Nutritional and biological value of Hermetia illucens larvae biomass

• Elvira O. Sadykova
• Antonina A. Shumakova
• Svetlana I. Shestakova
• Nadezhda V. Tyshko

Abstract

Recent years a worldwide interest in the use of alternative sources of protein, in particular, protein from insects, has increased. Edible insects for thousands of years have been a part of the human diet in Asian-Pacific region and South America, while in the European Union, the USA and Canada the use of insects for food purposes is a modern trend that is determined by the care of the environment, global warming combating, etc. Thus, the legal rules governing the food use of insects have significant differences among countries. In the Eurasian Economic Union requirements to food are regulated by the Customs Union Technical Regulations. Since none of the Technical Regulations contains the name of such food as “products obtained with the use of insects”, these products may be classified as “foodproducts of novel type” which are subjected to state registration. Fundamental and applied research should be conducted as a part of this novel food safety assessment system, that include the determination of nutritional and biological value of food raw materials derived from insects, and toxicological, reprotoxicological, allergological experiments in vivo on several generations of laboratory animals.

The aim of the research was studying and comparing the nutritional and biological values of Hermetia illucens larvae dry biomass and basic foodstuffs of animal and plant origin.

Material and methods. Nutritional and biological value analysis of H. illucens minced dry larvae biomass, dried at 110-120 °C, was carried out on 83 indicators, which included determination of protein content and amino acid composition, determination of fat level and fatty acid composition, determination of the content of carbohydrates, vitamins, minerals and trace elements, ash and moisture.

Results. A study of the nutritional value of dry larvae biomass showed high levels of protein and fat (39 and 38%, respectively), while ash, dietary fiber and carbohydrate accounted for less than 20%. The amino acid profile had a balanced content of essential amino acids and was comparable to the protein of a hen’s egg, as well as other animal products. The fatty acid composition of the biomass was characterized by a relatively high content of lauric acid (39.9% of the total fatty acid content), also found in some fruits and seeds of tropical plants; the ratio of other acids was more consistent with the fatty acid profile of fish oil. The dry larvae biomass contained carotenoids (0.23 mg/100 g), tocopherol (3.1 mg/100 g) and thiamine (53 pg/100 g) in amounts significantly lower to those of foods, which traditionally are sources of these vitamins. Based on the analysis of the mineral composition, the H. illucens biomass can be attributed to the sources of calcium, iron, copper and chromium. In terms of the content of the above elements, as well as magnesium and zinc, dry biomass significantly exceed the main food products of animal origin (beef, eggs, fish and seafood), and in terms of the content of potassium and phosphorus, it was comparable to them.

Conclusion. The results of dry larvae biomass comparative evaluation with the basic foodstuffs of animal and plant origin evidence to its high nutritional and biological value, allowing to consider H. illucens as a promising source of complete protein, lauric acid, minerals and trace elements.

Keywords:novel food, non-traditionalsources of food raw materials, alternative sources of food protein, insect biomass, Black soldier fly, Hermetia illucens

References

1. Alexandratos N., Bruinsma J. World agriculture towards 2030/2050: the 2012 revision. ESA Working paper No. 12-03. Rome: FAO, 2012: 153 р.

2. Tyshko N.V., Sadykova E.O., Shestakova S.I., Aksyuk I.N. Novel food sources: from GMO to the broadening of Russia’s bioresource base. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2020; 89 (4): 100–9. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10046 (in Russian)

3. Van Huis A., Van Itterbeeck J., Klunder H., Mertens E., Halloran A., Muir G.. et al. Edible Insects. Future Prospects for Food and Feed Security (FAO). Rome: Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2013: 187 р.

4. Shockley M., Dossey A.T. Insects for human consumption. In: J.A. Morales-Ramos, M.G. Rojas, D.I. Shapiro-Ilan (eds). Mass Production of Beneficial Organisms. Cambridge, UK: Academic Press, 2014: 764 р.

5. Scientific opinion on a risk profile related to production and consumption of insects as food and feed. EFSA J. 2015; 13 (10): 4257. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2015.4257

6. Lähteenmäki-Uutela A., Grmelová N. European law on insects in food and feed. Eur Food Feed Law Rev. 2016; 11 (1): 2–8.

7. Lähteenmäki-Uutela A., Grmelová N., Hénault-Ethier L., Deschamps M.H., Vandenberg G.W., Zhao A., et al. Insects as food and feed: laws of the European Union, United States, Canada, Mexico, Australia, and China. Eur Food Feed Law Rev. 2017; 12 (1): 22–36.

8. Belluco S., Halloran A., Ricci A. New protein sources and food legislation: the case of edible insects and EU law. Food Security. 2017; 9 (4): 803–14. DOI: https://doi.org/10.1007/s12571-017-0704-0

9. EU Legislation. International Platform of Insects for Food and Feed (IPIFF). IPIFF. URL: https://ipiff.org/insects-novel-food-eu-legislation (date of access October 5, 2020)

10. Antonov A., Lutovinovas E., Ivanov G., Pastukhova N. Adaptation and prospects of breeding flies Black lvink (Hermetia illucens) in circumpolar region. Printsipy ekologii [Principles of Ecology]. 2017; 6 (3): 4‒19. DOI: https://doi.org/10.15393/j1.art.2017.6302 (in Russian)

11. Bessa L.W., Pieterse E., Marais J., Hoffman L.C. Why for feed and not for human consumption? The black soldier fly larvae. Compr Rev Food Sci Food Saf. 2020; 19 (5): 2747–63. DOI: https://doi.org/10.1111/1541-4337.12609

12. Paola G., Anabel M.-S., Santos R. The effects of larval diet on adult life-history traits of the black soldier fly, Hermetia illucens (Diptera: Stratiomyidae). Eur J Entomol. 2013; 110 (3): 461–8. URL: http://www.eje.cz/pdfs/110/3/461

13. Wang Y.-S., Shelomi M. Review of black soldier fly (Hermetia illucens) as animal feed and human food. Foods. 2017; 6 (91). DOI: https://doi.org/10.3390/foods6100091

14. Tutel’yan V.A. Chemical composition and caloric content of Russian food products: Directory. Moscow: DeLi Plyus, 2012: 283 p. (in Russian)

15. Guideline Р 4.1.1672-03. Guidelines for quality control and dietary supplements for food safety. Moscow: Minzdrav, 2004: 240 p. (in Russian)

16. Bendryshev A.A. Pashkova E.B., Pirogov A.V., Shpigun O.A. Determination of water-soluble vitamins in vitamin premixes, bioacitve dietary supplements, and pharmaceutical preparations using high-efficiency liquid chromatography with gradient elution. Vestnik Moskovskogo universiteta. Seriya 1: Khimiya [Bulletin of Moscow University. Series 2. Chemistry]. 2010; 51 (4): 315–24. (in Russian)

17. Database «Chemical composition of food products used in the Russian Federation». Federal Research Center of Nutrition and Biotechnology Site. URL: http://web.ion.ru/food/FD_tree_grid.aspx (date of access October 5, 2020) (in Russian)

18. Bosch G., Zhang S., Oonincx D.G., Hendriks W.H. Protein quality of insects as potential ingredients for dog and cat foods. J Nutr Sci. 2014; 3: e29. DOI: https://doi.org/10.1017/jns.2014.23

19. Liland N.S., Biancarosa I., Araujo P., Biemans D., Bruckner C.G., Waagbo R., et al. Modulation of nutrient composition of black soldier fly (Hermetia illucens) larvae by feeding seaweed-enriched media. PLoS One. 2017; 12 (8): e0183188. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0183188

20. Caligiani A., Marseglia A., Leni G., Baldassarre S., Maistrello L., Dossena A., et al. Composition of black soldier fly prepupae and systematic approaches for extraction and fractionation of proteins, lipids and chitin. Food Res Int. 2018; 105: 812–20. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodres.2017.12.012

21. Williams J.P., Williams J.R., Kirabo A., Chester D., Peterson M. Nutrient content and health benefits of insects. In: T.D. Aaron, M.R. Juan, M. Guadalupe Rojas (eds). Insects as Sustainable Food Ingredients. 1st ed. Amsterdam: Academic Press; Elsevier, 2016: 61–8.

22. Amino Acid Content of Foods and Biological Data on Proteins. Rome: FAO, 1981. URL: http://www.fao.org/3/AC854T/AC854T00.htm (date of access October 5, 2020)

23. Food chemical composition. Book 2. In: I.M. Skurikhin, M.N. Volgarev M.N. Moscow: Agropromizdat, 1987: 360 p. (in Russian)

24. ILSI. Crop Composition Database Version 4.0. Washington, DC: International Life Science Institute, 2010. URL: www.cropcomposition.org (date of access October 5, 2020)

25. Kamel B.S., Kakuda Y. Tropical fruits: a source of lipids. In: B.S. Kamel, Y. Kakuda (eds). Technological Advances in Improved and Alternative Sources of Lipids. Boston: Springer, 1994: 116–49. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-4615-2109-9_5

26. Dijkstra A.J. Lauric oils. In: B. Caballero, P.M. Finglas, F. Toldrá (eds). Encyclopedia of Food and Health. Oxford, UK; Waltham, MA: Elsevier; Academic Press, 2016: 517–22. DOI: https://doi.org/10.1016/B978-0-12-384947-2.00513-4

27. GOST 30623-2018. Vegetable oils and blended fat products. Falsification detection method. (in Russian)

28. CODEX STAN 210-1999. Standard for Named Vegetable Oils. In: CODEX ALIMENTARIUS FAO-WHO. URL: http://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/list-standards/en/ (date of access October 5, 2020)

29. CODEX STAN 33-1981. Standard for Olive Oils and Olive Pomace Oils. In: CODEX ALIMENTARIUS FAO-WHO. URL: http://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/list-standards/en/ (date of access October 5, 2020)

30. CXS 211-1999. Standard for Named Animal Fats. In: CODEX ALIMENTARIUS FAO-WHO. URL: http://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/list-standards/en/ (date of access October 5, 2020)

31. CXS 329-2017. Standard for Fish Oils. In: CODEX ALIMENTARIUS FAO-WHO. URL: http://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/list-standards/en/ (date of access October 5, 2020)

32. Janssen R.H., Canelli G., Sanders M.G., Bakx E.J., Lakemond C.M.M., Fogliano V., et al. Iron-polyphenol complexes cause blackening upon grinding Hermetia illucens (black soldier fly) larvae. Sci Rep. 2019; 9: 2967. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-019-38923-x

33. Proc K., Bulak P., Wiącek D., Bieganowski A. Hermetia illucens exhibits bioaccumulative potential for 15 different elements – implications for feed and food production. Sci Total Environ. 2020; 723: 138125. DOI: https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.138125

34. USDA FoodData Central. U.S. Department of Agriculture, Agricultural Research Service. 2019. URL: https://fdc.nal.usda.gov/index.html (date of access March 1, 2021)

Для сравнения полученных данных с химическим составом продуктов животного и растительного происхождения, являющихся традиционными источниками соответствующих макро- и микронутриентов, использовали справочные данные, представленные в отечественных и зарубежных базах данных. В качестве объекта сравнения, например при оценке аминокислотного состава, использовали пищевые продукты животного и растительного происхождения, в которых содержание этих нутриентов приведено из расчета на сухое вещество; при оценке содержания витаминов объектами сравнения выступали как термически обработанные, так и сушеные продукты; при оценке содержания макро- и микроэлементов - только сушеные без добавления консервантов продукты животного происхождения, что обеспечило сопоставимость анализируемых показателей.

Статистическую обработку данных проводили с использованием пакета программ MS Excel. Данные представлены в виде М±т, где М - выборочное среднее измеряемых величин, т - стандартная ошибка, n=3.

Результаты и обсуждение

Изучение пищевой ценности биомассы личинок (рис. 1) продемонстрировало высокое содержание белка и жира - 39 и 38% соответственно, тогда как на долю золы, пищевых волокон и углеводов приходилось менее 20%. Подобное распределение пищевых веществ свойственно таким продуктам животного происхождения, как яичный порошок, кулинарные изделия из свинины и говядины, сыры твердых сортов [17].

Рис. 1. Пищевая ценность сухой биомассы личинок Hermetia illucens

Fig. 1. Nutritional value of Hermetia illucens larvae dry biomass

Результаты сравнительной оценки аминокислотного, жирнокислотного, витаминного и минерального состава биомассы личинок и базовых пищевых продуктов животного и растительного происхождения представлены на рис. 2, 3 и в табл. 1-4.

Рис. 2. Жирнокислотный профиль сухой биомассы личинок Hermetia illucens и традиционных пищевых продуктов [27-31], % от общего содержания жирных кислот

Fig. 2. Fatty acid profile of Hermetia illucens larvae dry biomass and traditional food [27-31], % of the fatty acids total content

Рис. 3. Содержание витаминов в сухой биомассе личинок Hermetia illucens и в традиционных пищевых продуктах [17]

Fig. 3. Vitamin content in Hermetia illucens larvae dry biomass and traditional food [17]

Таблица 3. Содержание эссенциальных минеральных веществ в сухой биомассе личинок Hermetia illucens с учетом норм физиологических потребностей в этих веществах

Table 3. Content of essential minerals and trace elements in Hermetia illucens larvae dry biomass with regard to the physiological needs

П р и м е ч а н и е. * - согласно МР 2.3.1.2432-08 "Нормы физиологических потребностей в энергии и пищевых веществах для различных групп населения Российской Федерации".

N o t e. * - according to MG 2.3.1.2432-08 "Physiological requirements for energy and nutrients for various population groups of the Russian Federation".

Таблица 4. Содержание прочих минеральных веществ в сухой биомассе личинок Hermetia illucens (мкг/г)

Table 4. Other minerals’ content in Hermetia illucens larvae dry biomass (μg/g)

Аминокислотный профиль белка биомассы личинок характеризовался высоким содержанием всех незаменимых аминокислот, уровень которых сравним с таковым в белке куриного яйца, традиционно являющемся стандартом качества полноценного белка, а также с рядом других продуктов животного происхождения (см. табл. 1).

Жирнокислотный состав биомассы личинок (см. табл. 2) характеризовался относительно высоким содержанием лауриновой кислоты, обнаруживаемым также в некоторых фруктах и семенах тропических растений [пальмы тукум (~49%), пальмы масличной (~47,8%), кокоса (~47,8%), бабассу (~45%) и др.] [25, 26], соотношение остальных кислот в большей степени соответствовало жирнокислотному профилю рыбьего жира (см. рис. 2).

Биомасса личинок содержала каротиноиды, токоферол и тиамин в количествах, значительно уступающих пищевым продуктам, традиционно являющимся источниками этих витаминов (см. рис. 3), тем не менее 100 г биомассы может обеспечить около 5% суточной потребности в каротиноидах, 21% - в витамине Е, 4% -в витамине В₁ (согласно МР 2.3.1.2432-08 "Нормы физиологических потребностей в энергии и пищевых веществах для различных групп населения Российской Федерации"). Ретинол, холекальциферол, рибофлавин, пантотенат кальция, пиридоксина гидрохлорид присутствовали в незначительных количествах, возможно, они разрушились в ходе высушивания при высокой температуре.

Как видно из табл. 3 и 4, содержание натрия и железа превышало данные литературы, а селена, алюминия и кобальта было ниже, содержание остальных минеральных веществ соответствовало им [32, 33].

На основании анализа минерального состава (см. табл. 3, 4) биомасса личинок может быть отнесена к источникам кальция, железа, меди и хрома. По содержанию вышеперечисленных элементов, а также магния и цинка сухая биомасса H. illucens значительно превосходила основные пищевые продукты, а по содержанию калия и фосфора была сопоставима с ними (рис. 4).

Рис. 4. Содержание основных минеральных веществ в сухой биомассе личинок Hermetia illucens в сравнении с традиционными пищевыми продуктами [34]

Fig. 4. The content of basic minerals and trace elements in Hermetia illucens larvae dry biomass versus traditional foods [34]

Заключение

Таким образом, результаты сравнительной оценки сухой биомассы личинок H. illucens и базовых пищевых продуктов животного и растительного происхождения свидетельствуют о ее высокой пищевой и биологической ценности, позволяя рассматривать H. illucens в качестве перспективного источника полноценного белка, лауриновой кислоты, ряда макро- и микроэлементов.

Литература

1. Alexandratos N., Bruinsma J. World agriculture towards 2030/2050: the 2012 revision. ESA Working paper No. 12-03. Rome : FAO, 2012. 153 р.

2. Тышко Н.В., Садыкова Э.О., Шестакова С.И., Аксюк И.Н. Новые источники пищи: от генно-инженерно-модифицированных организмов к расширению биоресурсной базы России // Вопросы питания. 2020. Т. 89, № 4. С. 100-109. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10046

3. Van Huis A., Van Itterbeeck J., Klunder H., Mertens E., Halloran A., Muir G. et al. Edible Insects. Future Prospects for Food and Feed Security (FAO). Rome : Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2013. 187 р.

4. Shockley M., Dossey A.T. Insects for human consumption // Mass Production of Beneficial Organisms / eds J.A. Morales-Ramos, M.G. Rojas, D.I. Shapiro-Ilan. Cambridge, UK : Academic Press, 2014. 764 р.

5. Scientific opinion on a risk profile related to production and consumption of insects as food and feed // EFSA J. 2015. Vol. 13, N 10. Article ID 4257. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2015.4257

6. Lähteenmäki-Uutela A., Grmelová N. European law on insects in food and feed // Eur. Food Feed Law Rev. 2016. Vol. 11, N 1. P. 2-8.

7. Lähteenmäki-Uutela A., Grmelová N., Hénault-Ethier L., Deschamps M.H., Vandenberg G.W., Zhao A. et al. Insects as food and feed: laws of the European Union, United States, Canada, Mexico, Australia, and China // Eur. Food Feed Law Rev. 2017. Vol. 12, N 1. P. 22-36.

8. Belluco S., Halloran A., Ricci A. New protein sources and food legislation: the case of edible insects and EU law // Food Security. 2017. Vol. 9, N 4. P. 803-814. DOI: https://doi.org/10.1007/s12571-017-0704-0

9. EU Legislation. International Platform of Insects for Food and Feed (IPIFF). IPIFF. URL: https://ipiff.org/insects-novel-food-eu-legislation (date of access October 5, 2020)

10. Антонов А.М., Lutovinovas E., Иванов Г.А., Пастухова Н.О. Адаптация и перспективы разведения мухи Черная львинка (Hermetia illucens) в циркумполярном регионе // Принципы экологии. 2017. № 3. С. 4-19. DOI: https://doi.org/10.15393/j1.art.2017.6302

11. Bessa L.W., Pieterse E., Marais J., Hoffman L.C. Why for feed and not for human consumption? The black soldier fly larvae // Compr. Rev. Food Sci. Food Saf. 2020. Vol. 19, N 5. P. 2747-2763. DOI: https://doi.org/10.1111/1541-4337.12609

12. Paola G., Anabel M.-S., Santos R. The effects of larval diet on adult life-history traits of the black soldier fly, Hermetia illucens (Diptera: Stratiomyidae) // Eur. J. Entomol. 2013. Vol. 110, N 3. P. 461-468. URL: http://www.eje.cz/pdfs/110/3/461

13. Wang Y.-S., Shelomi M. Review of black soldier fly (Hermetia illucens) as animal feed and human food // Foods. 2017. Vol. 6, N 91. DOI: https://doi.org/10.3390/foods6100091

14. Тутельян В.А. Химический состав и калорийность российских пищевых продуктов: справочник. Москва : ДеЛи плюс, 2012. 283 с.

15. Руководство Р 4.1.1672-03. Руководство по методам контроля качества и безопасности БАД к пище. Москва : Минздрав, 2004. 240 с.

16. Бендрышев А.А., Пашкова Е.Б., Пирогов А.В., Шпигун О.А. Определение водорастворимых витаминов в витаминных премиксах, биологически-активных добавках и фармацевтических препаратах методом высоко-эффективной жидкостной хроматографии с градиентным элюированием // Вестник Московского университета. Серия 2: Химия. 2010. Т. 51, № 4. С. 315-324.

17. База данных "Химический состав пищевых продуктов, используемых в Российской Федерации" // Сайт ФГБУН "ФИЦ питания и биотехнологии". URL: http://web.ion.ru/food/FD_tree_grid.aspx (дата обращения: 05.10.2020)

18. Bosch G., Zhang S., Oonincx D.G., Hendriks W.H. Protein quality of insects as potential ingredients for dog and cat foods // J. Nutr. Sci. 2014. Vol. 3. P. e29. DOI: https://doi.org/10.1017/jns.2014.23

19. Liland N.S., Biancarosa I., Araujo P., Biemans D., Bruckner C.G., Waagbo R. et al. Modulation of nutrient composition of black soldier fly (Hermetia illucens) larvae by feeding seaweed-enriched media // PLoS One. 2017. Vol. 12, N 8. Article ID e0183188. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0183188

20. Caligiani A., Marseglia A., Leni G., Baldassarre S., Maistrello L., Dossena A. et al. Composition of black soldier fly prepupae and systematic approaches for extraction and fractionation of proteins, lipids and chitin // Food Res. Int. 2018. Vol. 105. P. 812-820. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodres.2017.12.012

21. Williams J.P., Williams J.R., Kirabo A., Chester D., Peterson M. Nutrient content and health benefits of insects // Insects as Sustainable Food Ingredients. 1st ed. / eds T.D. Aaron, M.R. Juan, M. Guadalupe Rojas. Amsterdam : Academic Press; Elsevier, 2016. P. 61-68.

22. Amino Acid Content of Foods and Biological Data on Proteins. Rome : FAO, 1981. URL: http://www.fao.org/3/AC854T/AC854T00.htm (date of access October 5, 2020)

23. Химический состав пищевых продуктов. Кн. 2 / под ред. И.М. Скурихина, М.Н. Волгарева. Москва : Агропромиздат, 1987. 360 с.

24. ILSI. Crop Composition Database Version 4.0. Washington, DC : International Life Science Institute, 2010. URL: www.cropcomposition.org (date of access October 5, 2020)

25. Kamel B.S., Kakuda Y. Tropical fruits: a source of lipids // Technological Advances in Improved and Alternative Sources of Lipids / eds B.S. Kamel, Y. Kakuda. Boston : Springer, 1994. P. 116-149. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-4615-2109-9_5

26. Dijkstra A.J. Lauric oils // Encyclopedia of Food and Health / eds B. Caballero, P.M. Finglas, F. Toldrá. Oxford, UK; Waltham, MA : Elsevier; Academic Press, 2016. P. 517-522. DOI: https://doi.org/10.1016/B978-0-12-384947-2.00513-4

27. ГОСТ 30623-2018. Масла растительные и продукты со смешанным составом жировой фазы. Метод обнаружения фальсификации.

28. CODEX STAN 210-1999. Standard for Named Vegetable Oils // CODEX ALIMENTARIUS FAO-WHO. URL: http://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/list-standards/en/ (date of access October 5, 2020)

29. CODEX STAN 33-1981. Standard for Olive Oils and Olive Pomace Oils // CODEX ALIMENTARIUS FAO-WHO. URL: http://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/list-standards/en/ (date of access October 5, 2020)

30. CXS 211-1999. Standard for Named Animal Fats // CODEX ALIMENTARIUS FAO-WHO. URL: http://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/list-standards/en/ (date of access October 5, 2020)

31. CXS 329-2017. Standard for Fish Oils // CODEX ALIMENTARIUS FAO-WHO. URL: http://www.fao.org/fao-who-codexalimentarius/codex-texts/list-standards/en/ (date of access October 5, 2020)

32. Janssen R.H., Canelli G., Sanders M.G., Bakx E.J., Lakemond C.M.M., Fogliano V. et al. Iron-polyphenol complexes cause blackening upon grinding Hermetia illucens (black soldier fly) larvae // Sci. Rep. 2019. Vol. 9. Article ID 2967. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-019-38923-x

33. Proc K., Bulak P., Wiącek D., Bieganowski A. Hermetia illucens exhibits bioaccumulative potential for 15 different elements - implications for feed and food production // Sci. Total Environ. 2020. Vol. 723. Article ID 138125. DOI: https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.138125

34. USDA FoodData Central. U.S. Department of Agriculture, Agricultural Research Service. 2019. URL: https://fdc.nal.usda.gov/index.html (date of access March 1, 2021)

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.