Amaranth, quinoa and buckwheat grain products: role in human nutrition and maintenance of the intestinal microbiome

• Yulia M. Markova
• Yuliya S. Sidorova

Abstract

Pseudocereals such as amaranth, quinoa and buckwheat have been used as food since ancient times and in recent years there has been an increasing focus on their ability to have positive health effects. Moreover, some of the functional effects of pseudocereals could be mediated by effects on the gut microbiota.

The review aims to assess the features of the chemical composition of amaranth, quinoa and buckwheat grain that determine their potential for maintaining the optimal composition of the intestinal microbiota, as well as to analyze the results of published studies evaluating the effects of pseudocereals on the intestinal microbiota.

Material and methods. Scopus, Web of Science, PubMed, RSCI databases, and food composition databases were used for collection and analysis of scientific information.

Results. The research presents an overview of the chemical composition of amaranth, quinoa and buckwheat grain regarding their influence on the intestinal microbiota. Compared to traditional cereals, the grain of these pseudocereals has high content of soluble dietary fiber, which could have a prebiotic effect in the gut stimulating the growth of protective microbiota populations and increasing production of short-chain fatty acids (SСFA), which play a crucial role in maintaining gut homeostasis and health in general. Amaranth, quinoa and buckwheat grain, as well as some grain fractions such as proteins and polysaccharides, may have positive effects on the gut microbiota, and the biologically active substances metabolized by them have a positive effect on the body’s metabolism. The results of in vitro (by cultivation using model media) and in vivo experiments indicate that the introduction of various grain fractions of pseudocereals into the diet contributes to an increase in the content of SCFA, in alpha microbiota diversity indices, and also prevents the development of dysbiotic disorders caused by a high-fat diet.

Conclusion. Pseudocereals’ grain is promising raw material for the development of products that can have a positive effect on the intestinal microbiota.

Keywords:amaranth; quinoa; buckwheat; pseudocereals; microbiota and its methabolites

References

1. Alvarez-Jubete L., Arendt E.K., Gallagher E. Nutritive value of pseudocereals and their increasing use as functional gluten-free ingredients. Trends Food Sci Technol. 2010; 21 (2): 106–13. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tifs.2009.10.014

2. Martínez-Villaluenga C., Peñas E., Hernández-Ledesma B. Pseudocereal grains: nutritional value, health benefits and current applications for the development of gluten-free foods. Food Chem Toxicol. 2020; 137: 111178. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fct.2020.111178

3. Sidorova Yu.S., Petrov N.A., Shipelin V.A., Mazo V.K. Spinach and quinoa - prospective food sources of biologically active substances. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2020; 89 (2): 100–6. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10020 (in Russian)

4. Ciudad-Mulero M., Fernández-Ruiz V., Matallana-González M.C., Morales P. Dietary fiber sources and human benefits: the case study of cereal and pseudocereals. Adv Food Nutr Res. 2019; 90: 83–134. DOI: https://doi.org/10.1016/bs.afnr.2019.02.002

5. Taylor R.N., Awika J.M. (eds). Gluten-Free Ancient Grains: Cereals, Pseudocereals, and Legumes: Sustainable, Nutritious, and Health-Promoting Foods for the 21^st Century. Woodhead Publishing, 2017: 1–342. ISBN 978-0-08-100866-9.

6. Kongdang P., Dukaew N., Pruksakorn D., Koonrungsesomboon N. Biochemistry of Amaranthus polyphenols and their potential benefits on gut ecosystem: a comprehensive review of the literature. J Ethnopharmacol. 2021; 281: 114547. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jep.2021.114547

7. Pseudocereals: Chemistry and Technology. In: C.M. Haros, R. Schoenlechner (eds). John Wiley & Sons, 2017: 238 p. DOI: https://doi.org/10.1002/9781118938256

8. Sidorova Yu.S., Biryulina N.A., Zilova I.S., Mazo V.K. Amaranth grain proteins: prospects for use in specialized food products. Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2022; 91 (3): 96–106. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-3-96-106 (in Russian)

9. Maughan P.J., Bonifacio A., Coleman C.E., Jellen E.N., Stevens M.R., Fairbanks D.J. Quinoa (Chenopodium quinoa). In: Kole C. (ed.). Genome Mapping and Molecular Breeding in Plants. Vol. 3: Pulses, Sugar and Tuber Crops. Berlin; Heidelberg: Springer, 2007: 147–58. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-540-34516-9_9

В исследовании [62] экстракт из листьев амаранта (Amaranthus tricolor) - источник красных пигментов b-цианинов - вводили внутрижелудочно самцам-мышам линии C57BL/6J в количестве 200 мг на 1 кг массы тела на фоне высокожирового рациона (60% жира от общей калорийности). Введение экстракта амаранта приводило к увеличению индексов альфа-разнообразия Шеннона (Shannon) и Симпсона (Simpson) (до значений 5,7 и 0,9 соответственно) по сравнению с животными группы, получавшей только высокожировой рацион (указанные индексы составляли 5,1 и 0,8 соответственно), приближая их к значениям, определяемым у животных группы контроля (10% жиров от общей калорийности, указанные индексы составляли 6,3 и 0,9 соответственно). Вычисление и сравнение индексов альфа-разнообразия повсеместно используется для оценки различий между микробными сообществами при анализе данных, полученных с использованием методов высокопроизводительного секвенирования. Индексы "Chao 1" и "ACE" (Abundance Coverage Estimator) являются показателями численности/обилия (richness/abundance), а индексы альфа-разнообразия Симпсона и Шеннона характеризуют как численность, так и равномерность (относительное количество видов). Также в исследовании [62] было обнаружено, что по сравнению с животными, получавшими высокожировой рацион, при введении экстракта из листьев амаранта в кишечнике снижались уровни (относительная представленность, %) филума Bacteroidetes (с 10,34±1,85% в группе на высокожировом рационе до 5,95±1,54%), а также родов Prevotella (с 0,57±0,01 до 0,07±0,01%) и Clostridium (с 0,09±0,06 до 0,03±0,00%). Также было выявлено, что при введении экстракта амаранта у тучных животных снижался прирост массы тела, улучшалась толерантность к глюкозе, снижались уровни триглицеридов, общего холестерина и ЛПНП в сыворотке крови, а также уровни триглицеридов и общего холестерина в печени.

Киноа

Влияние различных субстратов зерна киноа (зерно вареное, зерно невареное, а также полисахариды киноа) на уровни популяций микробиоты и концентрацию основных КЦЖК было изучено в эксперименте in vitro (культивирование сред с инокулятом, содержащим микроорганизмы кишечной микробиоты) [63]. В среды культивирования с инокулятом, содержащим кишечную микробиоту от здорового донора, добавляли указанные субстраты киноа (1%), подвергнутые перевариванию in vitro. В качестве контроля использовали среду с добавлением фруктоолигосахаридов (ФОС, концентрация в среде 1%), а также среду без добавления дополнительного субстрата. Уровень рН среды культивирования, являющийся основным показателем ферментации, снижался во всех образцах c добавлением киноа после 24 ч ферментации. Общее количество КЦЖК в среде культивирования при добавлении субстратов киноа было достоверно выше по сравнению со средой с добавлением ФОС (вареное киноа - 83,0 мМ, невареное киноа - 77,1 мM, полисахариды киноа - 82,7 мМ, ФОС - 64,0 мМ). При добавлении в среду культивирования вареного и невареного зерна киноа среди КЦЖК преобладали пропионовая и масляная кислоты, а при добавлении полисахаридов киноа и ФОС - масляная и валериановая кислоты. Уксусная кислота была обнаружена во всех средах, содержащих киноа, но не в среде с ФОС. При исследовании микробиоты методом секвенирования вариабельного участка V4 гена 16S было выявлено, что при добавлении зерна киноа показатели альфа-разнообразия были достоверно выше по сравнению со средой с ФОС, но ниже по сравнению со средой без добавления субстрата. Так, для вареного киноа, невареного киноа, полисахаридов киноа, ФОС и контроля индекс Шеннона составил соответственно 3,65±0,05; 3,67±0,04; 4,75±0,08; 3,33±0,05 и 6,07±0,38, а индекс Симпсона - соответственно 0,82±0,01; 0,80±0,01; 0,90±0,01; 0,69±0,01 и 0,94±0,01. Добавление субстратов из зерна киноа, особенно полисахаридов киноа, приводило к увеличению уровней комменсальных бактерий, таких как Bifidobacterium и Collinsella [63].

В эксперименте на крысах-самцах линии Sprague-Dawley, ожирение и дислипидемию у которых индуцировали кормлением высокожировым рационом, исследовали влияние полисахаридов киноа, основными мономерными единицами которых были глюкоза и арабиноза, на микробиоту животных, состояние которой оценивали методом секвенирования гена 16S (V4) [64]. Крысы экспериментальных групп получали высокожировой рацион (19 г жира на 100 г рациона) в течение 8 нед. Опытным животным ежедневно внутрижелудочно вводили полисахариды киноа (300 мг на 1 кг массы тела). При сравнении с группой контроля, получавшей стандартный рацион (11% жира), в группе крыс, получавших высокожировой рацион, наблюдалось достоверное снижение показателей альфа-разнообразия (индекс Chao1 снижался с 7460 до 4180, индекс Шеннона - с 6,94 до 6,53, а индекс Симпсона - с 0,997 до 0,993), увеличение соотношения Firmicutes и Bacteroides, а также более высокое содержание филума Proteobacteria, причем среди представителей данного филума встречались патогенные виды, способные провоцировать воспаление кишечника. Введение полисахаридов киноа на фоне высокожирового рациона проявляло положительный эффект на показатели альфа-разнообразия микробиоты (показатели альфа-разнообразия значимо не отличались от группы контроля, индекс Chao1, индекс Шеннона и индекс Симпсона составляли 5700; 6,70 и 0,996 соответственно), приводило к снижению соотношения Firmicutes и Bacteroides, приближало содержание филума Proteobacteria к показателям контрольной группы, а также сопровождалось уменьшением содержания Allobaculum и Desulfovibrio - микроорганизма, связанного с воспалением [65, 66].

Влияние муки киноа на микробиоту кишечника было исследовано в эксперименте на генетической линии мышей db/db (широко используется в качестве экспериментальной модели сахарного диабета 2 типа). В качестве контрольных животных использовали мышей-самцов линии BKS без ожирения. Опытную группу составляли мыши-самцы линии db/db, получавшие модифицированный рацион, состоящий на 84% из муки киноа (сорт Cherry Vanilla, содержание белка в муке - 13,4%) [67]. При изучении микробиоты методом секвенирования гена 16S (V4) было выявлено, что по сравнению с контрольной группой добавление киноа приводило к увеличению показателей альфа-разнообразия (индекс Chao1 увеличивался с 544,8±95,6 в группе контроля до 680,9±88,6; а индекс Шеннона - с 5,2±0,7 до 7,1±0,9), при этом в группе с ожирением также наблюдалось некоторое незначимое увеличение данных индексов (индексы Chao1 и Шеннона составляли соответственно 566,8±139,0 и 5,9±1,5). Также в группе животных, получавших рацион на основе муки киноа, и в контрольной группе была выявлена сходная численность отдельных родов микроорганизмов по сравнению с группой с ожирением: более низкие уровни Enterococcus, Turicibacter, Rikenellaceae, более высокие уровни Akkermansia (в группе с ожирением, в группе контроля и в группе киноа медианные уровни относительной представленности Enterococcus составляли 1,9; 0,1 и 0,1% соответственно, уровни Turicibacter - 3,4; 0,06 и 0,04%, Rikenellaceae - 7,1; 1,4 и 2,9%, Akkermansia - 0,04; 0,6 и 0,2%). При этом увеличение численности Akkermansia, согласно данным литературы, коррелирует с улучшением метаболического профиля, снижением жировой массы и улучшением резистентности к инсулину [68, 69]. Таким образом, было показано, что потребление киноа приводило к увеличению микробного альфа-разнообразия и к изменению уровней некоторых популяций микроорганизмов (количества в содержимом толстой кишки), которые могут влиять на развитие метаболических нарушений. У животных линии db/db с ожирением выявлены высокие уровни бутирата по сравнению с контрольными животными, при этом при добавлении киноа уровни снижались, но незначимо статистически. При этом бутират играет важнейшую роль в поддержании здоровья кишечника, и подавляющая часть накопленных данных свидетельствует о способности этой КЦЖК предотвращать развитие ожирения и снижать резистентность к инсулину, однако в некоторых единичных исследованиях был обнаружен противоположный эффект, что свидетельствует о необходимости получения дополнительных данных для определения роли бутирата в развитии ожирения [70].

Некоторые гидролизаты пищевых белков и пептиды способны оказывать антигипертензивное действие [71-73], в исследованиях in vitro было показано, что пептиды киноа способны ингибировать ангиотензин-превращающий фермент, а в исследованиях in vivo обнаружен их антигипертензивный эффект. С учетом данных о том, что микробиота кишечника участвует в развитии и патогенезе гипертонии, в эксперименте на крысах-самцах линии SHR (крысы со спонтанной гипертензией, модель для изучения артериальной гипертензии), было исследовано влияние потребления белков киноа на артериальное давление и фекальную микробиоту, которую оценивали методом секвенирования гена 16S (V3-V4) [73]. Все животные получали стандартный рацион, при этом крысам SHR ежедневно внутрижелудочно вводили: а) солевой раствор; б) каптоприл (10 мг на 1 кг массы тела); в) белки киноа (200 мг на 1 кг массы тела), контролем служили крысы-самцы линии Wistar Kyoto. У крыс с гипертензией при введении белков киноа или каптоприла были выявлены более высокие индексы альфа-разнообразия, а также более высокое содержание филума Verrucomicrobia по сравнению с крысами с гипертензией, получавшими солевой раствор. Так, при введении белков киноа статистически значимо увеличивались индексы Шеннона (с 6,5 до 7,1) и Симпсона (с 0,956 до 0,980), а при введении каптоприла - индексы Chao1 (с 416 до 497) и ACE (с 414 до 491), при этом последние два индекса также несколько повышались при введении белков киноа (477 и 471 соответственно). При введении белков киноа наблюдались более высокие уровни относительной представленности родов Turicibacter, Allobaculum, Collinsella, Akkermansia и Eubacterium, схожие с уровнями в группе контроля. У крыс SHR, получавших белки киноа, наблюдалось снижение артериального давления, аналогично с крысами SHR, получавшими каптоприл. В результате было показано, что белки киноа могут положительно влиять на микробиоту кишечника, устраняя дисбиотические нарушения, связанные с гипертонией.

Влияние фракции муки киноа с высоким содержанием белка на кишечную микробиоту было оценено на крысах-самцах линии Wistar по изменению активности микробных ферментов в содержимом слепой кишки [74]. Крысы контрольной группы получали рацион с казеином, крысы экспериментальной группы - изоазотистый изокалорийный рацион без казеина, содержащий 28% муки киноа в качестве источника белка. По сравнению с животными контрольной группы в содержимом слепой кишки крыс, получавших рацион с киноа, наблюдалось увеличение активности амилолитических ферментов микробного происхождения (α-глюкозидазы в 2 раза, β-глюкозидазы в 7,3 раза, α-галактозидазы в 3,8 раза, β-галактозидазы в 2,8 раза), увеличение суммарной концентрации КЦЖК (с 55,4 до 71,9 мкмоль/г содержимого) и бутирата (с 6,49 до 12,1 мкмоль/г содержимого). Такие изменения могут быть связаны с увеличением роста/активности популяций микробиоты, которые важны для правильного функционирования ЖКТ.

Гречиха

В исследовании на мышах-самцах линии C57BL/6 было показано, что замена казеина на белок гречихи татарской в высокожировом рационе (27% жира от общей калорийности) в течение 6 нед приводила к статистически значимому увеличению уровней Lactobacillus на 0,7 lg порядков, Bifidobacterium на 0,6 lg порядков и Enterococcus на 0,3 lg порядка, а также уменьшению уровня Escherichia coli на 0,5 lg порядков и Bacteroides на 1,5 lg порядка (при исследовании образцов фекалий методом количественной полимеразной цепной реакции) [75]. Также в данном исследовании было выявлено, что при добавлении белков гречихи к высокожировому рациону наблюдалось увеличение экскреции желчных кислот и КЦЖК с калом, снижение уровня общего холестерина, триглицеридов, интерлейкина-6 и фактора некроза опухоли α в плазме крови. Улучшение метаболизма холестерина при добавлении белков гречихи может быть связано с регулированием состава микробиоты кишечника, в данном исследовании была выявлена обратная корреляция между уровнями популяции бифидобактерий с содержанием липидов в плазме крови (r=-0,805 для триглицеридов, r=-0,846 для ЛПНП, r=-0,857 для общего холестерина).

Влияние белка гречихи татарской на микробиоту кишечника на фоне высокожирового рациона также было исследовано на крысах-самцах линии Sprague-Dawley (высокожировой рацион: 63,6% стандартного рациона, 1,2% холестерина, 15% свиного жира, 20% сахарозы и 0,2% желчных солей) [76]. При этом белок вводили внутрижелудочно в количестве 500 мг на 1 кг массы тела, качественный и количественный состав микробиоты оценивали с использованием секвенирования гена 16S. Введение белка гречихи татарской приводило к увеличению концентрации КЦЖК, оказывало благоприятное воздействие на показатели альфа-разнообразия микробиоты (индекс Симпсона повысился с 0,72 до 0,87, а индекс Шеннона - с 3,5 до 4,5), сопровождалось увеличением представленности семейств Lachnospiraceae, Ruminococcaceae и Erysipelotrichaceae и уменьшением представленности Akkermansiaceae. На уровне родов введение белков гречихи приводило к увеличению некультивируемых бактерий семейства Lachnospiraceae (включая Blautia), семейства Ruminococcaceae (включая Eubacterium coprostanoligenes и Ruminococcaceae NK4A214 group), в то время как представленность Akkermansia была снижена. Помимо этого, введение белков гречихи татарской оказывало положительное действие на липидный обмен (показано снижение уровня ЛПНП и повышение уровня ЛПВП) и приводило к снижению перекисного окисления липидов.

В эксперименте на мышах-самцах линии C57BL/6В изучали влияние добавления резистентного крахмала гречихи татарской 3-го типа (RS3) на качественный и количественный состав микробиоты на фоне высокожирового рациона (жиры составляли 27% от общей калорийности для высокожирового рациона; 12% - для стандартного рациона в группе контроля). При этом крахмал добавляли в количестве 34% от массы рациона, продолжительность эксперимента составляла 6 нед [77] и 12 нед [78], а изучение микробиоты проводили методом количественной полимеразной цепной реакции [77] и методом секвенирования гена 16S (V3-V4) [78]. По сравнению с группой контроля у крыс, получавших высокожировой рацион, наблюдалось снижение показателей альфа-разнообразия (индекса ACE с 207 до 197 и индекса Chao1 со 199 до 191). Также на фоне высокожирового рациона обнаруживалось увеличение уровней филумов Firmicutes (с 51,3 до 65,9%) и Proteobacteria (с 1,9 до 23,6%), а также индекса Firmicutes/Bacteroidetes (с 1,4 до 8,8), снижение уровней Bacteroidetes (с 33,8 до 7,6%) и Actinobacteria, снижение уровней защитных популяций кишечной микробиоты (Bifidobacterium, Lactobacillus и Enterococcus соответственно на 0,7; 0,1 и 0,6 lg порядков), а также увеличение уровня E. сoli на 0,14 lg порядка. Добавление резистентного крахмала гречихи приводило к увеличению показателей альфа-разнообразия (индексы ACE и Chao1 составляли 228 и 229 соответственно), увеличению уровня Bacteroides и Blautia, снижению уровня патогеннных Escherichia/Shigella, а также увеличению уровней Lactobacillus, Bifidobacterium и Enterococcus (соответственно на 1,4; 0,2 и 0,7 lg порядков), уменьшению уровня Escherichia coli на 0,9 lg порядков. В целом добавление резистентного крахмала гречихи положительно повлияло на состав микробиоты кишечника, способствуя повышению содержания защитных популяций кишечной микробиоты и увеличению индексов альфа-разнообразия.

Заключение

Анализ результатов опубликованных работ, несмотря на их направленность в основном на экспериментальные исследования на животных, позволяет сделать вывод о том, что зерно амаранта, киноа и гречихи, а также отдельные фракции зерна псевдозлаковых, такие как белки и полисахариды, способны оказывать положительное влияние на микробиоту, в том числе на фоне высокожирового рациона, предотвращая развитие дисбиотических нарушений. Использование зерна данных культур и продуктов его переработки может быть перспективным для профилактики развития дисбиотических нарушений кишечной микробиоты, в том числе ассоциированных с алиментарно-зависимыми заболеваниями.

Зерно амаранта, киноа и гречихи является экономически доступным источником качественного пищевого белка, пищевых волокон с пребиотическими свойствами. Целесообразно получение дополнительных сведений о влиянии этих псевдозлаковых на микробиоту кишечника для подтверждения эффективности их использования в качестве средств поддержания оптимального состава кишечной микробиоты.

Литература

1. Alvarez-Jubete L., Arendt E.K., Gallagher E. Nutritive value of pseudocereals and their increasing use as functional gluten-free ingredients // Trends Food Sci. Technol. 2010. Vol. 21, N 2. P. 106-113. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tifs.2009.10.014

2. Martínez-Villaluenga C., Peñas E., Hernández-Ledesma B. Pseudocereal grains: nutritional value, health benefits and current applications for the development of gluten-free foods // Food Chem. Toxicol. 2020. Vol. 137. Article ID 111178. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fct.2020.111178

3. Сидорова Ю.С., Петров Н.А., Шипелин В.А., Мазо В.К. Шпинат и киноа - перспективные пищевые источники биологически активных веществ // Вопросы питания. 2020. Т. 89, № 2. С. 100-106. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10020

4. Ciudad-Mulero M., Fernández-Ruiz V., Matallana-González M.C., Morales P. Dietary fiber sources and human benefits: the case study of cereal and pseudocereals // Adv. Food Nutr. Res. 2019. Vol. 90. P. 83-134. DOI: https://doi.org/10.1016/bs.afnr.2019.02.002

5. Gluten-Free Ancient Grains: Cereals, Pseudocereals, and Legumes: Sustainable, Nutritious, and Health-Promoting Foods for the 21^st Century / eds J.R.N. Taylor, J.M. Awika. Woodhead Publishing, 2017. P. 1-342. ISBN 978-0-08-100866-9.

6. Kongdang P., Dukaew N., Pruksakorn D., Koonrungsesomboon N. Biochemistry of Amaranthus polyphenols and their potential benefits on gut ecosystem: a comprehensive review of the literature // J. Ethnopharmacol. 2021. Vol. 281. Article ID 114547. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jep.2021.114547

7. Pseudocereals: Chemistry and Technology / eds C.M. Haros, R. Schoenlechner. John Wiley & Sons, 2017. 238 p. DOI: https://doi.org/10.1002/9781118938256

8. Сидорова Ю.С., Бирюлина Н.А., Зилова И.С., Мазо В.К. Белки зерна амаранта: перспективы использования в специализированной пищевой продукции // Вопросы питания. 2022. Т. 91, № 3. С. 96-106. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2022-91-3-96-106

9. Maughan P.J., Bonifacio A., Coleman C.E., Jellen E.N., Stevens M.R., Fairbanks D.J. Quinoa (Chenopodium quinoa) // Genome Mapping and Molecular Breeding in Plants. Vol. 3: Pulses, Sugar and Tuber Crops / ed. C. Kole. Berlin; Heidelberg : Springer, 2007. P. 147-158. DOI: https://doi.org/10.1007/978-3-540-34516-9_9

10. FAOSTAT: Food and Agriculture Organization Statistical Databases. URL: https://www.fao.org/faostat/ (date of access February 16, 2022)

11. Государственный реестр селекционных достижений, допущенных к использованию. Т. 1. "Сорта растений" (официальное издание). Москва : ФГБНУ "Росинформагротех", 2021. 719 с.

12. USDA FoodData Central (FDC). U.S. Department of Agriculture, Agricultural Research Service. URL: https://fdc.nal.usda.gov/ (date of access February 16, 2022)

13. Mustafa A.F., Seguin P., Gélinas B. Chemical composition, dietary fibre, tannins and minerals of grain amaranth genotypes // Int. J. Food Sci. Nutr. 2011. Vol. 62, N 7. P. 750-754. DOI: https://doi.org/10.3109/09637486.2011.575770

36. Aguilar E.G., Peiretti E.G., Uñates M.A., Marchevsky E.J., Escudero N.L., Camiña J.M. Amaranth seed varieties. A chemometric approach.J Food Meas Charact. 2013; 7 (4): 199–206. DOI: https://doi.org/10.1007/s11694-013-9156-1

37. Villacrés E., Quelal M., Galarza S., Iza D., Silva E. Nutritional value and bioactive compounds of leaves and grains from quinoa (Chenopodium quinoa Willd.). Plants. 2022; 11 (2): 213. DOI: https://doi.org/10.3390/plants11020213

38. Zhang S., Hu J., Sun Y., Ji H., Liu F., Peng X., et al. In vitro digestion of eight types of wholegrains and their dietary recommendations for different populations. Food Chem. 2022; 370: 131069. doi: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.131069

39. Wefers D., Bunzel M. Characterization of dietary fiber polysaccharides from dehulled common buckwheat (Fagopyrum esculentum) seeds. Cereal Chem. 2015; 92 (6): 598–603. DOI: https://doi.org/10.1094/CCHEM-03-15-0056-R

40. Rainakari A., Rita H., Putkonen T., Pastell H. New dietary fibre content results for cereals in the Nordic countries using AOAC 2011.25 method. J Food Compos Anal. 2016; 51: 1–8. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jfca.2016.06.001

41. Da Silva L.P., Ciocca M.L.S. Total, insoluble and soluble dietary fiber values measured by enzymatic-gravimetric method in cereal grains. J Food Compos Anal. 2005; 18 (1): 113–20. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jfca.2003.12.005

42. Ragaee S.M., Campbell G.L., Scoles G.J., McLeod J.G., Tyler R.T. Studies on rye (Secale cereale L.) lines exhibiting a range of extract viscosities. 1. Composition, molecular weight distribution of water extracts, and biochemical characteristics of purified water-extractable arabinoxylan. J Agric Food Chem. 2001; 5: 2437–45. DOI: https://doi.org/10.1021/jf001227g

43. Overby H.B., Ferguson J.F. Gut microbiota-derived short-chain fatty acids facilitate microbiota: host cross talk and modulate obesity and hypertension. Curr Hypertens Rep. 2021; 23 (2): 1–10. https://doi.org/10.1007/s11906-020-01125-2

44. Sanna S., van Zuydam N.R., Mahajan A., Kurilshikov A., Vich Vila A., Võsa U., et al. Causal relationships among the gut microbiome, short-chain fatty acids and metabolic diseases. Nat Genet. 2019; 51 (4): 600–5. DOI: https://doi.org/10.1038/s41588-019-0350-x

45. Gabriel F.C., Fantuzzi G. The association of short-chain fatty acids and leptin metabolism: a systematic review. Nutr Res. 2019; 72: 18–35. DOI: https://doi.org/10.1016/j.nutres.2019.08.006

46. Kim K.N., Yao Y., Ju S.Y. Short chain fatty acids and fecal microbiota abundance in humans with obesity: a systematic review and meta-analysis. Nutrients. 2019; 11 (10): 2512. DOI: https://doi.org/10.3390/nu11102512

47. Rahat-Rozenbloom S., Fernandes J., Gloor G.B., Wolever T.M.S. Evidence for greater production of colonic short-chain fatty acids in overweight than lean humans. Int J Obes. 2014; 38 (12): 1525–31. DOI: https://doi.org/10.1038/ijo.2014.46

48. den Besten G., van Eunen K., Groen A.K., Venema K., Reijngoud D.J., Bakker B.M. The role of short-chain fatty acids in the interplay between diet, gut microbiota, and host energy metabolism. J Lipid Res. 2013; 54 (9): 2325–40. DOI: https://doi.org/10.1194/jlr.R036012

49. Gullón B., Gullón P., Tavaria F.K., Yáñez R. Assessment of the prebiotic effect of quinoa and amaranth in the human intestinal ecosystem. Food Funct. 2016; 7 (9): 3782–8. DOI: https://doi.org/10.1039/c6fo00924g

50. Bourriaud C., Robins R.J., Martin L., Kozlowski F., Tenailleau E., Cherbut C., et al. Lactate is mainly fermented to butyrate by human intestinal microfloras but inter-individual variation is evident. J Appl Microbiol. 2005; 99 (1): 201–12. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1365-2672.2005.02605.x

51. Scanlan P.D., Shanahan F., Marchesi J.R. Human methanogen diversity and incidence in healthy and diseased colonic groups using mcrA gene analysis. BMC Microbiol. 2008; 8: 79. DOI: https://doi.org/10.1186/1471-2180-8-79

52. Van Den Abbeele P., Taminiau B., Pinheiro I., Duysburgh C., Jacobs H., Pijls L., et al. Arabinoxylo-oligosaccharides and inulin impact inter-individual variation on microbial metabolism and composition, which immunomodulates human cells. J Agric Food Chem. 2018; 66 (5): 1121–30. DOI: https://doi.org/10.1021/acs.jafc.7b04611

53. Li W., Wang K., Sun Y., Ye H., Hu B., Zeng X. Influences of structures of galactooligosaccharides and fructooligosaccharides on the fermentation in vitro by human intestinal microbiota. J Funct Foods. 2015; 13: 158–68. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jff.2014.12.044

54. Yang J., Martínez I., Walter J., Keshavarzian A., Rose D.J. In vitro characterization of the impact of selected dietary fibers on fecal microbiota composition and short chain fatty acid production. Anaerobe. 2013; 23: 74–81. DOI: https://doi.org/10.1016/j.anaerobe.2013.06.012

55. Ferreira-Lazarte A., Kachrimanidou V., Villamiel M., Rastall R.A., Moreno F.J. In vitro fermentation properties of pectins and enzymatic-modified pectins obtained from different renewable bioresources. Carbohydr Polym. 2018; 199: 482–91. DOI: https://doi.org/10.1016/j.carbpol.2018.07.041

56. Cazarin C.B.B., Chang Y.K., Depieri M., Carneiro E.M., de Souza A.S., Amaya-Farfan J. Amaranth grain brings health benefits to young normolipidemic rats. Food Public Health. 2012; 2 (5): 178–83. DOI: https://doi.org/10.5923/j.fph.20120205.09

57. Akagawa S., Akagawa Y., Nakai Y., Yamagishi M., Yamanouchi S., Kimata T., et al. Fiber-rich barley increases butyric acid-producing bacteria in the human gut microbiota. Metabolites. 2021; 8 (8): 559. DOI: https://doi.org/10.3390/metabo11080559

58. Liu H., Wang J., He T., Becker S., Zhang G., Li D., Ma X. Butyrate: a double-edged sword for health. Adv Nutr. 2018; 9 (1): 21–9. DOI: https://doi.org/10.1093/advances/nmx009

59. Olguín-Calderón D., González-Escobar J.L., Ríos-Villa R., Dibildox-Alvarado E., De León-Rodríguez A., Barba De La Rosa A.P. Modulation of caecal microbiome in obese mice associated with administration of amaranth or soybean protein isolates. Pol J Food Nutr Sci. 2019; 69 (1): 35–44. DOI: https://doi.org/10.31883/pjfns-2019-0002

60. Chen T., Long W., Zhang C., Liu S., Zhao L., Hamaker B.R. Fiber-utilizing capacity varies in Prevotella- versus Bacteroides-dominated gut microbiota. Sci Rep. 2017; 7 (1): 2594. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-017-02995-410.1038/s41598-017-02995-4

61. Yang Y., Fukui R., Jia H., Kato H. Amaranth supplementation improves hepatic lipid dysmetabolism and modulates gut microbiota in mice fed a high-fat diet. Foods. 2021; 10 (6): 1259. DOI: https://doi.org/10.3390/foods10061259

62. Wu T., Gao Y., Hao J., Yin J., Li W., Geng J., et al. Lycopene, amaranth, and sorghum red pigments counteract obesity and modulate the gut microbiota in high-fat diet fed C57BL/6 mice. J Funct Foods. 2019; 60: 103437. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jff.2019.103437

63. Zeyneb H., Pei H., Cao X., Wang Y., Win Y., Gong L. In vitro study of the effect of quinoa and quinoa polysaccharides on human gut microbiota. Food Sci Nutr. 2021; 9 (10): 5735–45. DOI: https://doi.org/10.1002/fsn3.2540

64. Cao Y., Zou L., Li W., Song Y., Zhao G., Hu Y. Dietary quinoa (Chenopodium quinoa Willd.) polysaccharides ameliorate high-fat diet-induced hyperlipidemia and modulate gut microbiota. Int J Biol Macromol. 2020; 163: 55–65. DOI: https://doi.org10.1016/j.ijbiomac.2020.06.241

65. Rowan F., Docherty N.G., Murphy M., Murphy B., Calvin Coffey J., O’Connell P.R. Desulfovibrio bacterial species are increased in ulcerative colitis. Dis Colon Rectum. 2010; 53 (11): 1530–6. DOI: https://doi.org10.1007/DCR.0b013e3181f1e620

66. Lennon G., Balfe Á., Bambury N., Lavelle A., Maguire A., Docherty N.G., et al. Correlations between colonic crypt mucin chemotype, inflammatory grade and Desulfovibrio species in ulcerative colitis. Colorectal Dis. 2014; 16 (5): O161–9. DOI: https://doi.org/10.1111/codi.12503.

67. Garcia-Mazcorro J.F., Mills D., Noratto G. Molecular exploration of fecal microbiome in quinoa-supplemented obese mice. FEMS Microbiol Ecol. 2016; 92 (7): fiw089. DOI: https://doi.org/10.1093/femsec/fiw089.

68. Festi D., Schiumerini R., Eusebi L.H., Marasco G., Taddia M., Colecchia A. Gut microbiota and metabolic syndrome. World J Gastroenterol. 2014; 20 (43): 16 079–94. DOI: https://doi.org/10.3748/wjg.v20.i43.16079

69. Xu Y., Wang N., Tan H., Li S., Zhang C., Feng Y. Function of akkermansia muciniphila in obesity: Interactions with lipid metabolism, immune response and gut systems. Front Microbiol. 2020; 11: 219. DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.00219

70. Liu H., Wang J., He T., Becker S., Zhang G., Li D., et al. Butyrate: a double-edged sword for health? Adv Nutr. 2018; 9 (1): 21–9. DOI: https://doi.org/10.1093/advances/nmx009

71. Kaur A., Kehinde B.A., Sharma P., Sharma D., Kaur S. Recently isolated food-derived antihypertensive hydrolysates and peptides: a review. Food Chem. 2021; 346: 128719. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2020.128719

72. Sidorova Yu.S., Mazo V.K., Sharafetdinov Kh.Kh., Kochetkova A.A. Metabolic effects of egg white enzymatic hydrolyzates: prospects of use in persons with metabolic syndrome (short review). Voprosy pitaniia [Problems of Nutrition]. 2018; 87 (5): 63–9. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2018-10054 (in Russian)

73. Guo H., Hao Y., Fan X., Richel A., Everaert N., Yang X., et al. Administration with quinoa protein reduces the blood pressure in spontaneously hypertensive rats and modifies the fecal microbiota. Nutrients. 2021; 13 (7): 2446. DOI: https://doi.org/10.3390/nu13072446

74. Fotschki B., Juśkiewicz J., Jurgoński A., Amarowicz R., Opyd P., Bez J., et al. Protein-rich flours from quinoa and buckwheat favourably affect the growth parameters, intestinal microbial activity and plasma lipid profile of rats. Nutrients. 2020; 12 (9): 2781. DOI: https://doi.org/10.3390/nu12092781

75. Zhou X.L., Yan B.B., Xiao Y., Zhou Y.M., Liu T.Y. Tartary buckwheat protein prevented dyslipidemia in high-fat diet-fed mice associated with gut microbiota changes. Food Chem Toxicol. 2018; 119: 296–301. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fct.2018.02.052

76. Liu J., Song Y., Zhao Q., Wang Y., Li C., Zou L., et al. Effects of tartary buckwheat protein on gut microbiome and plasma metabolite in rats with high-fat diet. Foods. 2021; 10 (10): 2457. DOI: https://doi.org/10.3390/foods10102457

77. Zhou Y., Wei Y., Yan B., Zhao S., Zhou X. Regulation of tartary buckwheat-resistant starch on intestinal microflora in mice fed with high-fat diet. Food Sci Nutr. 2020; 8 (7): 3243–51. DOI: https://doi.org/10.1002/fsn3.1601

78. Zhou Y., Zhao S., Jiang Y., Wei Y., Zhou X. Regulatory function of buckwheat‐resistant starch supplementation on lipid profile and gut microbiota in mice fed with a high‐fat diet. J Food Sci. 2019; 84 (9): 2674–81. DOI: https://doi.org/10.1111/1750-3841.14747

All articles in our journal are distributed under the CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© GEOTAR-Media Publishing Group. The use of textual and illustrative content from this publication for the training of any artificial intelligence systems - including machine learning models and neural networks - is strictly prohibited without the prior written consent of the copyright holder.