To the content
4 . 2011

Breast hormones – regulators of energy homeostasis: growth of infants

AbstractStudied the possible relationship between the growth rate of children who are breastfed, and the level of protein, fat, insulin-like growth factor-1 (IGF-1), ghrelin, leptin, adiponectin in breast milk. Examined 71 pair – a mother and a healthy child, who is breastfed. All infants were divided into 3 groups: low, normal and high weight gain. Daily breast milk intake, the level of fat, protein and hormones proteins – regulators of energy homeostasis (adiponectin, grelin, IGF-1 and leptin) in breast milk were measured at 1, 2 and 3 months of lactation. It was found that daily breast milk consumption was higher in the group of infants with high weight gain and the content of protein and fat in it did not differ in three groups. Total daily consumption of protein and fat with breast milk was higher in groups of infants with high weight gain. There was significantly higher IGF-1 level and the tendency to higher grelin level in breast milk of mothers of infants with higher weight gain. The possible link of breast milk hormones with growth velocity of breast-fed infants is discussed.

Keywords:breastfeeding, growth rate, IGF-1, ghrelin, leptin, adiponectin

Ожирение - хроническое заболевание, проявляющееся избыточным развитием жировой ткани, прогрессирующее при естественном течении, имеющее определенный круг осложнений и обладающее высокой степенью рецидивирования после окончания курса лечения. В последние 2 десятилетия распространенность этого заболевания во всем мире увеличилась в несколько раз, вследствие чего оно достигло масштабов эпидемии [15].

Актуальность изучения проблемы ожирения у детей обусловлена неуклонным ростом данного заболевания среди детского населения. Ежегодный прирост числа детей с ожирением составил в 1970-е гг. около 0,2%, в 1980-е гг. - 0,6%, в 1990 г. - 0,8%, а в 2000 г. - 2% [6, 8, 16]. Как и у взрослых, ожирение у детей является существенным фактором риска развития тяжелых осложнений, включая сердечно-сосудистые заболевания, инсулинорезистентность, гипертензию, сахарный диабет типа 2 и др.

На развитие ожирения влияет ряд факторов, генетических и окружающей среды (питание, физическая активность и др.). Генетические факторы не претерпели резких изменений за последние несколько тысяч лет, однако значительно изменились факторы внешней среды (высококалорийное питание, низкая физическая активность и др.). Тем не менее конкретные причины резкого роста ожирения у детей и взрослых на современном этапе не ясны.

В связи с этим представляют интерес данные литературы, которые указывают на возможное программирующее влияние особенностей развития в младенчестве на последующее появление избыточной массы тела (МТ) и ожирения. Первые предположения об этом появились еще в 1960-е гг., когда McCance в экспериментах на животных показал, что крысы, переедающие в ранний постнатальный период, в будущем неизменно имеют более крупные размеры тела. Первые данные о возможном влиянии высокой скорости роста в раннем детстве на последующее развитие ожирения у человека получены в 1970 г. Eid показал, что высокие темпы роста ребенка в первые 6 мес жизни влияют на развитие ожирения у этих детей в возрасте 6-8 лет [22]. M.F. Rolland-Cachera и соавт. установили, что риск развития ожирения в возрасте 21 года выше у людей с превышением МТ в возрасте 1 года и тем выше, чем раньше по времени происходит второй скачок роста (в норме - приблизительно в 6-летнем возрасте). [17]. Более поздние исследования показали, что увеличение прибавки МТ ребенка в течение первых 4 мес жизни на каждые 100 г повышает риск развития избыточной МТ у этих детей в возрасте 7 лет приблизительно на 30%. К настоящему времени почти в 30 исследованиях обнаружена связь быстрого роста в младенчестве с более высоким риском развития ожирения в последующие периоды жизни [22].

Проведенные нами ранее исследования согласуются с этим данными и подтверждают, что у детей, находящихся на искусственном вскармливании, более высокие, чем у детей на грудном вскармливании, прибавки МТ [21]. Учитывая более высокое по сравнению с грудным молоком содержание белка в молочных смесях для детского питания, можно предположить, что одной из причин более высокой скорости роста является избыточное потребление детьми первого года жизни белка в составе смесей для искусственного вскармливания.

Так, в исследовании Darling Study [10] показано, что дети, находящиеся на искусственном вскармливании, потребляли на 66-70% белка больше, чем дети на грудном вскармливании, и у них наблюдались более высокие прибавки МТ в возрасте от 3 до 9 мес жизни.

Анализируя возможные механизмы этого явления, K.F. Michaelsen и соавт. показали, что у детей, находящихся на искусственном вскармливании, уровень инсулина и инсулиноподобного фактора роста-1 (ИПФР-1) в крови был выше, чем при грудном вскармливании. Потребление детьми смесей для искусственного вскармливания положительно коррелировало со свободным ИПФР-1 (ИПФР/БНИПФР3, р=0,03) в крови детей [12]. Предположено, что более высокое потребление белка ведет к увеличению уровней ИПФР-1 и инсулина, сопряженному с высокой скоростью роста младенцев и риском развития избыточной МТ и ожирения в старшем возрасте.

Убедительные данные в пользу гипотезы о роли повышенного потребления белка в развитии избыточной МТ у детей получены недавно в мультицентровом исследовании Chopen Study [23], в котором участвовали более 1000 детей из 5 европейских стран (Бельгия, Германия, Испания, Италия и Польша). В этом исследовании установлено, что потребление детьми смесей с высоким содержанием белка действительно приводит к увеличению в их крови в 6-месячном возрасте уровня ИПФР-1, предшественника инсулина - С-пептида и незаменимых аминокислот с разветвленной цепью - факторов, оказывающих инсулиногенное действие и способствующих развитию инсулинорезистентности и увеличению МТ, в отличие от ситуации при потреблении смесей с низким уровнем белка и грудного молока. Потребление детьми смесей с высоким уровнем белка коррелировало также с бо￿льшим индексом массы тела (ИМТ) у них в возрасте 2 лет [23].

Вместе с тем показано, что высокая скорость роста возможна не только у искусственно вскармливаемых детей, но и у находящихся на грудном вскармливании. Причины этого остаются неясными.

Значительный интерес представляют единичные данные о присутствии в женском молоке гормонально-активных белков, таких как ИПФР-1, лептин, грелин и адипонектин, играющих важную роль в энергетическом гомеостазе и контроле аппетита [18].

Лептин и адипонектин - гормоны, вырабатываемые жировой тканью.

Лептин обладает анорексигенным эффектом, подавляет аппетит и увеличивает расходование энергии. Однако, несмотря на то что у людей, страдающих ожирением, его уровень в крови повышен, анорексигенного эффекта у них не наблюдается из-за сниженной чувствительности к лептину вследствие нарушения взаимодействия с его рецепторами и другими причинами [2, 3]. Напротив, уровень адипонектина, обладающего противовоспалительным и антиатерогенным эффектом, при ожирении снижается. Грелин, синтезируемый преимущественно в желудке, по основным свойствам является антагонистом лептина; увеличение его концентрации в крови ведет к возникновению чувства голода и, соответственно, стимулирует потребление пищи. Указанные свойства лептина, грелина и адипонектина относятся к взрослым и детям старшего возраста. Физиологическая роль этих гормонов в раннем детстве пока неясна [7, 14, 24].

В литературе имеются единичные работы, указывающие на их возможную связь с контролем скорости роста. Так, установлено, что пуповинный лептин может быть фактором, прогнозирующим прибавку МТ в последующие периоды жизни: низкий уровень лептина в пуповинной крови связан с низкой МТ при рождении, но более выраженной прибавкой в первые 6 мес жизни и более высоким ИМТ детей в 3-летнем возрасте [13].

Обнаружено, что более высокий уровень адипонектина в грудном молоке коррелирует с избыточной МТ в 2-летнем возрасте у детей, которые находились на грудном вскармливании в течение не менее 6 мес [26]. В то же время уровень пуповинного адипонектина, напротив, обратно связан с прибавкой МТ в первые 6 мес жизни, но прогнозирует увеличение центрального ожирения в 3 года [13].

Содержание грелина в крови прямо пропорционально МТ и длине тела у младенцев в первые месяцы жизни, но, подобно адипонектину, находится в обратной зависимости от прибавки МТ только тех детей, которые находились на грудном вскармливании не менее 4 мес [19]. ИПФР-1, главный медиатор действия гормона роста, играет ключевую роль в эмбриональном и постнатальном росте [9]. Показана положительная корреляция уровня ИПФР-1 в крови с ИМТ и толщиной кожной складки над трицепсом у здоровых детей в первые 5 мес жизни [20].

С учетом приведенных данных, а также сведений о возможности переноса белков из материнского молока в кровь младенцев через стенку желудка или кишечника [4] с их повышенной в раннем возрасте проницаемостью для макромолекул, можно предполагать, что гормоны грудного молока способны к проявлению регуляторных функций в отношении энергетического гомеостаза младенцев, находящихся на грудном вскармливании.

В связи с этим возникает вопрос: могут ли быть причиной высокой скорости роста у детей на грудном вскармливании те же факторы, что и у детей, получающих искусственное питание, т.е. повышенный уровень потребления белка и уровень гормонально-активных белков (ИПФР-1, лептина, грелина и адипонектина)?

Целью настоящего исследования явилось изучение возможной связи между скоростью роста детей, находящихся на грудном вскармливании, и уровнями в грудном молоке матерей этих детей белка, жира, ИПФР-1, грелина, лептина, адипонектина.

Материал и методы

Обследована 71 пара - мать и здоровый ребенок, с первых 3 мес жизни находящийся на грудном вскармливании.

Младенцы, включенные в исследование, были разделены на 3 группы в зависимости от ежемесячной прибавки массы тела: 1-я группа - 10 детей с низкой прибавкой МТ (менее 500 г/мес); 2-я группа - 30 детей с нормальной прибавкой МТ (500-1000 г/мес); 3-я группа - 31 ребенка с высокой прибавкой МТ (более 1000 г/мес).

Измерение МТ у детей измеряли с помощью электронных весов "Саша" (Россия), а длину тела - специальными ростомерами в положении ребенка лежа. Суточное потребление грудного молока измеряли путем взвешивания младенцев до и после кормления на указанных выше электронных весах.

Грудное молоко получали, сцеживая среднюю порцию молока во время утреннего кормления ребенка. Уровень жира в грудном молоке определяли методом Ван де Камера [25], белка - методом Кьельдаля [1], индивидуальных гормонально-активных белков (ИПФР-1, грелина, лептина и адипонектина) - методом иммуноферментного анализа (ИФА) в сыворотке грудного молока, полученной путем его центрифугирования в течение 15 мин при 855 об. Для определения грелина использовали набор для ИФА фирмы "Peninsula Laboratories", для определения ИПФР-1 - фирмы "DSL-10-2800 Active" (USA), лептина - фирмы "DBS Diagnostics Biochem Canada Inc." (Канада) и адипонектина - фирмы "Bio Vendor Laborotorni medicina A.S." (Чешская Республика).

Все показатели были изучены в 1-й, 2-й и 3-й месяцы лактации.

Статистическую обработку полученных данных проводили с помощью программы SPSS версии 17.0. Достоверность сравниваемых показателей устанавливали общепринятыми методами математической статистики (тест Стьюдента, непараметрический ранговый критерий Манна-Уитни). Для нормально распределенных данных рассчитывали коэффициент корреляции Пирсона, для ненормально распределенных - коэффициент корреляции Спирмена. Различия признавались значимыми при р<0,05.

Результаты и обсуждение

Данные о потреблении грудного молока детьми первых 3 мес жизни представлены на рис. 1. Видно, что суточное потребление грудного молока детьми всех изучаемых групп различно. Так, в 1 мес жизни оно оказалось достоверно у детей с высокими (3-я группа) и нормальными (2-я группа) прибавками МТ (по сравнению с низкими): соответственно 768±41; 849±96 и 555±32 г для групп с высокой, нормальной и низкой прибавкой МТ; p1-3=0,002, p1-2=0,007), а в 3 мес - выше, чем при нормальных и низких прибавках (соответственно 937±70; 876±44 и 753±53 г).

Рис. 1. Суточное потребление грудного молока детьми с различными прибавками массы тела в 1, 2 и 3-й месяцы жизни

* - достоверность различий по сравнению с группой детей с низкими прибавками массы тела (здесь и на рис. 2).

Рис. 2. Уровень инсулиноподобного фактора роста-1 в грудном молоке в первые 3 мес лактации в зависимости от прибавки массы тела детей, нг/мл (М±SD)

Концентрации белка (табл. 1) и жира (табл. 2) в грудном молоке во всех группах не различались. Однако с учетом значительно более высокого суточного потребления грудного молока детьми с высокими прибавками МТ суммарное потребление белка и жира детьми в 3-й группе оказалось выше, чем в 1-й группе, причем в 3 мес различие в потреблении жира было достоверным (3-я группа - 36,2±2,5 г/сут, 2-я группа - 35,3±4,4 г/сут, 1-я группа - 19,1±2,8 г/сут (p1-3=0,002).

Данные о содержании ИПФР-1 в грудном молоке матерей детей 1-3-й групп на разных сроках лактации представлены на рис. 2.

Уровень ИПФР-1 в грудном молоке был выше у матерей, чьи дети быстрее прибавляли в МТ, причем на 3-м месяце лактации разница между 1-й и 3-й группами становилась достоверной (прибавки МТ в 1-й групп - 12,2±2,41 против 3,15±1,22 нг/мл; p1-3=0,032).

Данные об уровне грелина и лептина в грудном молоке приведены на рис. 3 и 4. Отмечалась тенденция к увеличению уровней грелина и лептина в грудном молоке матерей детей с высокими прибавками МТ по сравнению с 1-й группой, однако отличия не достигали степени достоверности.

Данные об уровне адипонектина в грудном молоке женщин всех групп приведены на рис. 5. Видно, что различий в уровне в грудном молоке адипонектина в зависимости от прибавок МТ у детей не наблюдалось (рис. 5).

Таким образом, результаты проведенного исследования показывают, что ускорение роста детей на грудном вскармливании сопровождалось бо￿льшим количеством потребленного ими грудного молока, а вследствие этого - повышенным поступлением с ним белка и жира. Были обнаружены более высокий уровень ИПФР-1 и тенденция к большему содержанию лептина и грелина в грудном молоке матерей детей с высокими прибавками МТ. В связи с этим можно предполагать, что ускорение роста детей этой группы может быть связано с более высоким потреблением ими ИПФР-1 и грелина с грудным молоком. Полученные данные согласуются с недавно полученными результатами итальянских исследований [5, 11] и указывают на необходимость дальнейшего изучения возможной функциональной роли гормонально-активных белков грудного молока и их возможной связи с антропометрическими показателями детей, в том числе с развитием избыточной МТ у детей, находящихся на грудном вскармливании.

Таблица 1. Уровень белка в грудном молоке в первые 3 мес лактации в группах детей с разной прибавкой массы тела

Таблица 2. Уровень жира в грудном молоке в первые 3 мес лактации в группах детей с разной прибавкой массы тела

Рис. 3. Уровень грелина в грудном молоке в первые 3 мес лактации в зависимости от прибавки массы тела детей, нг/мл (M±SD)

Рис. 4. Уровень лептина в грудном молоке в первые 3 мес лактации в зависимости от прибавки массы тела детей, нг/мл (M±SD)

Рис. 5. Уровень адипонектина в грудном молоке в первые 3 мес лактации в зависимости от прибавки массы тела детей, нг/мл (M±SD)

Литература

1. Руководство по методам контроля качества и безопасности биологически активных добавок к пище. Руководство Р 4.1.1672-2003. - М.: Минздрав России, 2004. - 240 с.

2. Bouret S.G. // Forum Nutr. - 2010. - Vol. 63. - P. 84-93.

3. Bouret S.G., Simerly R.B. // Endocrinology. - 2004. - Vol. 145, N 6. - P. 2621-2626.

4. Casabiell X., Pineiro V., Tome M. et al. // J. Clin. Endocrinol. Metab. - 1997. - Vol. 82, N 12. - P. 4270-4273.

5. Chiesa C., Poggiogalle E., Pascone R. et al. 42nd European Society for Paediatric Gastroenterology Hepatology and Nutrition. - Budapest, 3-6 June 2009. - P. 67.

6. Darnton-Hill I., Kennedy E., Cogill B. et al. // J. Pediatr. Gastroenterol. Nutr. - 2006. - Vol. 43. - P. S34-S65.

7. Doneray H., Orbak Z., Yildiz L. // Acta Paediatr. - 2009. - Vol. 98, N 4. - P. 643-647.

8. Food and nutrition policy for schools // Programme for Nutrition and food Security WHO regional office for Europe. - Copenhagen, 2006. - 66 p.

9. Hainerova I.A., Lebl J. // J. Pediatr. Gastroenterol. Nutr. - 2010. - Vol. 51. - Р. S123-S124.

10. Heinig M.J., Nommsen L.A., Peerson J.M. et al. // Am. J. Clin. Nutr. - 1993. - Vol. 58. - P. 152-161.

11. Liguori S., Petrucci E., Lupica M. et al. 42nd European Society for Paediatric Gastroenterology Hepatology and Nutrition. - Budapest, 3-6 June 2009. - P .66.

12. Madsen A.L., Andersen K.T., Larnkjar A. et al. The power of programming. International conference on developmental original of health and disease. 6-8 May, 2010. - Munich, 2010. - P. 76.

13. Mantzoros C.S., Rifas-Shiman S.L., Williams C.J. et al. // Pediatrics. - 2009. - Vol. 123, N 2. - P. 682-689.

14. Miralles O., Sanchez J., Palou A. et al. // Obesity. - 2006. - Vol. 14, N 8. - P. 1371-1377.

15. Munsch S., Benlinger C. Obesity and Binge Eating Disorders / Ed. A.G. Karger. - Basel, 2005. - 222 p.

16. Report on Overweight and obesity in European children and adolescents: causes and consequences - prevention and treatment. ILSI Europe Overweight and Obesity in Children Task Force / Ed. Kevin Yates. - 2000. - 26 p.

17. Rolland-Cachera M.F., Deheeger M., Guilloud-Bataille M. et al. // Ann. Hum. Biol. - 1987. - Vol. 14, N 3. - P. 219-229.

18. Savino F., Liguori S., Fissore M. et al. // Int. J. Pediatr. Endocrinol. - 2009. - N 3. - P. 1-8.

19. Savino F., Liguori S.A., Fissore M.F. et al. // J. Pediatr. Gastroenterol. Nutr. - 2005. - Vol. 41, N 5. - P. 653-659.

20. Savino F., Nanni G.E., Maccario S. et al. // Ann. Nutr. Metab. - 2005. - Vol. 49, N 2. - P. 83-87.

21. Shilina N., Kon I.A, Gmoshinskaya M.V. et al. Early nutrition programming and health outcomes in later life: Obesity and Beyond. Pre-congress satellite meeting of 15th ECO. - Budapest, 2007. - Р. 37.

22. Singhal A. // J. Pediatr. Gastroenterol. Nutr. - 2010. - Vol. 51. - P. S119-S120.

23. Socha P., Grote V., Gruszfeld D. et al. The power of programming. International conference on developmental original of health and disease. 6-8 May 2010. - Munich, 2010. - P. 2 4 .

24. Uysal F.K., Onal E.E., Aral B. et al. // Clin. Nutr. - 2002. - Vol. 21, N 2. - P. 157-160.

25. Van De Kamer J.H., Bokkel Hunink H., Weyer H.A. // J. Biol. Chem. - 1949. - Vol. 177. - P. 347-355.

26. Weyermann M., Brenner H., Rothenbacher D. // Epidemiology. - 2007. - Vol. 18, N 6. - P. 722-729.

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.

SCImago Journal & Country Rank
Scopus CiteScore
CHIEF EDITOR
CHIEF EDITOR
Viktor A. Tutelyan
Full Member of the Russian Academy of Sciences, Doctor of Medical Sciences, Professor, Scientific Director of the Federal Research Centre of Nutrition, Biotechnology and Food Safety (Moscow, Russia)

Journals of «GEOTAR-Media»