The structure of blood gut microbiota markers in athletes and their relationship with the diet
AbstractIt is known that under conditions of ultra-high physical activity and a specific diet, the state of the microbiota plays a significant role in maintaining the health, metabolic and energy status of athletes.
The purpose of the study was to evaluate the composition of blood microbial markers in professional football players and physically active people and their correlation with diets in order to substantiate recommendations for their optimization.
Material and methods. In a cross-sectional study a group of football players (n=24, 28±3 years old, body mass index – 22.5±1.0 kg/m2) who received a diet according to the training regimen, and a comparison group of physically active individuals (n=25, 34±5 years old, body mass index – 21.8±2.8 kg/m2) have been examined. The method of gas chromatography-mass spectrometry was used to analyze microbial markers of microbiome, mycobiome, virome and blood metabolome populations. Data on actual dietary intake were collected using food diaries for 3 days, followed by data processing with the Nutrium 2.13.0 nutritional computer program. For analysis, individual daily requirements for energy and macronutrients have been calculated based on the basal metabolic rate (according to the Mifflin–San Geor formula, taking into account anthropometric data), the coefficient of physical activity (groups IV and II, respectively).
Results. The analysis of the athletes’ diet, compared with individual requirements and with the recommendations of the International Society for Sports Nutrition (ISSN), revealed a lack of complex carbohydrates (5±1 instead of 6.1±0.3 g/kg body weight day), an excess of sugars (23±4 instead of <10% of kcal). These figures are significantly higher than the intake of similar nutrients in physically active people in the comparison group. In football players, compared with the comparison group, significant changes in microbial markers were found for Alcaligenes spp., Clostridium ramosum, Coryneform CDC-group XX, Staphylococcus epidermidis (p<0.001), known for their pro-inflammatory activity in the intestine, as well as for Lactobacillus spp. (p<0.001) performing a protective function. In addition, mycobiome markers were increased in athletes: Candida spp. (p<0.001), Aspergillus spp. (p<0.001), among which there are potential pathogens of mycoses. This was not observed in the comparison group. At the same time, an increase in the microbial markers of Alcaligenes spp., Coryneform CDC-group XX, Lactobacillus spp., Streptomyces spp., Candida spp. Micromycetes spp., containing campesterol in the cell wall, in football players positively correlated with a high calorie diet (p<0.001). A similar correlation of mycobiome markers (Micromycetes spp., containing sitosterol in the cell wall, ρ=0.346, p=0.015) was observed with an excess of easily digestible carbohydrates. Taking into account the data obtained, a correction of the diet have been proposed: increasing the consumption of carbohydrates to 7.3–7.5 g/kg of body weight/day by including bakery products from whole grain flour and cereals in the diet (up to 300–370 g/day), limiting simple sugars (up to 90–95 g/day).
Conclusion. High physical activity leads to changes in the structure of blood microbial markers, including a shift towards an increase in potentially pathogenic fungi. Wherein, a predictive role is played by an imbalance of macronutrients in terms of quantitative and qualitative composition, an excess of simple sugars, and a lack of slowly digestible carbohydrates. To correct the diet, an additional inclusion in the diet of their main sources – products from cereals (cereals and bakery products) is proposed.
Keywords:athletes; physical activity; intestinal microbiota; microbiota; GC-MS; microbial markers
Funding. The study was not sponsored.
Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.
Contribution. The concept and design of the study – Tutelyan V.A., Bragina T.V.; data collection – Bragina T.V.; statistical data processing – Bra- gina T.V.; writing the text – Sheveleva S.A., Bragina T.V.; editing, approval of the final version of the article, responsibility for the integrity of all parts of the article – all authors.
For citation: Bragina T.V., Sheveleva S.A., Elizarova E.V., Rykova S.M., Tutelyan V.A. The structure of blood gut microbiota markers in athletes and their relationship with the diet. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2022; 91 (4): 35–46. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-4-35-46 (in Russian)
Высокие и продолжительные физические нагрузки у профессиональных спортсменов могут повышать риск функциональных расстройств физиологической деятельности других органов и систем. Так, компенсаторное снижение кровотока в кишечнике в процессе тренировок, безусловно, отражается на его пищеварительной и иммунной функции, приводя в том числе к увеличению проницаемости слизистой оболочки, нарушению абсорбции макро- и микронутриентов, что, в свою очередь, может оказывать негативное влияние на снижение работоспособности спортсмена и эффективности выполнения упражнений. Соответственно, это требует всестороннего изучения как механизмов возникновения нарушений, так и путей оптимизации функционирования кишечника у спортсменов.
Как правило, высокопрофессиональные спортсмены придерживаются специального рациона, особенно в тренировочный и предсоревновательный периоды. Нутритивный состав рационов варьирует в зависимости от вида и продолжительности тренировок для получения максимальной пользы от поступающих веществ и повышения эффективности тренировки, что лежит в основе производительности спортсменов [1-3].
В зависимости от нагрузок существует несколько подходов: рацион с низким содержанием углеводов и высоким содержанием жиров, белков (LCHF); диеты с высоким содержанием легкоусвояемых углеводов (H-CHO). Измерение функциональных показателей в работах [4-6] свидетельствовало, что рацион с более высоким содержанием углеводов может увеличить физическую работоспособность у спортсменов на выносливость, а недостаток углеводов в их рационе может приводить к эрголитическим эффектам [7, 8], т.е. снижать эффективность тренировки.
В этой связи спортсменам, которые выполняют сверхвысокие нагрузки, необходим рацион питания, который должен соответствовать их потребностям с учетом этих нагрузок. За рубежом такие рекомендации разработаны Академией питания и диетологии (Academy of Nutrition and Dietetics, AND), Диетологами Канады (Dietitians of Canada, DC) и Американским колледжем спортивной медицины (The American College of Sports Medicine, ACSM), Международным обществом спортивного питания (International Society of Sports Nutrition, ISSN) [9, 10]. В Российской Федерации подобные рекомендации приняты для юниоров [11], а для взрослых средняя энергетическая ценность и наборы продуктов определяются приложением № 1 к приказу Минспорта России от 30.10.2015 № 999 "Об утверждении требований к обеспечению подготовки спортивного резерва для спортивных сборных команд Российской Федерации". В MP 2.3.1.0253-21 "Нормы физиологических потребностей в энергии и пищевых веществах для различных групп населения Российской Федерации" (далее - MP 2.3.1.0253-21) также отражены потребности людей с высокой физической активностью [12].
С учетом приведенных аспектов и исходя из задачи оптимизации функционирования кишечника у спортсменов первостепенное значение приобретает сохранение здоровой кишечной микробиоты, определенные представители которой, как теперь стало известно, участвуют не только в метаболическом, но и в энергетическом обмене организма-хозяина, способствуя аккумуляции энергии из потребляемых нутриентов [13-15]. Поэтому важно выявлять многофакторные зависимости между составом рациона, составом кишечной микробиоты и эффективностью физических упражнений для обоснования оптимальных подходов к наиболее эффективному потреблению нутриентов, которое необходимо для получения высоких спортивных результатов.
Для оценки таких зависимостей в данной работе изучена структура маркеров микробиоты кишечника, отражающих состояние ее различных представителей (бактерий, архей, грибов, вирусов) и некоторых метаболитов, рациона питания и их взаимосвязь у профессиональных спортсменов на выносливость по сравнению с физически активными людьми.
Материал и методы
Общая характеристика обследуемых групп
1-ю группу составляли футболисты самого высокого уровня подготовки (спорт мастер-класса) [24 человека, средние показатели роста - 181±6 см, массы тела - 74,2±7,3 кг (от 56 до 94 кг), возраста - 28±3 года, индекс массы тела - 22,5±1,0 кг/м2]. 2-ю группу (группа сравнения) составили здоровые физически активные люди, мужчины и женщины, занимающиеся систематически фитнесом в течение года с умеренными физическими нагрузками в течение 1 ч 2 раза в неделю [n=25, рост - 170±11 см, масса тела - 64±16 кг (от 46 до 111 кг), возраст - 34±5 лет, индекс массы тела - 21,8±2,8 кг/м2]. Обследуемые получали рацион согласно режиму тренировок. Обследование спортсменов проводили в подготовительный период годового тренировочного цикла. Протокол тренировки, которому следуют отдельные спортсмены, был разработан в соответствии с требованиями их вида спорта, тренировочными целями и этапом подготовительного периода.
Критерием исключения был прием антибиотиков и пробиотических препаратов за последний месяц.
Методы изучения фактического рациона питания
Количественная оценка фактического рациона питания была основана на анализе заполненных дневников питания в течение 3 дней (2 рабочих дня и 1 выходной), спортсмены обучались заполнению дневников с учетом информации, изложенной в МР 2.3.1.0253-21. Информацию обрабатывали с помощью программного обеспечения для диетологов Nutrium 2.13.0, соответственно рассчитывали средние показатели за 3 дня. Фактические рационы питания сопоставляли с индивидуальными суточными потребностями в макронутриентах (за исключением пищевых волокон) и энергии, рассчитанными на основании величины основного обмена (по формуле Миффлина - Сан Жеора с учетом антропометрических данных спортсменов обеих групп), коэффициента физической активности, приравненного для футболистов к лицам с высокой физической активностью (IV группа), для группы сравнения - к лицам с низкой физической активностью (II группа) по энерготратам, а также с рекомендациями ISSN [9] для спортсменов, занимающихся упражнениями на выносливость, и для лиц, участвующих в общей фитнес-программе (далее - физически активные люди) и не обязательно тренирующихся для достижения каких-либо целей по производительности. Потребление пищевых волокон оценивали согласно рекомендациям, включенным в МР 2.3.1.0253-21.
Методы исследования микробиоты
Был использован метод газовой хромато-масс-спектрометрии с использованием системы газовой хроматографии Agilent 8890 (Agilent, США) для анализа всасывающихся в кровь микробных маркеров микрофлоры тонкой кишки (Разрешение Росздравнадзора на применение новой медицинской технологии ФС № 2010/038 от 24.02.2010). Метод основан на определении кишечных микроорганизмов различных родов и видов по присущим для их клеточных стенок жирным кислотам, альдегидам, стеринам, а также уровня эндотоксина и плазмалогена. Для микроскопических грибов определяли специфические маркеры: гептадеценовую кислоту 17:1 (Candida spp.), 2-окситетракозановую 2h24 (Aspergillus spp.); для остальных грибов - неспецифические маркеры эргостерол, кампестерол и ситостерол, входящие в состав их клеточных стенок; для вирусов определяли метаболиты холестерина: холестендиол (Herpes simplex), холестадиенон (Cytomegalovirus, Epstein - Barr virus).
Для анализа венозную кровь собирали в пробирку с ЭДТА. При необходимости биоматериал замораживали в морозильной камере холодильника при -18--23 °С. Учитывали величины микробных маркеров, встречающихся в кишечной микрофлоре у взрослых людей с частотой >50 и <50% (определена путем статистической обработки результатов массового скрининга) [16]. Результаты, согласно программируемому расчету в вышеуказанной медицинской технологии, выражали в количестве микробных клеток или вирусных частиц на 1 г сырой массы кишечного содержимого, эквивалентном выявленным величинам микробных маркеров.
Статистическая обработка данных
Анализ данных выполнен с помощью программы StatTech v1.1.0 (разработчик - ООО "Статтех", РФ). Нормальность распределения наблюдений в каждой группе определяли по критерию Шапиро-Уилка. Используемые методы: U-критерий Манна-Уитни (Me [Q1-Q3]) и t-критерий Стьюдента в модификации Уэлча [M±SD (95% доверительный интервал (ДИ)], корреляцию оценивали по методу Пирсона. Показатели принимались как статистически значимые при р<0,05.
Исследование было одобрено этическим комитетом ФГАОУ ВО Первый МГМУ им. И.М. Сеченова Минздрава России (Сеченовский Университет) (решение от 24.11.2021 № 21-21) и проводилось в соответствии с Хельсинкской декларацией.
Результаты
Анализ фактического питания спортсменов разных специализаций
Состояние фактического рациона питания спортсменов обследуемых групп показано в табл. 1.
)
С учетом приведенных данных в приказе Минспорта России от 30.10.2015 № 999 о средних энерготратах (4750 ккал/сут), используемых для расчета рационов питания спортсменов с большим объемом и интенсивностью физических нагрузок (к которым относятся профессиональные футболисты), калорийность фактических рационов для футболистов по сравнению с рассчитанными для них индивидуальными суточными потребностями (3839±241 ккал/сут) в период интенсивных тренировок можно было бы трактовать как недостаточную. В то же время известно, что при использовании дневников питания имеет место недооценка потребления пищи, составляющая не менее 10% [17].
По макронутриентному составу обнаружено, что в обеих группах преобладает белковая составляющая: она была больше как по средним значениям - в 1,4 раза у футболистов и в 1,1 раза у физически активных людей, так и по величинам, соотнесенным с калорийностью потребляемых рационов, - в 1,7 и 1,5 раза соответственно.
Доля жиров в рационе у футболистов составляла 32±3% от калорийности суточного рациона, что в целом отвечало рассчитанным для них индивидуальным физио- логическим потребностям в процентном соотношении макронутриентов. Тогда как в группе фитнеса при сравнении рациона с индивидуальными физиологическими потребностями доля потребляемых жиров превышала оптимальное значение в 1,4 раза, из них в избыточном количестве поступали насыщенные и мононенасыщенные жирные кислоты в 1,1-1,2 раза.
Совершенно явным был недостаток углеводов в рационах обследованных обеих групп. А именно, в абсолютных значениях футболисты потребляли в 1,4 раза меньше рассчитанных потребностей, а физически активные люди - в 1,8 раза. Это подтверждалось при оценке поступления макронутриента, соотнесенного с калорийностью рациона: у футболистов 48±4%, у физически активных людей - 40±12% при рекомендуемых нормах 56-58% от калорийности рациона согласно МР 2.3.1.0253-21 (см. табл. 1).
При этом количество легкоусвояемых сахаров у футболистов в 2,3 раза превышало рекомендуемый индивидуальный уровень, а в группе фитнеса - в 1,2 раза.
Те же тенденции наблюдались при интерпретации данных о рационах потребления обследуемых спортсменов согласно рекомендациям ISSN [9]. Так, при рекомендации потребления спортсменами 8-12 г/кг в сутки углеводов (в том числе для целей увеличения максимального запасания эндогенного гликогена [18]) было выявлено, что футболисты получали углеводов в 1,9 раза меньше, чем требуется. Дефицит углеводов, по мнению C. Kerksick и соавт. [18], не позволяет обеспечить максимальный запас энергии, следовательно, неблагоприятно сказывается на выносливости при физических нагрузках [5, 19, 20]. Что касается белка, то потребление этого макронутриента профессиональными футболистами по сравнению с рекомендациями ISSN [9] было в среднем в 1,3 раза больше.
Участники группы сравнения получали достаточное, по рекомендациям ISSN [9], количество белка, но избыточное количество жира (в 1,4 раза в процентном соотношении) и недостаточное углеводов (в том числе моно- и дисахаридов).
Такой сдвиг может приводить к ухудшению результатов у спортсменов, тренировки которых направлены на выносливость, и поэтому их рацион питания требует диетологической коррекции.
Анализ состава микробиоты спортсменов различных специализаций
В целом по результатам проведенного анализа в крови у спортсменов обнаружены маркеры бактерий, грибов, вирусов, эндотоксина и плазмалогена. Не выявлено маркеров простейших. Наиболее многочисленной была группа бактериальных маркеров. Было обнаружено 28 маркеров для кишечных микроорганизмов, встречающихся в >50% случаев, и 3 редких. Состояние изученных бактериальных маркеров отражено в табл. 2.
)
Основные отличия по сравнению с референсными значениями у футболистов были выявлены в содержании популяций Bifidobacterium spp., Eubacterium spp., уровни которых снижались, и Lactobacillus spp., которые, наоборот, росли. У физически активных лиц также отмечено уменьшение содержания маркеров бифидобактерий и эубактерий, при этом и популяция лактобацилл снижалась значимо по отношению к величинам, принимаемым за норму. Что касается сопоставления групп между собой, то были заметны различия в уровнях некоторых видов клостридий: у футболистов - Clostridium ramosum, у лиц из группы сравнения, не имеющих чрезмерных нагрузок, - Clostridium tetani. По остальным маркерам микробиоты в обследуемых группах изменения не отмечались или были схожими.
References
1. Burke L.M., Hawley J.A., Jeukendrup A., Morton J.P., Stellingwerff T., Maughan R.J. Toward a common understanding of diet-exercise strategies to manipulate fuel availability for training and competition preparation in endurance sport. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2018; 28 (5): 451–63. DOI: https://doi.org/10.1123/ijsnem.2018-0289
2. Tutelyan V.A., Nikityuk D.B., Pogozheva VA. Sports nutrition: from theory to practice. Moscow: TD DeLi; 2020: 256 p. ISBN 978-5-6042712-9-2 (in Russian)
3. Nikityuk D.B., Kobelkova I.V. Sports nutrition as a model of maximum individualization and implementation of integrative medicine. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2020. 89 (4): 203–10. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10054 (in Russian)
4. Bradley W.J., Hannon M.P., Benford V., Morehen J.C., Twist C., Shepherd S., et al. Metabolic demands and replenishment of muscle glycogen after a rugby league match simulation protocol. J Sci Med Sport. 2017; 20 (9): 878–83. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jsams.2017.02.005
5. Durkalec-Michalski K., Zawieja E.E., Zawieja B.E., Jurkowska D., Buchowski M.S., Jeszka J. Effects of low versus moderate glycemic index diets on aerobic capacity in endurance runners: Three-week randomized controlled crossover trial. Nutrients. 2018; 10 (3): 370. DOI: https://doi.org/10.3390/nu10030370
6. O’Brien L., Collins K., Webb R., Davies I., Doran D., Amirabdollahian F. The effects of pre-game carbohydrate intake on running performance and substrate utilisation during simulated gaelic football match play. Nutrients. 2021; 13 (5): 1392. DOI: https://doi.org/10.3390/nu13051392
7. Macdermid P.W., Stannard S.R. A whey-supplemented, high-protein diet versus a high-carbohydrate diet: effects on endurance cycling performance. Int J Sport Nutr Exerc Metab. 2006; 16 (1): 65–77. DOI: https://doi.org/10.1123/ijsnem.16.1.65
8. Gillen J.B., West D.W.D., Williamson E.P., Fung H.J.W., Moore D.R. Low-carbohydrate training increases protein requirements of endurance athletes. Med Sci Sports Exerc. 2019; 51 (11): 2294–301. DOI: https://doi.org/10.1249/MSS.0000000000002036
9. Jäger R., Kerksick C.M., Campbell B.I., Cribb P.J., Wells S.D., Skwiat T.M., et al. International Society of Sports Nutrition Position Stand: protein and exercise. J Int Soc Sports Nutr. 2017; 14: 20. DOI: https://doi.org/10.1186/s12970-017-0177-8
10. Thomas D.T., Erdman K.A., Burke L.M. Position of the Academy of Nutrition and Dietetics, Dietitians of Canada, and the American College of Sports Medicine: Nutrition and Athletic Performance. J Acad Nutr Diet. 2016. 116 (3): 501–28. DOI: https://doi.org/10.1016/J.JAND.2015.12.006
11. Kobelkova I. V., Nikityuk D. B., Radjabkadiev R. M., Vybornaya K. V., Lavrinenko S. V., Semenov M. M. Regulatory framework in the field of sports nutrition in adults in the Russian Federation (literature review). Klinicheskoe pitanie i metabolism [Clinical Nutrition and Metabolism]. 2020: 1 (3): 144–52. DOI: https://doi.org/10.17816/clinutr50227 (in Russian)
12. Popova A.Yu., Tutelyan V.A., Nikityuk D.B. On the new (2021) Norms of physiological requirements in energy and nutrients of various groups of the population of the Russian Federation. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2021; 90 (4): 6–19. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2021-90-4-6-19 (in Russian)
13. Turnbaugh P.J., Ley R.E., Mahowald M.A., Magrini V., Mardis E.R., Gordon J.I. An obesity-associated gut microbiome with increased capacity for energy harvest. Nature. 2006; 444 (7122): 1027–31. DOI: https://doi.org/10.1038/nature05414
14. Bäckhed F., Manchester J.K., Semenkovich C.F., Gordon J.I. Mechanisms underlying the resistance to diet-induced obesity in germ-free mice. Proc Natl Acad Sci U S A. 2007; 104 (3): 979–84. DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.0605374104
15. Plovier H., Cani P.D. Microbial impact on host metabolism: opportunities for novel treatments of nutritional disorders? Microbiol Spectr. 2017; 5 (3). DOI: https://doi.org/10.1128/microbiolspec.BAD-0002-2016
16. Tokarev M.Yu., Platonova A.G. Patent for invention No. 2715223 Russian Federation, IPC G01N 33/48 (2006.01). 02.12.2019. Bull. No. 12. 23 p. (Method for determining reference values of microorganism indicators analyzed by chromato-mass spectrometry) (in Russian)
17. Ortega R.M., Perez-Rodrigo C., Lopez-Sobaler A.M. Dietary assessment methods: dietary records Nutr Hosp. 2015; 31 (Suppl 3): 38–45. DOI: https://doi.org/10.3305/nh.2015.31.sup3.8749; PMID: 25719769.
18. Kerksick C., Harvey T., Stout J., Campbell B., Wilborn C., Kreider R., et al. International Society of Sports Nutrition position stand: nutrient timing. J Int Soc Sports Nutr. 2008; 5: 17. DOI: https://doi.org/10.1186/1550-2783-5-17
19. Burke L.M., Ross M.L., Garvican-Lewis L.A., Welvaert M., Hei- kura I.A., Forbes S.G., et al. Low carbohydrate, high fat diet impairs exercise economy and negates the performance benefit from intensified training in elite race walkers. J Physiol. 2017; 595 (9): 2785–807. DOI: https://doi.org/10.1113/JP273230
20. Kerksick C.M., Wilborn C.D., Roberts M.D., Smith-Ryan A., Kleiner S.M., Jäger R., et al. ISSN exercise & sports nutrition review update: research & recommendations. J Int Soc Sports Nutr. 2018; 15 (1): 38. DOI: https://doi.org/10.1186/s12970-018-0242-y
21. Scheiman J., Luber J.M., Chavkin T.A., MacDonald T., Tung A., Pham L.D., et al. Meta-omics analysis of elite athletes identifies a performance-enhancing microbe that functions via lactate metabolism. Nat Med. 2019; 25 (7): 1104–9. DOI: https://doi.org/10.1038/s41591-019-0485-4
22. Jang L.G., Choi G., Kim S.W., Kim B.Y., Lee S., Park H. The combination of sport and sport-specific diet is associated with characteristics of gut microbiota: an observational study. J Int Soc Sports Nutr. 2019; 16 (1): 21. DOI: https://doi.org/10.1186/s12970-019-0290-y
23. Clarke S.F., Murphy E.F., O’Sullivan O., Lucey A.J., Humphreys M., Hogan A., et al. Exercise and associated dietary extremes impact on gut microbial diversity. Gut. 2014; 63 (12): 1913–20. DOI: https://doi.org/10.1136/gutjnl-2013-306541
24. Fuke N., Nagata N., Suganuma H., Ota T. Regulation of gut microbiota and metabolic endotoxemia with dietary factors. Nutrients. 2019; 11 (10): 2277. DOI: https://doi.org/10.3390/nu11102277
25. Engels C., Ruscheweyh H.J., Beerenwinkel N., Lacroix C., Schwab C. The common gut microbe eubacterium hallii also contributes to intestinal propionate formation. Front Microbiol. 2016; 7: 713. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00713
26. Ríos-Covián D., Ruas-Madiedo P., Margolles A., Gueimonde M., de Los Reyes-Gavilán C.G., Salazar N. Intestinal short chain fatty acids and their link with diet and human health. Front Microbiol. 2016; 7: 185. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00185
27. Bunesova V., Lacroix C., Schwab C. Mucin cross-feeding of infant Bifidobacteria and Eubacterium hallii. Microb Ecol. 2018; 75 (1): 228–38. DOI: https://doi.org/10.1007/s00248-017-1037-4
28. Duncan S.H., Belenguer A., Holtrop G., Johnstone A.M., Flint H.J., Lobley G.E. Reduced dietary intake of carbohydrates by obese subjects results in decreased concentrations of butyrate and butyrate-producing bacteria in feces. Appl Environ Microbiol. 2007; 73 (4): 1073–8. DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.02340-06
29. Scott K.P., Martin J.C., Duncan S.H., Flint H.J. Prebiotic stimulation of human colonic butyrate-producing bacteria and bifidobacteria, in vitro. FEMS Microbiol Ecol. 2014; 87 (1): 30–40. DOI: https://doi.org/10.1111/1574-6941.12186
30. Cockburn D.W., Orlovsky N.I., Foley M.H., Kwiatkowski K.J., Bahr C.M., Maynard M., et al. Molecular details of a starch utilization pathway in the human gut symbiont Eubacterium rectale. Mol Microbiol. 2015; 95 (2): 209–30. DOI: https://doi.org/10.1111/mmi.12859
31. O Sheridan P., Martin J.C., Lawley T.D., Browne H.P., Harris H.M.B., Bernalier-Donadille A., et al. Polysaccharide utilization loci and nutritional specialization in a dominant group of butyrate-producing human colonic Firmicutes. Microb Genom. 2016; 2 (2): e000043. DOI: https://doi.org/10.1099/mgen.0.000043
All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)
© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.