016-9900-2020-99-2-182-186 (in Russian)

23. O’Neill M.E., Carroll Y., Corridan B., Olmedilla B., Granado F., Blanco I., et al. A European carotenoid database to assess carotenoid intakes and its use in a five-country comparative study. Br J Nutr. 2001; 85 (4): 499–507. DOI: https://doi.org/10.1079/bjn2000284

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.