Relative energy deficiency in sport: modern approaches to diagnostics, treatment and prevention

• Alexander S. Samoilov
• Andrey V. Zholinsky
• Natalya V. Rylova
• Ivan V. Bolshakov

Abstract

In recent years, close attention has been paid to energy deficiency in professional athletes. More and more studies confirm the widespread prevalence of relative energy deficiency syndrome in sports and its relationship with various pathological conditions that lead to a decrease in the level of athletic performance. Nowadays the possibilities of early diagnosis and treatment of this syndrome are being carefully studied, and clinical protocols are being actively developed to facilitate the early detection of energy deficiency.

The aim of the study was to summarize the modern data on the influence of the syndrome of relative energy deficiency in sports on the health and performance of athletes, as well as to consider effective methods for the diagnosis, treatment and prevention of this syndrome.

Material and methods. The search was carried out using the Google Academy engine and electronic databases PubMed, MEDLINE, EMBASE, Scopus, Web of Science, eLIBRARY for the period from 2017 to 2021. For the search, we used keywords and their combinations: “relative energy deficit in sports”, “female athlete triad”, “menstrual dysfunction”, “osteoporosis”.

Results. Based on our analysis, we can conclude that the syndrome of relative energy deficit in sports has a multicomponent negative effect on the athlete’s organism and negatively affects his performance, well-being and sports results. Diagnosis of this condition is challenging due to the nonspecificity and variety of symptoms. Key diagnostic methods include physical examination, anamnesis gaining, dual energy X-ray absorptiometry, bioimpedance body composition analysis, and hormonal profile studies. Additional methods include: electrocardiography, study of the basal metabolic rate, hematological examination (hemoglobin, ferritin, etc.), determining the level of energy consumption using diaries of food and physical activity, determining blood vitamin level, etc. To facilitate the screening, diagnosis and follow-up of athletes, it is possible to use specially developed clinical protocols. Non-drug nutritional correction and optimal training plan are the main methods of treatment and prevention of energy deficiency. If this type of treatment is ineffective, hormone therapy should be considered. It is recommended to use transdermal estrogen therapy in combination with short-term progestin therapy. In some cases, when very low bone mineral density or delayed fracture consolidation is detected, it is possible to use recombinant parathyroid hormone.

Conclusion. Due to the relatively high prevalence of relative energy deficiency syndrome in athletes of both sexes and its long-term negative impact on athlete health and performance, further research is needed to improve the effectiveness of early diagnosis, prevention and treatment of pathological conditions associated with malnutrition.

Keywords:relative energy deficiency in sports; athletes; female athlete triad; menstrual dysfunction; osteoporosis

Важность оптимального питания при занятиях спортом сложно переоценить. Спортсменам любого возраста необходимо потреблять достаточное количество макро- и микронутриентов для поддержания физического и психического благополучия. Качественное и сбалансированное по количеству и составу питание важно для оптимального восстановления после тренировок, адаптации к интенсивным физическим нагрузкам и профилактики спортивного травматизма [1]. В 1992 г. Американский колледж спортивной медицины представил термин "женская спортивная триада" для описания патологического состояния, характеризующегося расстройством пищевого поведения, менструальной дисфункцией (аменорея) и сниженной минеральной плотностью костной ткани (МПКТ, остеопороз) [2]. Этиология синдрома объясняется недостаточным потреблением энергетических субстратов с пищей, необходимых для поддержания оптимального функционирования организма в повседневной жизни и при занятиях спортом. При дальнейшем изучении проблемы дефицита энергии у спортсменов было показано, что термин "женская спортивная триада" не является исчерпывающим, так как данный синдром не ограничивается тремя компонентами и характеризуется целым спектром патологических процессов, возникающих в результате энергетического дисбаланса. При этом проявления данного дисбаланса могут наблюдаться у спортсменов как мужского, так и женского пола [3]. Для более точного описания патофизиологии и мультисистемной вовлеченности процессов, происходящих у спортсменов при дефиците питания, консенсусная группа Международного олимпийского комитета ввела более полный термин - "относительный дефицит энергии в спорте" (англ. Relative energy deficiency in sport, RED-S) [4]. Данный синдром включает нарушение многих физиологических процессов, таких как интенсивность метаболизма и синтез белка, состояние костной ткани, а также изменений со стороны репродуктивной, иммунной и сердечно-сосудистой системы [4]. К причинам относительного дефицита энергии в спорте относятся недостаточное потребление пищи на фоне чрезмерных физических нагрузок, экстремальные методы похудения, нездоровое отношение к потреблению пищи и тренировкам, клинические расстройства пищевого поведения (анорексия и т.д.) [5].

Проблема недостаточного питания и последующего развития энергодефицита очень актуальна в современном спорте. Было показано, что около 60% спортсменов страдают от синдрома RED-S, при этом распространенность патологии значительно различается между разными видами спорта и даже между специализациями внутри них [6, 7]. Риск возникновения энергодефицита считается самым высоким в видах спорта на выносливость (марафон, ультрамарафон, велогонки), эстетических видах спорта (гимнастика, балет, танцы) и видах спорта с весовыми категориями (дзюдо, бокс, борьба и другие единоборства). Данная закономерность обусловлена повышенными требованиями к массе тела, внешнему виду и пропорциональности телосложения в вышеописанных спортивных специализациях [4, 8]. Возникновение энергодефицита в долгосрочной перспективе отрицательно сказывается на здоровье атлета и его спортивных результатах, что диктует необходимость своевременной диагностики, профилактики и эффективной коррекции синдрома RED-S.

Цель исследования - обобщение современных данных отечественной и зарубежной литературы о влиянии синдрома RED-S на здоровье и работоспособность спортсменов, а также рассмотрение эффективных методов диагностики, лечения и профилактики данного синдрома.

Материал и методы

Поиск проводили с использованием поисковой системы Академия Google и электронных баз данных PubMed, MEDLINE, EMBASE, Scopus, Web of Science, eLIBRARY с 2017 по 2021 г. по ключевым словам и их сочетаниям: "относительный дефицит энергии в спорте", "женская спортивная триада", "менструальная дисфункция", "остеопороз".

Влияние синдрома относительного дефицита энергии в спорте на организм спортсмена

Недостаточное потребление пищевых веществ оказывает многофакторное отрицательное воздействие на организм атлета. Было показано, что спортсмены, страдающие от синдрома RED-S, подвержены метаболическим и гематологическим расстройствам, патологиям костной, сердечно-сосудистой, желудочно-кишечной и иммунной системы [9].

Воздействие низкого потребления энергии на эндокринную систему было описано преимущественно у спортсменок и лишь недавно у спортсменов-мужчин. У спортсменок, находящихся в гипоэнергетическом состоянии, были выявлены следующие гормональные изменения: нарушение функционирования гипоталамо-гипофизарно-гонадного эндокринного комплекса и щитовидной железы, изменение секреции гормонов, регулирующих аппетит (снижение уровня лептина и окситоцина, повышение уровня грелина, пептида YY и адипонектина), снижение уровня инсулина и инсулиноподобного фактора роста 1 (ИФР-1), повышение устойчивости к гормону роста и повышение уровня кортизола [10]. Текущие данные подтверждают связанное с RED-S нарушение пульсации гонадотропин-рилизинг-гормона в гипоталамусе с последующим нарушением высвобождения лютеинизирующего и фолликулостимулирующего гормона из гипофиза, что ведет к снижению уровней эстрадиола и прогестерона и развитию функциональной гипоталамической аменореи (ФГА) [11]. ФГА - это обратимое патологическое состояние, характеризующееся аменореей (отсутствием менструаций в течение 6 мес и более) и связанное с нарушением нейромедиаторных сигнальных путей и дизрегуляцией гипоталамо-гипофизарно-яичниковой системы [12]. Распространенность ФГА особенно высока в беговых видах спорта. Менструальная дисфункция, по разным данным, наблюдается у 60% спортсменок, задействованных в беге на средние и длинные дистанции [7], в то время как у бегуний-спринтеров частота данной патологии составляет лишь 23-24% [13]. К последствиям нарушения менструальной функции у девушек-спортсменок относят снижение МПКТ, повышенный риск переломов, нарушение фертильности и повышенный риск сердечно-сосудистых заболеваний [14].

Большого внимания заслуживает рассмотрение влияния синдрома RED-S на эндокринную и половую систему спортсменов-мужчин. Было показано, что у бегунов на средние и длинные дистанции и у спортсменов, занимающихся спортивной ходьбой, в состоянии относительного дефицита энергии происходит снижение уровня тестостерона [15]. В другом исследовании также сообщается, что интенсивные и продолжительные тренировки на выносливость связаны со снижением либидо [16]. Снижение уровня тестостерона в сыворотке крови часто ассоциировано с такими симптомами, как усталость, сексуальная дисфункция, снижение МПКТ и падение работоспособности [17]. Таким образом, при недостатке питания спортсмены мужчины, по-видимому, также подвержены риску снижения уровня половых гормонов и развития симптомов гипогонадального состояния.

Установлено, что RED-S способствует ухудшению состояния здоровья костей у спортсменов, особенно у женщин. Исследования с участием спортсменок с олиго- и аменореей продемонстрировали снижение МПКТ, изменение костной микроархитектуры и уровня маркеров костного обмена в крови, снижение прочности кости и повышение риска развития стрессовых переломов костей по сравнению со спортсменками с эуменореей [18]. Факторы риска низкой МПКТ, выявленные у бегунов (как у мужчин, так и у женщин), включают продолжительный бег на длинные дистанции, низкую массу тела, менструальную дисфункцию (у женщин) и признаки остеопороза в анамнезе [19]. Было показано, что по сравнению с другими дисциплинами бегуны на длинные дистанции имеют более низкую МПКТ в поясничном отделе позвоночника, но более высокую МПКТ в местах нагрузки [20]. На этом основании был сделан вывод, что анатомические участки с меньшей нагрузкой на костную ткань или с большим содержанием трабекулярных структур (поясничный отдел позвоночника, лучевая кость) подвергаются большему риску развития остеопороза и нарушения микроархитектуры. Также было показано, что у спортсменов с синдромом RED-S риск возникновения стрессовых переломов увеличивается в 5,7 раза по сравнению со спортсменами, отнесенными к категории с низким риском развития RED-S [21]. Факторами, способствующими поражению костной системы при синдроме RED-S, являются недостаток некоторых микронутриентов, таких как витамин D и кальций, снижение уровней лептина, тироксина, ИФР-1, инсулина, а также нарушение секреции половых гормонов (эстроген, тестостерон) [18, 22]. Важно помнить, что недостаточное питание в детском и подростковом возрасте (в среднем до 19 лет у женщин и до 20,5 года у мужчин) на фоне интенсивных физических нагрузок может привести к задержке роста (посредством уменьшения секреции ИФР-1 и повышения устойчивости тканей к гормону роста) и необратимому нарушению формирования костей, что создает риски для дальнейшей спортивной карьеры атлета [10, 23].

Воздействие относительного дефицита энергии на сердечно-сосудистую, иммунную систему и желудочно-кишечный тракт также носит исключительно негативный характер. Было показано, что ранний атеросклероз и неблагоприятный липидный профиль могут быть связаны с гипоэстрогенизмом и ФГА у молодых спортсменок [10]. Также сообщается о связи недостаточного питания с развитием аномалий клапанов, перикардиального выпота, тяжелой брадикардии, гипотензии и различных аритмий [10, 24]. Существуют признаки того, что развитие железодефицитной анемии может быть ассоциировано с синдромом RED-S. Было показано, что дефицит железа отрицательно влияет на аппетит и может оказывать негативное влияние на кости посредством нарушения секреции гормона роста, угнетения кислородтранспортной функции крови и деятельности щитовидной железы [25]. Присутствуют данные об угнетении функции иммунной системы на фоне низкого потребления нутриентов. Сообщается о большем количестве воспалительных заболеваний верхних дыхательных путей и более низкой скорости секреции иммуноглобулина A у спортсменок с гипоэстрогенизмом по сравнению со здоровыми атлетами [26]. Также было продемонстрировано, что низкое потребление энергии связано со снижением скорости метаболизма в покое (базальный обмен) как у женщин, так и у мужчин. Это обусловлено тем, что снижение доступной энергии приводит к физиологической адаптации, направленной на энергосбережение и поддержание жизненно важных функций [27].

Таким образом, синдром RED-S оказывает многокомпонентное отрицательное воздействие на организм спортсмена, что ведет к развитию функциональных нарушений и соматических патологий. Данное расстройство отрицательно влияет на работоспособность спортсмена, его самочувствие и спортивные результаты.

Диагностика

Поскольку при своевременном принятии мер негативные последствия синдрома RED-S в большинстве случаев обратимы, крайне важно раннее выявление спортсменов, страдающих от данной патологии. Скрининг на RED-S следует рассматривать как часть ежегодного профилактического обследования состояния здоровья атлета. Особенно это актуально для спортсменов, занимающихся видами спорта на выносливость (бег на средние или длинные дистанции, велоспорт и т.д.) или дисциплинами, в которых худощавое телосложение является важным фактором успешности (художественная гимнастика, синхронное плавание и т.д.). Признаками, позволяющими заподозрить RED-S, являются расстройства пищевого поведения (анорексия, использование экстремальных методик похудения), потеря массы тела более 5-10% за 1 мес либо низкий индекс массы тела (<17,5 кг/м²), отставание в росте и развитии (для детей и подростков), эндокринные дисфункции (гипотиреоз и т.д.), частые травмы и простудные заболевания, нарушение менструальной функции (аменорея, олигоменорея, нерегулярные менструации, отсутствие менструации у спортсменок старше 15 лет), снижение работоспособности, колебания настроения [10]. Для выявления отставания в развитии у детей и подростков допустимо применение шкалы Таннера. Весьма типичны внешние проявления недостатка питания: сухая кожа и слизистые оболочки, акне, гирсутизм, обильно растущие пушковые волосы (лануго), тонкие и секущиеся волосы на голове, акроцианоз, желтоватый оттенок кожи, обусловленный гиперкаротинемией, атрофия молочных желез, периферические отеки и увеличение околоушных слюнных желез [28]. К возможным проявлениям синдрома RED-S относят также развитие стрессовых переломов костей [29]. При опросе спортсмена крайне важно выявить психологические особенности или нарушения, которые могут способствовать недостаточному питанию. К наиболее частым состояниям, ассоциированным с энергодефицитом, можно отнести обсессивно-компульсивное расстройство, перфекционизм, неудовлетворенность своим телом, длительно существующее чувство тревоги или беспокойства, депрессию [30]. Выявление вышеописанных признаков при внешнем осмотре и сборе анамнеза позволяет предположить синдром RED-S и диктует необходимость дальнейшего углубленного обследования спортсмена.

Для диагностики синдрома RED-S допустимо применение различных инструментальных и лабораторных методов. Можно также рекомендовать ведение дневников питания и физической активности. Было показано, что потребление <30 ккал на 1 кг безжировой массы тела (БМТ) в сутки является ключевым фактором возникновения энергодефицита. Интервал 30-45 ккал/кг БМТ/сут является минимальным достаточным уровнем потребления, в то время как потребление ≥45 ккал/кг БМТ/сут считается оптимальным [1]. Данный метод выявления энергодефицита трудоемкий и сложный, что ограничивает его применение в широкой практике. Из инструментальных методов наиболее часто используют электрокардиографию (ЭКГ), двухэнергетическую рентгеновскую абсорбциометрию (ДРА) и биоимпедансный анализ состава тела [31]. При проведении ЭКГ у лиц с нарушенным питанием возможно выявление аритмий, удлиненного интервала Q-T, брадикардии [32]. Характерно снижение систолического артериального давления (АД) <90 мм рт.ст. и/или диастолического АД <60 мм рт.ст. [33]. Для диагностики нарушения минерализации костей при синдроме RED-S применяется метод ДРА, который в настоящее время является "золотым стандартом" диагностики остеопороза [34]. При сканировании измеряют 2 величины: площадь проекции исследуемого участка (см²) и содержание минералов костной ткани (г), по которым вычисляют клинически значимый параметр - проекционную МПКТ (г/см²). Сравнение с нормальными значениями минерализации производится по двум показателям: со средним значением для того возраста, в котором МПКТ в данном участке скелета достигает максимальных значений (T-критерий), и с нормой для данного возраста (Z-критерий). Оба критерия являются единицами стандартного отклонения. По Z-критерию оценивают МПКТ у молодых женщин и мужчин, а также у детей и подростков, в то время как Т-критерий обычно используют у женщин в период перименопаузы [35]. При получении Z-значения <-1,0 можно сделать вывод о значимом снижении МПКТ и возможном развитии синдрома RED-S у спортсмена [19]. Наиболее предпочтительными отделами скелета, подходящими для определения МПКТ, являются дистальные отделы предплечья, поясничный отдел позвоночника, проксимальный отдел бедренной кости. С помощью данного исследования можно также определить количество мышечной и жировой ткани. Помимо ДРА для оценки МПКТ используются количественная ультразвуковая сонография, количественная компьютерная и магнитно-резонансная томография, радиографическая абсорбциометрия и другие методы [35].

Для выявления энергодефицита информативно применение биоимпедансного анализа состава тела. Низкая стоимость и удобство использования обусловливают широкую распространенность данного метода обследования. При проведении анализа состава тела низкий процент жира в организме (<5% для мужчин и <12% для женщин) и снижение количества мышечной ткани можно расценивать как признаки недостаточного потребления энергии [36]. Особенно информативно отслеживание показателей состава тела в динамике. Весьма перспективным методом выявления энергодефицита является исследование скорости основного обмена (англ. resting metabolic rate - RMR). Было доказано, что при недостаточном питании происходит снижение RMR, что связано с физиологической адаптацией организма к недостатку энергетических субстратов. При проведении исследования на относительный дефицит энергии указывает снижение соотношения между фактической (RMRm) и расчетной (RMRp) скоростями основного обмена в покое (RMRratio <0,90). При этом RMRm определяют с помощью непрямой калориметрии, а RMRp рассчитывается с использованием уравнения Каннингема и уравнения Харриса-Бенедикта [27].

Помимо инструментальных методов для выявления энергодефицита используют также лабораторные методы диагностики, включающие общий и биохимический анализ крови, анализ крови на ферритин, гликемический и гормональный профиль, комплексный анализ крови на витамины, определение уровня антител класса иммуноглобулина A к тканевой трансглутаминазе (скрининг на целиакию), тест на беременность и т.д. [31]. При синдроме RED-S часто выявляют дефицит железа, который характеризуется снижением уровня гемоглобина (<130 г/л у мужчин и <120 г/л у женщин) и уровня ферритина (<25 мкг/л) [25, 37]. Биохимический анализ крови может выявить повышение уровня липопротеинов низкой плотности >3,0 ммоль/л, а исследование уровня глюкозы натощак часто выявляет ее пониженное содержание в плазме крови (<4 ммоль/л) [38]. Также часто наблюдаются гипокалиемия, гипофосфатемия, гипомагниемия и снижение уровня сывороточных альбуминов [31]. Для синдрома RED-S характерны нарушения гормонального профиля в виде снижения концентрации свободного трийодтиронина, инсулина и ИФР-1 и повышения концентрации кортизола. Исследование данных гормонов может помочь в диагностике RED-S. Можно также рекомендовать определение концентраций половых гормонов (фолликулостимулирующий гормон, лютеинизирующий гормон, эстрадиол, тестостерон) и пролактина [38].

Для облегчения скрининга, диагностики и последующего наблюдения за спортсменами с RED-S был разработан клинический инструмент RED-S CAT (англ. RED-S Clinical Assessment Tool) [39]. Данный инструмент включает оценку анамнеза, внешний осмотр, проведение ЭКГ, ДРА, оценку пищевого статуса и психологического состояния. Основная задача RED-S CAT - стратификация спортсменов по группам риска возникновения энергодефицита. По результатам обследования спортсмены делятся на 3 категории по уровню риска: высокий (красная зона), умеренный (желтая зона) и низкий (зеленая зона). Спортсмены с высоким риском освобождаются от тренировок и нуждаются в более глубоком обследовании, поскольку велика вероятность наличия у спортсмена нервной анорексии или другого серьезного расстройства пищевого поведения. Атлеты с умеренным риском не отстраняются от спортивной деятельности, однако они нуждаются в систематическом медицинском контроле (каждые 1-3 мес) и коррекции питания. Спортсмены с низким риском не нуждаются в дополнительном обследовании. RED-S CAT рекомендуется использовать при ежегодных медицинских осмотрах и при подозрении на недостаточное питание [39]. Для раннего выявления энергодефицита у спортсменок также можно применять опросник LEAF-Q (англ. Low Energy Availability in Females Questionnaire). Аналогичный опросник для мужчин (англ. Low Energy Availability in Males Questionnaire - LEAM-Q) находится в стадии разработки [10].

При проведении диагностических мероприятий важно понимать, что симптомы, характерные для синдрома RED-S, неспецифичны и разнообразны. Именно поэтому важно исключить другие патологические состояния и заболевания со сходной симптоматикой. К другим возможным причинам функциональной гипоталамической аменореи относят нарушения всасывания пищевых веществ (целиакия), гиперметаболические состояния (ожоги, гипертиреоз), психологические стрессы. Также аменореей сопровождаются такие заболевания, как синдром поликистозных яичников, преждевременная недостаточность яичников, аномалии матки (врожденные, синдром Ашермана), эндокринные нарушения (дисфункция щитовидной железы, синдром Кушинга), гиперпролактинемия и опухоли гипофиза [14]. К возможным причинам остеопороза относят нарушение транспорта фосфата, хроническое употребление некоторых лекарств (соли алюминия и другие антациды, связывающие фосфат, противосудорожные средства и т.д.), воздействие высоких доз фтора, злокачественные новообразования (множественная миелома, метастазы). Переломы позвонков при остеопорозе следует дифференцировать от деформаций позвонков, связанных со сколиозом и болезнью Шейермана-Мау [35].

Таким образом, диагностика синдрома RED-S представляет собой сложную задачу из-за неспецифичности и разнообразия симптомов. Ключевыми методами диагностики являются внешний осмотр, сбор анамнеза, ДРА, биоимпедансный анализ состава тела и исследование гормонального профиля. К дополнительным методам относятся ЭКГ, исследование скорости основного обмена, гематологическое обследование (гемоглобин, ферритин и т.д.), определение уровня энергопотребления с помощью дневников питания и физической активности и т.д. Для облегчения скрининга, диагностики и последующего наблюдения за спортсменами возможно применение протокола RED-S CAT.

References

1. Vardardottir B., Gudmundsdottir S.L., Olafsdottir A.S. Health and performance consequences of Relative Energy Deficiency in Sport (RED-s). Laeknabladid. 2020; 106 (9): 406–13. DOI: https://doi.org/10.17992/lbl.2020.09.596

2. Yeager K.K., Agostini R., Nattiv A., Drinkwater B. The Female Athlete Triad: disordered eating, amenorrhea, osteoporosis. Med Sci Sports Exerc. 1993; 25 (7): 775–7. DOI: https://doi.org/10.1249/00005768-199307000-00003

3. Dipla K., Kraemer R.R., Constantini N.W. Hackney A.C. Relative energy deficiency in sports (RED-S): elucidation of endocrine changes affecting the health of males and females. Hormones (Athens). 2021; 20 (1): 35–47. DOI: https://doi.org/10.1007/s42000-020-00214-w

4. Mountjoy M., Sundgot-Borgen J., Burke L., Carter S., Constantini N., Lebrun C., et al.; The IOC Consensus Statement. Beyond the female athlete triad – relative energy deficiency in sport. Br J Sports Med. 2014; 48 (7): 491–7. DOI: https://doi.org/10.1136/bjsports-2014-093502

5. Logue D., Madigan S.M., Delahunt E., Heinen M., Mc Donnell S.J., Corish C.A. Low energy availability in athletes: a review of prevalence, dietary patterns, physiological health, and sports performance. Sports Med. 2018; 48 (1): 73–96. DOI: https://doi.org/10.1007/s40279-017-0790-3

6. Logue D.M., Madigan S.M., Melin A., Delahunt E., Heinen M., Donnell S.M., et al. Low Energy availability in athletes 2020: an updated narrative review of prevalence, risk, within-day energy balance, knowledge, and impact on sports performance. Nutrients. 2020; 12 (3): 835. DOI: https://doi.org/10.3390/nu12030835

7. Melin A.K., Heikura I.A., Tenforde A., Mountjoy M. Energy availability in athletics: health, performance, and physique. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2019; 29 (2): 152–64. DOI: https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0201.

8. Burke L.M., Close G.L., Lundy B., Mooses M., Morton J.P., Tenforde A.S. Relative energy deficiency in sport in male athletes: a commentary on its presentation among selected groups of male athletes. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2018; 28 (4): 364–74. DOI: https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0182

9. Ackerman K.E., Holtzman B., Cooper K.M., Flynn E.F., Bruinvels G., Tenforde A.S., et al. Low energy availability surrogates correlate with health and performance consequences of Relative Energy Deficiency in Sport. Br J Sports Med. 2019; 53 (10): 628–33. DOI: https://doi.org/10.1136/bjsports-2017-098958

10. Mountjoy M., Sundgot-Borgen J.K., Burke L.M., Ackerman K.E., Blauwet C., Constantini N., et al. IOC consensus statement on relative energy deficiency in sport (RED-S): 2018 update. Br J Sports Med. 2018; 52 (11): 687–97. DOI: https://doi.org/10.1136/bjsports-2018-099193

11. Gordon C.M., Ackerman K.E., Berga S.L., Kaplan J.R., Mastorakos G., Misra M., et al. Functional hypothalamic amenorrhea: an Endocrine Society Clinical Practice Guideline. J Clin Endocrinol Metab. 2017; 102 (5): 1413–39. DOI: https://doi.org/10.1210/jc.2017-00131

12. Gusev D.V., Kuznetsov S.Yu., Ivanets T.Yu., Chernukha G.E. Differential diagnosis of various forms of functional hypothalamic amenorrhea. Ginekologiya [Gynecology]. 2019; 21 (4): 14–8. DOI: https://doi.org/10.26442/20795696.2019.3.190525 (in Russian)

13. Sygo J., Coates A.M., Sesbreno E., Mountjoy M.L., Burr J.F. Prevalence of indicators of low energy availability in elite female sprinters. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2018; 28 (5): 490–6. DOI: https://doi.org/10.1123/ijsnem.2017-0397

14. Roberts R.E., Farahani L., Webber L., Jayasena C. Current understanding of hypothalamic amenorrhoea. Ther Adv Endocrinol Metab. 2020; 11: 2042018820945854. DOI: https://doi.org/10.1177/2042018820945854

15. Heikura I.A., Uusitalo A.L.T., Stellingwerff T., Bergland D., Mero A.A., Burke L.M. Low Energy availability is difficult to assess but outcomes have large impact on bone injury rates in elite distance athletes. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2018; 28 (4): 403–11. DOI: https://doi.org/10.1123/ijsnem.2017-0313

16. Hackney A.C., Lane A.R., Register-Mihalik J., Oʼleary C.B. Endurance exercise training and male sexual libido. Med Sci Sports Exerc. 2017; 49 (7): 1383–8. DOI: https://doi.org/10.1249/MSS.0000000000001235

17. Hooper D.R., Tenforde A.S., Hackney A.C. Treating exercise-associated low testosterone and its related symptoms. Phys Sportsmed. 2018; 46 (4): 427–34. DOI: https://doi.org/10.1080/00913847.2018.1507234

18. Papageorgiou M., Dolan E., Elliott-Sale K.J., Sale C. Reduced energy availability: implications for bone health in physically active populations. Eur J Nutr. 2018; 57 (3): 847–59. DOI: https://doi.org/10.1007/s00394-017-1498-8

19. Barrack M.T., Fredericson M., Tenforde A.S., Nattiv A. Evidence of a cumulative effect for risk factors predicting low bone mass among male adolescent athletes. Br J Sports Med. 2017; 51 (3): 200–5. DOI: https://doi.org/10.1136/bjsports-2016-096698

20. Tam N., Santos-Concejero J., Tucker R., Lamberts R.P., Micklesfield L.K. Bone health in elite Kenyan runners. J Sports Sci. 2018; 36 (4): 456–61. DOI: https://doi.org/10.1080/02640414.2017.1313998

21. Tenforde A.S., Carlson J.L., Chang A., Sainani K.L., Shultz R., Kim J.H., et al. Association of the female athlete triad risk assessment stratification to the development of bone stress injuries in collegiate athletes. Am J Sports Med. 2017; 45 (2.): 302–10. DOI: https://doi.org/10.1177/0363546516676262

22. Southmayd E.A., Mallinson R.J., Williams N.I., Mallinson D.J., De Souza M.J. Unique effects of energy versus estrogen deficiency on multiple components of bone strength in exercising women. Osteoporos Int. 2017; 28 (4): 1365–76. DOI: https://doi.org/10.1007/s00198-016-3887-x

23. Gibbs J.C., Nattiv A., Barrack M.T., Williams N.I., Rauh M.J., Nichols J.F., et al. Low bone density risk is higher in exercising women with multiple triad risk factors. Med Sci Sports Exerc. 2014; 46 (1): 167–76. DOI: https://doi.org/10.1249/MSS.0b013e3182a03b8b

24. Sekaninova N., Bona Olexova L., Visnovcova Z., Ondrejka I., Tonhajzerova I. Role of neuroendocrine, immune, and autonomic nervous system in anorexia nervosa-linked cardiovascular diseases. Int J Mol Sci. 2020; 21 (19): 7302. DOI: https://doi.org/10.3390/ijms21197302

25. Petkus D.L., Murray-Kolb L.E., De Souza M.J. The Unexplored crossroads of the female athlete triad and iron deficiency: a narrative review. Sports Med. 2017; 47 (9): 1721–37. DOI: https://doi.org/10.1007/s40279-017-0706-2

26. Castanier C., Bougault V., Teulier C., Jaffré C., Schiano-Lomoriello S., Vibarel-Rebot N., et al. The specificities of elite female athletes: a multidisciplinary approach. Life (Basel). 2021; 11 (7): 622. DOI: https://doi.org/10.3390/life11070622

27. Staal S., Sjödin A., Fahrenholtz I., Bonnesen K., Melin A.K. Low RMRratio as a surrogate marker for energy deficiency, the choice of predictive equation vital for correctly identifying male and female ballet dancers at risk. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2018; 28 (4): 412–8. DOI: https://doi.org/10.1123/ijsnem.2017-0327

28. Navid M.N., Kurylenkova A.G., Gorshunova E.M., Kurikhin I.V. Anorexia nervosa: nutritional characteristics during weight recovery. Meditsina. Sotsiologiya. Filosofiya. Prikladnye issledovaniya [Medicine. Sociology. Philosophy. Applied Research]. 2018; (2): 30–5 (in Russian)

29. Goolsby M.A., Boniquit N. Bone health in athletes. Sports Health. 2017; 9 (2): 108–17. DOI: https://doi.org/10.1177/1941738116677732

30. Peterson K., Fuller R. Anorexia nervosa in adolescents: an overview. Nursing. 2019; 49 (10): 24–30. DOI: https://doi.org/10.1097/01.NURSE.0000580640.43071.15

31. Briggs C., James C., Kohlhardt S., Pandya T. Relative energy deficiency in sport (RED-S) – a narrative review and perspectives from the UK. Dtsch Z Sportmed. 2020; 71: 243–8. DOI: https://doi.org/10.5960/dzsm.2020.459

32. Statuta S.M., Asif I.M., Drezner J.A. Relative energy deficiency in sport (RED-S). Br J Sports Med. 2017; 51 (21): 1570–1. DOI: https://doi.org/10.1136/bjsports-2017-097700

33. Melin A., Tornberg A.B., Skouby S., Moller S.S., Sundgot-Borgen J., Faber J., et al. Energy availability and the female athlete triad in elite endurance athletes. Scand J Med Sci Sports. 2015; 25 (5): 610–22. DOI: https://doi.org/10.1111/sms.12261

34. Jain R.K., Vokes T. Dual-energy X-ray absorptiometry. J Clin Densitom. 2017; 20 (3): 291–303. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jocd.2017.06.014

35. Kanis J.A., Cooper C., Rizzoli R., Reginster J.Y.; Scientific Advisory Board of the European Society for Clinical and Economic Aspects of Osteoporosis (ESCEO) and the Committees of Scientific Advisors and National Societies of the International Osteoporosis Foundation (IOF). European guidance for the diagnosis and management of osteoporosis in postmenopausal women. Osteoporos Int. 2019; 30 (1): 3–44. DOI: https://doi.org/10.1007/s00198-018-4704-5

36. Meyer N.L., Sundgot-Borgen J., Lohman T.G., Ackland T.R., Stewart A.D., Maughan R.J., et al. Body composition for health and performance: a survey of body composition assessment practice carried out by the Ad Hoc Research Working Group on Body Composition, Health and Performance under the auspices of the IOC Medical Commission. Br J Sports Med. 2013; 47 (16): 1044–53. DOI: https://doi.org/10.1136/bjsports-2013-092561.

37. Cappellini M.D., Musallam K.M., Taher A.T. Iron deficiency anaemia revisited. J Intern Med. 2020; 287 (2): 153–70. DOI: https://doi.org/10.1111/joim.13004

38. Robertson S., Mountjoy M. A Review of prevention, diagnosis, and treatment of relative energy deficiency in sport in artistic (synchronized) swimming. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2018; 28 (4): 375–84. DOI: https://doi.org/10.1123/ijsnem.2017-0329

39. Mountjoy M., Sundgot-Borgen J., Burke L., Carter S., Constantini N., Lebrun C., et al. The IOC relative energy deficiency in sport clinical assessment tool (RED-S CAT). Br J Sports Med. 2015; 49 (21): 1354.

40. Großkopf A., Simm A. Carbohydrates in nutrition: friend or foe? Z Gerontol Geriatr. 2020; 53 (4): 290–4. DOI: https://doi.org/10.1007/s00391-020-01726-1

41. Jäger R., Kerksick C.M., Campbell B.I., Cribb P.J., Wells S.D., Skwiat T.M., et al. International Society of Sports Nutrition Position Stand: protein and exercise. J Int Soc Sports Nutr. 2017; 14: 20. DOI: https://doi.org/10.1186/s12970-017-0177-8

42. Thomas D.T., Erdman K.A., Burke L.M. Position of the Academy of Nutrition and Dietetics, Dietitians of Canada, and the American College of Sports Medicine: nutrition and athletic performance. J Acad Nutr Diet. 2016; 116 (3): 501–28. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jand.2015.12.006

43. Sievenpiper J.L. Low-carbohydrate diets and cardiometabolic health: the importance of carbohydrate quality over quantity. Nutr Rev. 2020; 78 (suppl 1): 69–77. DOI: https://doi.org/10.1093/nutrit/nuz082

44. Vitale K., Getzin A. Nutrition and supplement update for the endurance athlete: review and recommendations. Nutrients. 2019; 11 (6): 1289. DOI: https://doi.org/10.3390/nu11061289

45. Kerksick C.M., Arent S., Schoenfeld B.J., Stout J.R., Campbell B., Wilborn C.D., et al. International society of sports nutrition position stand: nutrient timing. J Int Soc Sports Nutr. 2017; 14: 33. DOI: https://doi.org/10.1186/s12970-017-0189-4

46. Di Luigi L., Antinozzi C., Piantanida E., Sgrò P. Vitamin D, sport and health: a still unresolved clinical issue. J Endocrinol Invest. 2020; 43 (12): 1689–702. DOI: https://doi.org/10.1007/s40618-020-01347-w

47. Wrzosek M., Woźniak J., Kozioł-Kaczorek D., Włodarek D. The assessment of the supply of calcium and vitamin d in the diet of women regularly practicing sport. J Osteoporos. 2019; 2019: 9214926. DOI: https://doi.org/10.1155/2019/9214926

48. Popova A.Yu., Tutel’yan V.A., Nikityuk D.B. On the new (2021) Norms of physiological requirements in energy and nutrients of various groups of the population of the Russian Federation. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2021; 90 (4): 6–19. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2021-90-4-6-19 (in Russian)

49. Bytomski J.R. Fueling for performance. Sports Health. 2018. Vol. 10, N 1. P. 47–53. DOI: https://doi.org/10.1177/1941738117743913

50. Shubham K., Anukiruthika T., Dutta S., Kashyap A., Moses J.A., Anandharamakrishnan C. Iron deficiency anemia: a comprehensive review on iron absorption, bioavailability and emerging food fortification approaches. Trends Food Sci Technol. 2020; 99: 58–75. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tifs.2020.02.021

51. Ackerman K.E., Singhal V., Slattery M., Eddy K.T., Bouxsein M.L., Lee H., et al. Effects of estrogen replacement on bone geometry and microarchitecture in adolescent and young adult oligoamenorrheic athletes: a randomized trial. J Bone Miner Res. 2020; 35 (2): 248–60. DOI: https://doi.org/10.1002/jbmr.3887

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.