Amaranth grain proteins: prospects for use in specialized food products

• Yuliya S. Sidorova
• Nadezhda A. Birulina
• Irina S. Zilova
• Vladimir K. Mazo

Abstract

Amaranth is a widespread genus of predominantly annual herbaceous plants belonging to the Amaranthaceae family, which is one of the most widely used pseudocereals along with quinoa and buckwheat in nutrition.

The aim of the research was to review and analyze the results of the studies on the characteristics of amaranth grain proteins, the effect of various food processing methods on their quality, and the prospects for using amaranth protein hydrolysates in therapeutic nutrition.

Material and methods. For the main search for the literature, the PubMed bibliographic database was used, which covers about 75% of the world’s medical publications. In addition, Scopus and Web of Science databases and non-commercial search engine Google Scholar were used. The depth of the search was 15 years.

Results. The paper presents a brief review of modern approaches for obtaining amaranth protein isolates and concentrates, including the use of a complex of physicochemical methods: grinding, sifting, extraction at high pH values, defatting, ultrafiltration, centrifugation, isoelectric precipitation, and drying of the protein product. A comparative characteristic of amino acid content of protein fractions of pseudocereals is presented. Basically, leucine, isoleucine, and valine are limiting amino acids for the grain protein of various varieties of amaranth. When substantiating and developing modern effective food technologies for processing amaranth grain, the studies dedicated to the evaluation of their impact on the biological value of amaranth protein deserve special attention. Methods of grain fermentation, sprouting, steaming, malting, boiling can be used to increase the bioavailability and digestibility of its ingredients. The results of in vitro and in vivo studies indicate the presence of hypotensive, hypolipidemic and antioxidant activity of the amaranth protein and its hydrolysates what determines the prospects for their use as part of foods for special dietary uses and therapeutic nutrition. An analysis of the scientific publications presented in the review indicates an increase in demand for high-quality gluten-free products and an increase in the range of mass-consumption foods, such as bakery, pasta, flour confectionery, with pseudo-cereals in their composition, including amaranth.

Conclusion. The high biological value and technological properties of amaranth protein concentrates/isolates determine the prospects for their use to create a wide range of specialized foods for various purposes.

Keywords:amaranth; amaranth proteins; amino acid composition; hydrolysates; hypotensive activity; hypolipidemic properties; antioxidant; dietary food for special use; mass-consumption food; gluten-free; celiac disease

Амарант (лат. Amarаnthus, в переводе с греческого означает "неувядающий, или вечный, цветок") - широко распространенный род преимущественно однолетних травянистых растений семейства Амарантовых (Amarаnthacеae). Амарант, так же как киноа и гречиха, является одной из наиболее широко используемых в питании псевдозерновой культурой. Родиной амаранта считают Центральную Америку, а к настоящему времени эта культура интродуцирована и возделывается во многих странах. Род Amarаnthus L. представлен более чем 70 видами [1]. Вместе с подвидами и сортами насчитывается около 900 ботанических единиц этого растения (как дикорастущего, так и культивируемого) [2]. В середине 1970-х гг. Национальной академией наук США (NAS, 1975) виды амаранта: A. caudatus, A. cruentus и A. hypochondriacus, традиционно культивируемые в Центральной Америке и Мексике, - были признаны в качестве важных пищевых источников, перспективных для дальнейшей селекции. Это привело к последующему пристальному изучению амаранта и появившемуся большому количеству публикаций в 1980-1990-х гг. по видовым и сортовым различиям в химическом составе семян амаранта, в содержании макро- и микроэлементов, по аминокислотному составу белков, жирнокислотному составу жира и содержанию сквалена, пигментов, фракциям крахмала, влиянию технологических приемов на свойства получаемых продуктов.

Интересные сведения о трудной истории интродукции амаранта в сельское хозяйство нашей страны приводятся в работе [3]. В настоящее время высокая пищевая и биологическая ценность амаранта повсеместно признаны, что определяет широкий и растущий интерес к выращиванию и пищевой переработке амаранта, называемого псевдозерновой культурой XXI в. [4, 5].

Широкий спектр биологически активных веществ представлен в различных частях растения: корнях, соцветиях, листьях, семянах (зерне) и, соответственно, в плане пищевой переработки амарант представляет значительный интерес как зерновая, так и овощная культура. Высокая пищевая и биологическая ценность зерна амаранта определяет направления научных исследований по идентификации и количественной оценке содержащихся в его составе макро- и микронутриентов и минорных биологически активных веществ пищи (так называемых фитонутриентов - вторичных метаболитов растительного происхождения), а также по пищевой переработке зерна, извлечению и концентрированию содержащихся в нем биологически активных соединений.

Содержание белка в зерне амаранта варьирует от 13,1 до 21,5% [6], что существенно выше, чем в пшенице и других зерновых культурах.

Цель работы - проанализировать представленные в публикациях последних 15 лет результаты исследований по характеристике белков зерна амаранта, влиянию на их качество различных методов пищевой переработки и оценить перспективы использования в диетическом профилактическом и лечебном питании белковых гидролизатов белков амаранта.

Белковый состав

В работе [7] представлена подробная сравнительная характеристика состава белковых фракций зерна трех наиболее широко применяемых для пищевых целей псевдозерновых культур: амаранта, киноа и гречихи. Белки зерна амаранта состоят из альбуминов (около 40%), глобулинов (20%), глютелинов 25-30% и проламинов 2-3%, определяющих структурные и физико-химические характеристики концентратов и изолятов из амаранта [8]. Согласно исследованию [9] глобулины амаранта представлены фракциями 11-S и 7-S. Фракция 11-S глобулинов содержит собственно 11-S глобулин и более гидрофобную изоформу этого белка - P-глобулин, состоящий из 2 субъединиц с молекулярной массой и полипептидным составом, аналогичными 11-S глобулину, а также полипептид с молекулярной массой 56 кДа. В работе [10] высказано предположение о том, что глютелины амаранта могут являться полимерными формами глобулинов.

Аминокислотный состав

Практически во всех публикациях подчеркивается высокая биологическая ценность белка зерна амаранта, определяемая сбалансированностью его аминокислотного состава, существенно превышающего таковую у зерновых культур [11, 12]. Тем не менее данные, представленные в работах различных исследовательских центров, свидетельствуют, что аминокислотный скор белка различных сортов амаранта варьирует в достаточно широком интервале [13]. В основном в качестве лимитирующих аминокислот для белка зерен различных сортов амаранта фигурируют лейцин, изолейцин, валин, однако, по другим оценкам, белок амаранта лимитирован по сумме ароматических и серосодержащих аминокислот. В качестве примера в таблице приведены сравнительные данные аминокислотного состава амаранта, киноа и гречихи [7].

Аминокислотный состав белков в составе зерна псевдозерновых культур

Amino acid composition of proteins of pseudocereals grain

Примечание. * - А - содержание аминокислоты, г/100 г белка; ** - АКС - аминокислотный скор, % к шкале ФАО/ВОЗ, 2007 [11].

N o t e. * - A - amino acid content, g/100g of protein; ** - AKC - amino acid score, % to FAO/WHO scale, 2007 [11].

Приведенные данные свидетельствуют о существовании видов и сортов амаранта с полноценным белком, удовлетворяющим потребности человека в незаменимых аминокислотах, и, следовательно, перспективных для использования в пищевых целях даже в качестве единственного источника белка. В то же время сорта амаранта с белком, лимитированным по содержанию разветвленных аминокислот (лейцин, изолейцин) или валина, можно использовать в белковых композициях по принципу взаимообогащения, т.е. на основе комплементарности аминокислотных составов.

Биологическая ценность

В 1970-1980-х гг. были проведены исследования in vivo биологической ценности белка различных сортов амаранта; величины "ростовых" показателей биологической ценности белка амаранта, определяемые in vivo в опытах на крысах, по данным разных авторов, варьировали очень широко, включая даже отрицательное значение коэффициента эффективности белка (КЭБ) для A. caudatus в связи с его очень низкой поедаемостью животными. Для некоторых других сортов амаранта (A. cruentus, A. hypochondriacus и его разновидностей) значения КЭБ составляли 1,5-2,1 [14].

Очевидно, что для корректной оценки перспектив использования белка амаранта в питании человека следует учитывать его усвояемость (определяемую в опытах in vivo) и биологическую ценность белка, которую в настоящее время рекомендуют рассчитывать по величине коэффициента аминокислотного скора, скорректированного на величину усвояемости (The protein digestibility-corrected amino acid score, PDCAAS), равного величине аминокислотного скора исследуемого белка относительно шкалы потребностей в незаменимых аминокислотах для детей от 2 до 5 лет и умноженного на истинную усвояемость.

Аминокислотный состав, показатели чистой утилизации белка, истинной усвояемости, биологической ценности и РDCAAS для белков цельнозерновой муки 4 сортов амаранта были определены в работе [15]. В белке всех 4 исследованных сортов амаранта лимитирующей аминокислотой был валин, а значения PDCAAS варьировали в интервале 23,69-36,19%.

При обосновании и разработке современных эффективных пищевых технологий по переработке зерна амаранта особого внимания заслуживают результаты исследований по оценке их влияния на биологическую ценность белка амаранта. Методы ферментации, проращивания, пропаривания зерна направлены не только на улучшение органолептических характеристик (вкуса, текстуры, аромата), но также на повышение биодоступности и усвояемости входящих в его состав ингредиентов [16, 17]. Еще в работах 1980-х гг. было показано повышение величины КЭБ при проведении тепловой влажной обработки семян амаранта. Наиболее "мягкими" видами обработки были признаны способы получения хлопьев (flaked) и процесс "взрывания" (pop-ped grain). Тепловая обработка, разрушающая антиалиментарный фактор в составе зерна, повышает значение ростовых показателей КЭБ. Однако при этом нельзя исключать влияние нагрева на физико-химические характеристики получаемого продукта, прежде всего на возможное окисление и карбонилирование белка и деградацию триптофана [18].

Соложение ведет к ограниченному прорастанию зерна, в результате которого поставляются пищевые вещества растущему растению, в том числе путем метаболизма азотистых соединений из углеводных запасов, что может привести к увеличению содержания аминокислот в прорастающем зерне. В этой связи интересны данные о влиянии варки (кипячения), пропаривания и соложения на аминокислотный состав белка амаранта, гречихи и киноа [16]. Наибольшее содержание во всех полученных продуктах показано для глутаминовой кислоты. В сыром и солодовом зерне амаранта оно было одним и тем же и составляло 13,2%, а в пропаренном 15,6% (в расчете на общий белок). После кипячения и пропаривания в зерне значительно увеличилось содержание 7 аминокислот: аланина, лизина, аспарагиновой кислоты, серина, лейцина, треонина и валина. Процесс соложения привел как к значительному увеличению содержания лизина, лейцина и валина, так и к существенному снижению содержания цистеина. Содержание аспарагиновой кислоты в зерне достоверно повышалось после соложения, но было ниже, чем в пропаренных зернах. Биологическая ценность белка пропаренных зерен амаранта выше по сравнению с вареными, а самой высокой биологической ценностью обладал белок, полученный соложением зерен.

Технология концентратов и изолятов

Изоляты и концентраты белка амаранта могут быть получены из цельного зерна амаранта путем использования комплекса физико-химических методов: измельчения зерна в муку, просеивания, экстракции при высоких значениях рН, обезжиривания, ультрафильтрации, центрифугирования, изоэлектрического осаждения, высушивания белкового продукта. Согласно [19], значение изоэлектрической точки для изолята белка амаранта, обеспечивающее его наиболее полное осаждение, составляет рН 4,5, и, соответственно, растворимость белка амаранта возрастает при экстракции в щелочных условиях. Так, в работе [20] белки амаранта экстрагировали в интервале рН от 8 до 11 и осаждали при рН 5. В зависимости от повышения значения рН экстракции возрастало содержание белка в получаемом продукте - от 80 до 90 г белка в 100 г концентрата.

В работе [21] с использованием метода многократного влажного измельчения зерна при щелочном значении рН, осаждения при рН 5, последующего подкисления до нейтральных значений рН, высушивания и обезжиривания были получены концентраты из A. caudatus (738,3±7,4 г белка на 1 кг сухой массы) и из A. cruentus BRS Alegria (629,5±1,0 г белка на 1 кг сухой массы).

Изолят белков амаранта с очень высоким содержанием белка (96%) был получен из амарантовой муки, обезжиренной гексаном, экстракцией при рН 11, осаждением при рH 5,7 и обезжириванием этанолом [22].

Биологическая активность белков амаранта

Считается, что низкомолекулярные пептиды (<3 кДа) характеризуются более высокой антиоксидантной активностью по сравнению с высокомолекулярными, тем не менее в некоторых исследованиях показана выраженная антиоксидантная активность изолятов и/или концентратов белка амаранта [23, 24].

В работе [23] охарактеризованы антиоксидантные свойства изолята белка амаранта, его отдельных белковых фракций с различной растворимостью, представляющих собой полипептиды с составом, соответствующим запасным белкам амаранта (альбуминам, глобулинам, глобулинам Р, глютелинам), и аминокислотных последовательностей, образующихся в результате ферментативного гидролиза алкалазой. Антиоксидантную активность тестировали двумя методами: по способности восстанавливать радикальные катионы 2,2’-азино-бис-(3-этилбензтиазолин-6-сульфокислоты) диаммониевой соли (АБТС) и по способности ингибировать окисление линолевой кислоты. Изолят белка и его высокомолекулярные фракции инактивировали АБТС-радикалы и ингибировали окисление линолевой кислоты, причем гидролиз значительно увеличивал акцепторную активность по отношению к АБТС-радикалам, но значительно снижал ингибирование окисления линолевой кислоты.

Изолят белка амаранта может рассматриваться как потенциальный полифункциональный ингредиент с гипотензивной, гиполипидемической и антиоксидантной активностью, о чем свидетельствуют результаты экспериментальной работы по влиянию введения в рацион 2,5% изолята белка амаранта на артериальное давление, липидный профиль и антиоксидантный статус крыс Wistar [24]. Потребление в течение 28 сут изолята белка амаранта снижало содержание общего холестерина в плазме крови животных на 16%, уровней холестерина и триглицеридов в печени соответственно на 18 и 47%, понижало уровень артериального давления, увеличивало на 50% антиоксидантную активность плазмы крови (по методу FRAP, используется реакция восстановления Fe(III)-трипиридилтриазина до Fe(II)-трипиридилтриазина) и снижало активность супероксиддисмутазы на 20%.

Белки амаранта в составе пищевых безглютеновых и пшеничных продуктов

Повышающаяся распространенность целиакии и соответствующий растущий спрос на безглютеновую продукцию увеличил ассортимент пищевых продуктов массового потребления, таких как хлебобулочные, макаронные, мучные кондитерские (печенье) изделия, в рецептуры которых включаются псевдозерновые культуры, в том числе и амарант [7, 25-28]. Органолептические свойства продуктов из пшеничной муки, в том числе такие, как внешний вид и текстура, в значительной степени зависят от уникальной способности пшеничной клейковины давать прочное и вязкоупругое тесто. Продукты на основе пшеницы и безглютеновые продукты с добавлением псевдозлаковых культур характеризуются высокой пищевой и биологической ценностью, однако "имитация" уникальных функциональных свойств пшеничного глютена является сложной технологической задачей и не всегда приводит к успеху [29]. Об этом свидетельствуют, в частности, данные о том, что частичная замена пшеницы любой псевдозерновой мукой ослабляет прочность вязкоупругой сети клейковины, ее газоудерживающую способность и приводит к меньшему объему хлеба, грубой и неоднородной структуре мякиша [30, 31]. Напротив, включение муки из амаранта в рецептуры безглютенового хлеба, содержащие в основном рисовую муку и кукурузный крахмал, повышает удельный объем хлеба и мягкость мякиша [32]. Увеличение содержания цельнозерновой муки амаранта в рецептуре пшеничной пасты приводит к снижению качества макаронных изделий [33]. Авторы работы [34] отмечают высокие потери при варке и меньшую эластичность макаронных изделий, изготовленных из смеси 20/20/60 муки амаранта, муки киноа и цельнозерновой гречневой крупы соответственно по сравнению с макаронами из твердых сортов пшеницы. Замена в сусле части солода на 2 несоложеных псевдозлака - киноа и амарант - улучшила профиль аминокислот и увеличила содержание жирных кислот, таких как олеиновая, пальмитиновая, линолевая или α-линоленовая кислота, повысив органолептическую оценку пива и эффективность процесса брожения [35].

Современная стратегия улучшения функциональных свойств белков и качества конечных пищевых продуктов включает различные физико-химические и биотехнологические подходы: обработку высоким давлением, сушку при высоких температурах, ферментацию закваски, использование ферментов, направленных на "сшивание" белков из псевдозерновых или их протеолиз. Обработка высоким давлением, как правило, снижает число нековалентных взаимодействий в белке, что приводит к его частичному разворачиванию, и SH-группы цистеиновых остатков становятся более доступными для реакций SH-обмена [36]. Действительно, использование экструзионной технологии при получении как рисовой, так и амарантовой муки для производства рисовой пасты с добавлением амаранта благотворно влияет на плотность макаронных изделий и, в отличие от их неэкструзионных аналогов, снижает потери при варке [37]. Сушка при температуре выше 100 °C вызывает денатурацию белков амаранта, гречихи и киноа и, как следствие, образование агрегатов с высокой молекулярной массой, стабилизированных межмолекулярными S-S-связями. Трансглутаминаза (глутамин-γ-глутамилтрансфераза) катализирует образование изопептидных связей между ε-аминогруппами остатков лизина и γ-карбоксиамидной функциональной группой остатков глутамина, способствует образованию ковалентных поперечных связей между белками и улучшает гомогенность белковой сети. В результате получается более эластичное тесто, а само хлебобулочное изделие отличается повышенной мягкостью и эластичностью мякиша [38]. Обработка трансглютаминазой приводит к образованию полимеров высокой молекулярной массы во всех белковых фракциях. В присутствии молекулярного кислорода глюкозооксидаза катализирует окисление β-d-глюкозы до перекиси водорода и d-глюконовой кислоты. Перекись водорода взаимодействует со свободными SH-группами остатков цистеина, вызывая образование дисульфидных связей [39]. Обработка коммерческой протеазой снижает вязкость гречневого теста в результате гидролиза белка и значительно увеличивает удельный объем хлеба [40, 41].

Специализированная пищевая продукция

Расширяется ассортимент специализированной пищевой продукции на основе амаранта и его белков, в том числе высокобелковых. Так, разработан белковый специализированный пищевой продукт в форме батончика, содержащего в своем составе зерно амаранта (60%), овес (25%) и порошок банановой кожуры (15%), биологически активные компоненты которого были термостабильны [42]. Для лиц, страдающих целиакией или непереносимостью лактозы, а также веганов был создан напиток на основе белков амаранта [43]. Добавление камедей в этот напиток, аналогичный по своему составу обезжиренному коровьему молоку, с содержанием белка 3,4±0,1%, жира 0,6±0,1%, пищевых волокон 1,9±0,4%, способствовало его высокой коллоидной стабильности. Лимонный сорбет с включением изолята белка амаранта (4,5 г изолята на 100 мл лимонного сока), используемый как десерт для людей с целиакией, вегетарианцев, веганов, был стабилен в течение первых 2 мес хранения при температуре -20 °С, не претерпевая существенных изменений в своей структуре с течением времени [44]. В эксперименте in vitro в условиях, имитирующих пищеварение в желудочно-кишечном тракте, было показано, что из сорбета высвобождаются пептиды, способные ингибировать образование фибринового сгустка, что свидетельствует о потенциальной возможности использования белков амаранта в составе специализированной пищевой продукции с антитромботической активностью. Потребление хлеба, приготовленного из цельнозерновой амарантовой муки, крысами линии Sprague Dawley с гиперлипидемией и гипергликемией улучшало липидный профиль животных, снижая уровни общего холестерина, триглицеридов, липопротеинов низкой плотности и повышая уровни липопротеинов высокой плотности [45]. Соответственно, авторы работы предполагают возможность использования хлеба из цельнозерновой муки амаранта в профилактике и диетотерапии сердечно-сосудистых и метаболических заболеваний.

Гидролизаты белков амаранта

В настоящее время многочисленными исследованиями убедительно показана перспективность использования ферментативного гидролиза белков (как растительного, так и животного происхождения) для получения пептидов с высокой биологической активностью. Как отмечается в работе [46], среди псевдозерновых особенно интенсивно в последние годы были изучены именно гидролизаты белков семян амаранта, содержащие аминокислотные последовательности, проявляющие широкий спектр фармакологических активностей: антигипертензивную, антиоксидантную, антипролиферативную, противоопухолевую, антитромботическую, антигемолитическую, противомикробную, гипохолестеринемическую, гипогликемическую и иммуномодулирующую. В рамках нашего обзора кратко рассмотрим некоторые основные результаты исследований in vitro по оценке антиоксидантной, антигипертензивной и антитромботической активности ферментативных гидролизатов белка амаранта [47, 48].

К настоящему времени антиоксидантные свойства пептидов из белков семян амаранта изучены достаточно широко. Использование мультиферментных комплексов пептидаз позволяет получать пептиды из белков амаранта, проявляющие выраженную антиоксидантную активность [49]. В работе [50] антиоксидантная активность была установлена для пептидов из белков семян амаранта с молекулярными массами в диапазоне 500-1400 Да, содержащих 4-13 аминокислотных остатков. Аминокислотная последовательность глобулина 11-S амаранта содержит различные пептиды, проявляющие антиоксидантные свойства, в том числе короткие ди- и трипептиды, пептиды с высоким содержанием гистидина [51].

References

1. Costea M., DeMason D.A. Stem morphology and anatomy in Amaranthus L. (Amaranthaceae), taxonomic significance. J Torrey Bot Soc. 2001; 128 (3): 254–81. DOI: https://doi.org/10.2307/3088717

2. Gunina L.M., Dmitriev A.B., Shustov E.B., Kholodkov A.B., Golovashchenko R.B. Prospects of application of diet supplements based on amaranth in the practice of training athletes. JMBS. 2018; 3 (7): 267–77. DOI: https://doi.org/10.26693/jmbs03.07.267

3. Magomedov I.M., Chirkova T.V. Amaranth – the past, the present and the future. Uspekhi sovremennogo estestvoznaniya [Successes of Modern Natural Science]. 2015; 1 (7): 1108–13. (in Russian)

4. Martínez-Villaluenga C, Peñas E, Hernández-Ledesma B. Pseudocereal grains: nutritional value, health benefits and current applications for the development of gluten-free foods. Food Chem Toxicol. 2020; 137: 111178. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fct.2020.111178

5. Coelho L.M., Silva P.M., Martins J.T., Pinheiro A.C., Vicente A.A. Emerging opportunities in exploring the nutritional/functional value of amaranth. Food Funct. 2018; 9 (11): 5499–512. DOI: https://doi.org/10.1039/c8fo01422a

6. Joshi D.C., Sood S., Hosahatti R., Kant L., Pattanayak A., Kumar A., et al. From zero to hero: the past, present and future of grain amaranth breeding. Theor Appl Genet. 2018; 131 (9): 1807–23. DOI: https://doi.org/10.1007/s00122-018-3138-y

7. Janssen F., Pauly A., Rombouts I., Jansens K.J.A., Deleu L.J., Delcour J.A. Proteins of Amaranth (Amaranthus spp.), Buckwheat (Fagopyrum spp.), and Quinoa (Chenopodium spp.): a food science and technology perspective. Compr Rev Food Sci Food Saf. 2017; 16 (1): 39–58. DOI: https://doi.org/10.1111/1541-4337.12240

8. Venskutonis P.R., Kraujalis P. Nutritional components of amaranth seeds and vegetables: a review on composition, properties, and uses. Compr Rev Food Sci Food Saf. 2013; 12 (4): 381–412. DOI: https://doi.org/10.1111/1541-4337.12021

9. Nardo A.E., Suárez S., Quiroga A.V., Añón MC. Amaranth as a source of antihypertensive peptides. Front Plant Sci. 2020; 11: 578631. DOI: https://doi.org/10.3389/fpls.2020.578631

10. Velarde-Salcedo A.J., Regalado-Rentería E., Velarde-Salcedo R., Juárez-Flores B.I., Barrera-Pacheco A., González de Mejía E., et al. Consumption of amaranth induces the accumulation of the antioxidant protein paraoxonase/arylesterase 1 and modulates dipeptidyl peptidase IV activity in plasma of streptozotocin-induced hyperglycemic rats. J Nutrigenet Nutrigenomics. 2017; 10 (5–6): 181–93. DOI: https://doi.org/10.1159/000486482

11. Protein and amino acid requirements in human nutrition: report of a joint FAO/WHO/UNU expert consultation. In: WHO Technical Report Series. 2007: 935 p.

12. Constantino A.B.T., Garcia-Rojas E.E. Proteins from pseudocereal seeds: solubility, extraction, and modifications of the physicochemical and techno-functional properties. J Sci Food Agric. 2022; 102 (7): 2630–9. DOI: https://doi.org/10.1002/jsfa.11750

13. Johnson J., Wallace T. Whole Grains and their Bioactives: Composition and Health. John Wiley & Sons, 2019: 493 p. DOI: https://doi.org/10.1002/9781119129486

14. Saunders R.M., Becker R. Amaranthus: a potential food and feed resource. Adv Cereal Sci. 1984; 6: 377–96.

15. Aguilar E.G., Albarracín G.deJ., Uñates M.A., Piola H.D., Camiña J.M., Escudero N.L. Evaluation of the nutritional quality of the grain protein of new amaranths varieties. Plant Foods Hum Nutr. 2015; 70 (1): 21–6. DOI: https://doi.org/10.1007/s11130-014-0456-3

16. Motta C., Castanheira I., Gonzales G.B., Delgado I., Torres D., Santos M., et al. Impact of cooking methods and malting on amino acids content in amaranth, buckwheat and quinoa. J Food Compos Anal. 2019; 76: 58–65. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jfca.2018.10.001

17. Thakur P., Kumar K., Ahmed N., Chauhan D., Eain Hyder Rizvi Q.U., Jan S., et al. Effect of soaking and germination treatments on nutritional, anti-nutritional, and bioactive properties of amaranth (Amaranthus hypochondriacus L.), quinoa (Chenopodium quinoa L.), and buckwheat (Fagopyrum esculentum L.). Curr Res Food Sci. 2021; 4: 917–25. DOI: https://doi.org/10.1016/j.crfs.2021.11.019

18. Öztürk-Kerimoğlu B., Nacak B., Özyurt V.H., Serdaroğlu M. Protein oxidation and in vitro digestibility of heat-treated fermented sausages: how do they change with the effect of lipid formulation during processing? J Food Biochem. 2019; 43 (11): e13007. DOI: https://doi.org/10.1111/jfbc.13007

19. Cortez-Trejo M.C., Mendoza S., Loarca-Pina G., Figueroa-Cardenas J.D. Physicochemical characterization of protein isolates of amaranth and common bean and a study of their compatibility with xanthan gum. Int J Biol Macromol. 2021;166:861-868. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2020.10.242

20. Das D., Mir N.A., Chandla N.K., Singh S. Combined effect of pH treatment and the extraction pH on the physicochemical, functional and rheological characteristics of amaranth (Amaranthus hypochondriacus) seed protein isolates. Food Chem. 2021; 353: 129466. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.129466

21. Tapia-Blácido D.R., Sobral P.J., Menegalli F.C. Potential of Amaranthus cruentus BRS Alegria in the production of flour, starch and protein concentrate: chemical, thermal and rheological characterization. J Sci Food Agric. 2010; 90 (7): 1185–93. DOI: https://doi.org/10.1002/jsfa.3946

22. Mendonça S., Saldiva P.H., Cruz R.J., Arêas J.A.G. Amaranth protein presents cholesterol-lowering effect. Food Chem. 2009; 116 (3): 738–42. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2009.03.021

23. Tironi V.A., Añón M.C. Amaranth proteins as a source of antioxidant peptides: effect of proteolysis. Food Res Int. 2010; 43 (1): 315–22. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodres.2009.10.001

24. Lado M.B., Burini J., Rinaldi G., Añón M.C., Tironi V.A. Effects of the dietary addition of Amaranth (Amaranthus mantegazzianus) protein isolate on antioxidant status, lipid profiles and blood pressure of rats. Plant Foods Hum Nutr. 2015; 70 (4): 371–9. DOI: https://doi.org/10.1007/s11130-015-0516-3

25. Coțovanu I., Mironeasa S. Impact of different amaranth particle sizes addition level on wheat flour dough rheology and bread features. Foods. 2021; 10 (7): 1539. DOI: https://doi.org/10.3390/foods10071539

26. Guardianelli L.M., Salinas M.V., Puppo M.C. Quality of wheat breads enriched with flour from germinated amaranth seeds. Food Sci Technol Int. 2021; May 18: 10820132211016577. DOI: https://doi.org/10.1177/10820132211016577

27. De Bock P., Daelemans L., Selis L., Raes K., Vermeir P., Eeckhout M., et al. Comparison of the chemical and technological characteristics of wholemeal flours obtained from Amaranth (Amaranthus sp.), Quinoa (Chenopodium quinoa) and Buckwheat (Fagopyrum sp.) seeds. Foods. 2021; 10 (3): 651. DOI: https://doi.org/10.3390/foods10030651

28. Miranda D.V., Rojas M.L., Pagador S., Lescano L., Sanchez-Gonzalez J., Linares G. Gluten-free snacks based on brown rice and amaranth flour with incorporation of cactus pear peel powder: physical, nutritional, and sensorial properties. Int J Food Sci. 2018;2018:7120327. DOI: https://doi.org/10.1155/2018/7120327

29. Aguiar E.V., Santos F.G., Centeno A.C.L.S., Capriles V.D. Influence of pseudocereals on gluten-free bread quality: a study integrating dough rheology, bread physical properties and acceptability. Food Res Int. 2021; 150 (A): 110762. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodres.2021.110762

30. García-Mantrana I., Monedero V., Haros M. Application of phytases from bifidobacteria in the development of cereal-based products with amaranth. Eur Food Res Technol. 2014; 238 (5): 853–62. DOI: https://doi.org/10.1007/s00217-014-2167-2

31. Bilgiçli N., İbanoğlu Ş. Effect of pseudo cereal flours on some physical, chemical and sensory properties of bread. J Food Sci Techol. 2015; 52 (11): 7525–9. DOI: https://doi.org/10.1007/s13197-015-1770-y

32. Piga A., Conte P., Fois S., Catzeddu P., Del Caro A., Sanguinetti A.M., et al. Technological, nutritional and sensory properties of an innovative gluten-free double-layered flat bread enriched with amaranth flour. Foods. 2021; 10 (5): 920. DOI: https://doi.org/10.3390/foods10050920

33. Martinez C.S., Ribotta P.D., Añón M.C., León A.E. Effect of amaranth flour (Amaranthus mantegazzianus) on the technological and sensory quality of bread wheat pasta. Food Sci Technol Int. 2014; 20 (2): 127–35. DOI: https://doi.org/10.1177/1082013213476072

34. D’Amico S., Mäschle J., Jekle M., Tomoskozi S., Langó B., Schoenlechner R. Effect of high temperature drying on gluten-free pasta properties. LWT Food Sci Technol. 2015; 63 (1): 391–9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.lwt.2015.03.080

35. Bogdan P., Kordialik-Bogacka E., Czyżowska A., Oracz J., Żyżelewicz D. The profiles of low molecular nitrogen compounds and fatty acids in wort and beer obtained with the addition of Quinoa (Chenopodium quinoa Willd.), Amaranth (Amaranthus cruentus L.) or Maltose syrup. Foods. 2020; 9 (11): 1626. DOI: https://doi.org/10.3390/foods9111626

36. Vallons K.J.R., Ryan L.A., Arendt E.K. Promoting structure formation by high pressure in gluten-free flours. LWT Food Sci Technol. 2011; 44 (7): 1672–80. DOI: https://doi.org/10.1016/j.lwt.2010.11.024

37. Cabrera-Chávez F., de la Barca A.M.C., Islas-Rubio A.R., Marti A., Marengo M., Pagani M.A., et al. Molecular rearrangements in extrusion processes for the production of amaranth-enriched, gluten-free rice pasta. LWT Food Sci Technol. 2012; 47 (2): 421–6. DOI: https://doi.org/10.1016/j.lwt.2012.01.040

38. Han L., Cheng Y., Qiu S., Tatsumi E., Shen Q., Lu Z., et al. The effects of vital wheat gluten and transglutaminase on the thermomechanical and dynamic rheological properties of buckwheat dough. Food Bioprocess Tech. 2013; 6 (2): 561–9. DOI: https://doi.org/10.1007/s11947-011-0738-9

39. Taylor J.R.N., Taylor J., Campanella O.H., Hamaker B.R. Functionality of the storage proteins in gluten-free cereals and pseudocereals in dough systems. J Cereal Sci. 2016; 67: 22–34. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jcs.2015.09.003

40. Renzetti S., Rosell C.M. Role of enzymes in improving the functionality of proteins in non-wheat dough systems. J Cereal Sci. 2016; 67: 35–45. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jcs.2015.09.008

41. Sciarini L.S., Pérez G.T., León A.E. Role of enzymes in improving the functionality of proteins in nonwheat dough systems. In: Trends in Wheat and Bread Making. Academic Press, 2021: 173–98. DOI: https://doi.org/10.1016/B978-0-12-821048-2.00006-4

42. Singh A., Kumari A., Chauhan A.K. Formulation and evaluation of novel functional snack bar with amaranth, rolled oat, and unripened banana peel powder. J Food Sci Technol. 2022; Jan: 1–11. DOI: https://doi.org/10.1007/s13197-021-05344-6

43. Manassero C.A., Añón M.C., Speroni F. Development of a high protein beverage based on amaranth. Plant Foods Hum Nutr. 2020; 75 (4): 599–607. DOI: https://doi.org/10.1007/s11130-020-00853-9

44. Malgor M., Sabbione A.C., Scilingo A. Amaranth lemon sorbet, elaboration of a potential functional food. Plant Foods Hum Nutr. 2020; 75 (3): 404–12. DOI: https://doi.org/10.1007/s11130-020-00818-y

45. Sánchez-Urdaneta A.B., Montero-Quintero K.C., González-Redondo P., Molina E., Bracho-Bravo B., Moreno-Rojas R. Hypolipidemic and hypoglycaemic effect of wholemeal bread with Amaranth (Amaranthus dubius Mart. ex Thell.) on Sprague Dawley rats. Foods. 2020; 9 (6): 707. DOI: https://doi.org/10.3390/foods9060707

46. López D.N., Galante M., Raimundo G., Spelzini D., Boeris V. Functional properties of amaranth, quinoa and chia proteins and the biological activities of their hydrolyzates. Food Res Int. 2019; 116: 419–29. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodres.2018.08.056

47. Tovar-Pérez E., Guerrero-Legarreta I., Farrés-González A., Soriano-Santos J. Angiotensin I-converting enzyme-inhibitory peptide fractions from albumin 1 and globulin as obtained of amaranth grain. Food Chem. 2009; 116 (2): 437–44. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2009.02.062

48. Orsini Delgado M.C., Tironi V.A., Añón M.C. Antioxidant activity of amaranth protein or their hydrolysates under simulated gastrointestinal digestion. LWT Food Sci Technol. 2011; 44 (8): 1752–60. DOI: https://doi.org/10.1016/j.lwt.2011.04.002

49. Fritz M., Vecchi B., Rinaldi G., Añón M.C. Amaranth seed protein hydrolysates have in vivo and in vitro antihypertensive activity. Food Chem. 2011; 126 (3): 878–84. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2010.11.065

50. Ayala-Niño A., Rodríguez-Serrano G.M., González-Olivares L.G., Contreras-López E., Regal-López P., Cepeda-Saez A. Sequence identification of bioactive peptides from amaranth seed proteins (Amaranthus hypochondriacus spp.). Molecules. 2019; 24 (17): 3033. DOI: https://doi.org/10.3390/molecules24173033

51. Silva-Sánchez C., de la Rosa A.P., León-Galván M.F., de Lumen B.O., de León-Rodríguez A., de Mejía E.G. Bioactive peptides in amaranth (Amaranthus hypochondriacus) seed. J Agric Food Chem. 2008; 56 (4): 1233–40. DOI: https://doi.org/10.1021/jf072911z

52. Venkatesh R., Kasaboina S., Gaikwad H.K., Janardhan S., Bantu R., Nagarapu L., et al. Design and synthesis of 3-(3-((9H-carbazol-4-yl)oxy)-2-hydroxypropyl)-2-phenylquinazolin-4(3H)-one derivatives to induce ACE inhibitory activity. Eur J Med Chem. 2015; 96: 22–9. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ejmech.2015.04.009

53. Suárez S., Aphalo P., Rinaldi G., Quiroga A., Añón M.C. Data set on effect of amaranth proteins on the RAS system. In vitro, in vivo and ex vivo assays. Data Brief. 2020; 29: 105168. DOI: https://doi.org/10.1016/j.dib.2020.105168

54. Sabbione A.C., Scilingo A., Añón M.A. Potential antithrombotic activity detected in amaranth proteins and its hydrolysates. Food Sci Technol. 2015; 60 (1): 171–7. DOI: https://doi.org/10.1016/j.lwt.2014. 07.015

55. Sabbione A.C., Ibañez S.M., Martínez E.N., Añón M.C., Scilingo A.A. Antithrombotic and antioxidant activity of amaranth hydrolysate obtained by activation of an endogenous protease. Plant Foods Hum Nutr. 2016; 71 (2): 174–82. DOI: https://doi.org/10.1007/s11130-016-0540-y

56. Ramírez-Torres G., Ontiveros N., Lopez-Teros V., Ibarra-Diarte J.A., Reyes-Moreno C., Cuevas-Rodríguez E.O., et al. Amaranth protein hydrolysates efficiently reduce systolic blood pressure in spontaneously hypertensive rats. Molecules. 2017; 22 (11): 1905. DOI: https://doi.org/10.3390/molecules22111905

57. Ontiveros N., López-Teros V., Vergara-Jiménez M.deJ., Islas-Rubio A.R., Cárdenas-Torres F.I., Cuevas-Rodríguez E.-O., et al. Amaranth-hydrolyzate enriched cookies reduce the systolic blood pressure in spontaneously hypertensive rats. J Funct Foods. 2019; 64: 103613. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jff.2019.103613

58. Valdez-Meza E.E., Raymundo A., Figueroa-Salcido O.G., Ramírez-Torres G.I., Fradinho P., Oliveira S., et al. Pasta enrichment with an amaranth hydrolysate affects the overall acceptability while maintaining antihypertensive properties. Foods. 2019; 8 (8): 282. DOI: https://doi.org/10.3390/foods8080282

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.