Протеомный профиль съедобных насекомых в аспекте безопасности пищевого использования энтомопротеина

Тышко Надежда Валерьевна; Тимошенко Ксения Андреевна; Садыкова Эльвира Олеговна

Резюме

В настоящее время в Российской Федерации рассматривается возможность использования насекомых в качестве продовольственного сырья, которое в первую очередь позиционируется как источник полноценного белка, поэтому методология оценки безопасности такой продукции должна включать изучение протеомного профиля энтомопротеина. Профилирование протеома пищевой продукции нового вида открывает широкие возможности не только для оценки ее безопасности, но и для разработки способов элиминации потенциально аллергенных белков из конечного продукта. Современные технологические подходы, направленные на разрушение или модификацию структуры таких белков, а именно химическая модификация (гликозилирование, фосфорилирование, ацилирование) и комплексообразование с полифенолами, антоцианами и другими соединениями, наряду с влажным и сухим термическим воздействием, гидролизом, сбраживанием, воздействием облучения, ультразвука, обработкой высоким гидростатическим давлением, обеспечат возможность получения продуктов с пониженным аллергенным потенциалом.

Цель работы - оценка современного состояния протеомного профилирования белка насекомых в аспекте безопасности их пищевого использования.

Материал и методы. Аналитическая часть работы включала поиск литературы, сбор информационных и статистических материалов, публикуемых в отечественных и зарубежных научных изданиях, с использованием поисковой системы Академия Google и электронных баз данных PubMed, MEDLINE, EMBASE, Scopus, Web of Science, eLIBRARY, преимущественно за последние 25 лет.

Результаты. Проведены анализ и систематизация данных по протеомному профилю ряда насекомых: идентифицированы 3 специфичных для членистоногих протеина (гемоцианин, хемосенсорный белок и одорант-связывающий белок), а также 58 неспецифичных протеинов [в том числе встречающихся у растений - не менее 52 (90%), у грибов - 49 (84%), у моллюсков - 47 (81%), у ракообразных - 53 (91%) и у других животных - 54 (93%)]. Изучена возможность снижения аллергенности энтомопротеинов путем их термической обработки и гидролиза.

Заключение. На основании проведенного анализа можно сделать вывод, что большинство энтомопротеинов неуникальны, они присутствуют и в традиционных источниках пищи. Потенциальные IgE-связывающие аллергены, идентифицированные в съедобных насекомых, в основном соответствуют паналлергенам, обладающим перекрестной реактивностью с некоторыми гомологичными белками, присутствующими в других членистоногих (клещи, ракообразные), моллюсках и нематодах. К специфичным белкам, встречающимся у членистоногих (в частности у насекомых и ракообразных), можно отнести только гемоцианин, хемосенсорный белок и одорант-связывающий белок. Из всего изученного ряда белков только 1 встречается исключительно у насекомых - так называемый аллергеноподобный белок тараканов, занимающий особое место, поскольку его структура и функция пока не ясны и требуют дальнейшего изучения.

Ключевые слова: пищевая продукция нового вида, полученная из насекомых; протеомный профиль; оценка безопасности; аллергены; альтернативные источники белка; энтомопротеин

На современном этапе развития технологий производства пищевой продукции использование нетрадиционных источников продовольственного сырья уже сформировалось в устойчивый тренд, ориентированный на экономически и экологически выгодные способы ведения хозяйства. Используемый в настоящее время обширный арсенал способов переработки позволяет в том числе осуществлять комплексную трансформацию сырья с получением отдельных фракций белков, жиров, углеводов, пищевых волокон, а также витаминов и биологически активных веществ. Эффективные биотехнологические, химические и физические методы предоставляют возможность конструировать конечные продукты с заданным составом и потребительскими свойствами, бесконечно расширяя возможности для создания персонализированных рационов питания [1, 2].

Сложность применения сырья, не имеющего длительной истории использования в пищу, заключается в необходимости проведения оценки его безопасности, закрепленной законодательно в большинстве юрисдикций. Разработка протоколов оценки безопасности, обеспечивающих получение исчерпывающей информации об исследуемом продукте и гарантирующих сохранение здоровья потребителей, представляет собой отдельное направление научной и экспертной работы и, как показывает международный и отечественный опыт, является одним из факторов, замедляющих внедрение новой продукции в промышленное производство и выход на продовольственный рынок [3].

В настоящее время в Российской Федерации рассматривается возможность использования насекомых в качестве продовольственного сырья, которое в первую очередь позиционируется как источник полноценного белка, поэтому методология оценки безопасности такой продукции должна включать обязательный раздел изучения протеомного профиля белка. Научные достижения в области высокопроизводительных методов анализа предоставляют инструменты для эффективного профилирования протеома живых организмов, улучшая понимание фундаментальных биохимических характеристик белка, используемого в пищу, и позволяя идентифицировать как потенциально токсичные и аллергенные протеины, так и протеины, оказывающие положительное биологическое действие. Например, в последние годы с помощью методов протеомики был выявлен целый ряд биологических маркеров, оказывающих влияние на вкус еды, ее текстуру и внешний вид [4-6].

Цель данной работы - оценка современного состояния протеомного профилирования белка насекомых в аспекте безопасности их пищевого использования.

Материал и методы

Аналитическая часть работы включала поиск литературы, сбор информационных и статистических материалов, публикуемых в отечественных и зарубежных научных изданиях, с использованием поисковой системы Академия Google и электронных баз данных PubMed, MEDLINE, EMBASE, Scopus, Web of Science, eLIBRARY, преимущественно за последние 25 лет, по ключевым словам: "пищевая продукция нового вида, полученная из насекомых", "протеомный профиль", "оценка безопасности", "аллергены", "альтернативные источники белка", "энтомопротеин". Всего было изучено более 200 источников, из них отобраны 58 релевантных, которые приведены в данной статье.

Результаты

Белок насекомых как пищевое вещество характеризуется сбалансированным аминокислотным составом и высокой биологической ценностью, что позволяет рассматривать энтомопродукцию в качестве потенциального источника продовольственного белка, сопоставимого по качеству с белком животного происхождения [7-13]. Большое значение имеют также технологические свойства пищевого белка: пенообразование, эмульгирующая, водо- и маслоудерживающая способность. Обзор данных по технологическим свойствам энтомопротеинов позволил оценить их показатели не ниже уровня известных растительных белков, а в некоторых случаях энтомопротеины превосходили белки животного происхождения, например, протеин, выделенный из перелетной саранчи Locusta migratoria, по пенообразующей способности превосходил яичный белок в 2 раза [14]. Таким образом, относительно высокие функционально-технологические свойства энтомопротеинов позволяют рассматривать достаточно широкий диапазон их применения в пищевой промышленности [15-18]. Количество белка в продовольственном сырье, полученном с использованием насекомых, достигает, по разным оценкам, 10-77% в расчете на сухое вещество, для сравнения: в традиционных продуктах животного происхождения содержится 29-71% белка [7, 19-21], биологическая ценность энтомопротеина, определяемая истинной усвояемостью, составляет 92%, значение данного показателя для традиционных источников белка составляет 92-100% [22-25]. Следует отметить, что количество и биологическая ценность белка могут варьировать в зависимости от вида насекомых, стадии метаморфоза, условий кормления и содержания, аналитического метода исследования и др. [18, 21, 26-30].

Многие работы по исследованию состава белковой фракции насекомых посвящены определению молекулярно-массового распределения белков методом одномерного электрофореза. Данная статья обобщает результаты исследований, в которых для получения интактного протеина были использованы мягкие методы экстракции, позволяющие избежать гидролиза белка в процессе выделения.

Электрофоретическое разделение растворимой фракции белка 5 видов насекомых: Alphitobius diaperinus (бурый мучной хрущак), Tenebrio molitor (мучной хрущак), Zophobas morio (зофобас), Acheta domesticus (домовый сверчок) и Blaptica dubia (аргентинский таракан) - позволило выявить белковые полосы, которые были сгруппированы в диапазоны <14, 14-32, 33-95 и >95 кДа для всех вышеперечисленных насекомых [31, 32]. Более подробное исследование полученных фракций позволило уточнить состав полос <14 кДа, включающих ряд белков размером от 6,5 до 14 кДа для всех исследованных видов насекомых. В растворимых фракциях белка T. molitor полос выше 95 кДа не наблюдалось. По сравнению с T. molitor картины полос белковых фракций A. diaperinus и A. domesticus были похожи, но не идентичны. Для Z. morio и B. dubia большее количество полос обнаружено в диапазоне 30-95 кДа. Во фракции белка, жестко связанного с хитиновой оболочкой, установлены полосы с молекулярной массой >95 кДа [32].

Для более подробного анализа растворимых белков насекомых видов A. diaperinus, T. molitor, Z. morio, A. domesticus и B. dubia были проведены исследования, включавшие двумерный электрофорез и высокоэффективную жидкостную хроматографию с масс-спектрометрическим детектированием (ВЭЖХ-МС/МС) (см. таблицу). Белковые фракции размером 13, 19, 30, 40 и 45 кДа, вероятно, соответствуют белкам гемолимфы, сериновой протеиназы и α-амилазы. Белки с молекулярной массой >50 кДа представлены в основном саркоплазматическими мышечными белками, состоящими из миоглобина, а также белками внутриклеточной жидкости мышц, в том числе гликолитическими ферментами [33].

Следует отметить, что точные молекулярные массы актина, тропонина Т и тропомиозина различаются у разных видов: у насекомых они составляют соответственно 42; 47,3 и 32,5 кДа [32], тогда как, например, размер мышечных белков ягненка находится в диапазоне 30-50 кДа, из них актин - ~50 кДа, тропонин Т - ~44 кДа, тропомиозин - ~40 кДа [34].

Молекулярные массы миозина также различаются у разных видов: тяжелая и легкая цепи у насекомых - 262 и 16,8 кДа [32], тяжелая и 3 субъединицы легкой цепей у сардин - 205, 31, 23 и 22 кДа; миозин из мышц белой скумбрии имеет 3 субъединицы легкой цепи с молекулярной массой 26,5, 20 и 17,5 кДа [35], молекулярная масса миозина легких цепей карпа варьирует между 16 и 26 кДа [36]. Таким образом, можно отметить видоспецифичность мышечных белков, выделенных из различных животных, что определяет необходимость исследования безопасности белков, выделенных из новых источников, так как изменение характеристик белка может приводить к изменениям его аллергических свойств [37, 38].

Помимо упомянутых выше белков, в полученных от 5 видов насекомых фракциях присутствуют белки, входящие в состав экзоскелета, а также висцеральных и скелетных мышц. Для взрослой стадии A. domesticus и B. dubia мышечные белки включают в том числе скелетные мышцы крыльев и конечностей, которые в основном состоят из белков большого размера - белка М-линии и кеттина [32].

Таким образом, наиболее распространенные белки мышечной ткани, в число которых входят тяжелые/легкие цепи миозина (содержание в мышечной ткани ~43%), актин (~20%), тропомиозин (~5%), тропонины (~5%) и α-актинин (~2%), можно отнести к мажорным белкам съедобных насекомых, которые также распространены в белке животных и не являются опасными для человека.

Несмотря на сложности с идентификацией белков насекомых, связанные с отсутствием полной базы данных энтомопротеинов и регламентированного метода выделения белка для проведения ВЭЖХ-МС/МС, состав мажорных белков насекомых подтверждается в других исследованиях. Следует отметить, что в рамках проведения двумерного электрофореза, как правило, выделяют тысячи протеинов, но идентифицировать удается лишь десятки. A. Barre и соавт. [31] указывают, что наибольшее количество энтомопротеинов было идентифицировано у давно и часто исследуемых видов - Bombyx mori (тутовый шелкопряд) и Tenebrio molitor (мучной хрущак).

Протеомный профиль T. molitor в работе L. Yi и соавт. был представлен актинином, миозином, тропомиозином, тропонином, кальпонином, гексамерином, гистоном H4, белками гемолимфы, белком стресса дегидратации, кальций-транспортирующей АТФазой, α-амилазой, трипсиноподобной протеиназой, сериновой протеиназой [32]. K.C.M. Verhoeckx и соавт. [33] дополнили эти данные трипсином, аргининкиназой и тубулином α-1 цепи, α-амилазой и овальбуминоподобными белками, обнаруженными как в выделенной из T. molitor водорастворимой фракции, так и во фракции белка, жестко связанного с хитином, где эти белки содержались в меньшем количестве [32].

M. Montowska и соавт., исследуя домового сверчка Acheta domesticus, также определили α-актинин, миозин, тропомиозин, парамиозин, тропомиозин-2, тропонин Т, α-цепь тубулина, β-1 цепь тубулина, саркоплазматическую кальций-транспортирующую АТФазу, α-субъединицу АТФ-синтазы, аргининкиназу [39].

Результаты изучения протеомного профиля насекомых были использованы для идентификации белкового профиля с помощью методов биоинформатики (см. рисунок): в исследованиях [31] был проведен поиск гомологии аминокислотных последовательностей белков, идентифицированных у насекомых, с аминокислотными последовательностями известных белков (использованы базы данных AllerCatPro [40] и AllFam [41]. При сравнении структуры белков 6 видов съедобных насекомых Bombyx mori (тутовый шелкопряд), Tenebrio molitor (мучной хрущак), Acheta domesticus (домовый сверчок), Locusta migratoria (перелетная саранча), Zophobas morio (зофобас), Rhynchophorus ferrugineus (красный пальмовый долгоносик) со структурой известных протеинов было обнаружено структурное сходство с 58 белками, встречающимися у ракообразных, клещей, моллюсков, круглых червей, других животных, а также у грибов и растений. Из 58 идентифицированных энтомопротеинов не менее 52 (90%) встречались в растениях, 49 (84%) в грибах, 47 (81%) в моллюсках, 53 (91%) в ракообразных и 54 (93%) в других животных.

Следует отметить, что только 6 протеинов были общими для всех 6 видов насекомых: актин-α, аргининкиназа, фруктозо-1,6-бифосфатальдолаза, глицеральдегид-3-фосфатдегидрогеназа, одорант-связывающие белки и тропомиозин 1. Более половины идентифицированных белков были обнаружены только у 1-2 видов насекомых из 6 исследованных в работе A. Barre и соавт. [31].

К специфичным белкам, встречающимся у членистоногих (в частности у насекомых и ракообразных), можно отнести только гемоцианин, хемосенсорный белок и одорант-связывающий белок.

Из всего исследованного ряда белков только 1 встречается исключительно у насекомых - так называемый аллергеноподобный белок тараканов, структура и функции которого пока не ясны. Данный белок был обнаружен у мучного хрущака [31].

Протеины насекомых также были рассмотрены в работе S. de Gier и K. Verhoeckx, исследовавших белки, выделенные из пчел, чешуекрылых, прямокрылых [38]. На основании проведенного анализа авторы подтвердили принадлежность большинства энтомопротеинов съедобных насекомых к белкам, широко распространенным среди других членистоногих (клещей, пауков и ракообразных), а также моллюсков и нематод.

В других работах были охарактеризованы специфичные белки насекомых, а именно:

- белки распознавания химических сигналов окружающей среды, такие как одорант-связывающие белки из дрозофилы обыкновенной (Drosophila melanogaster) и комаров (Anopheles gambiae) [42];

- белки, выделенные из тараканов: белок BlaG3 из немецкого (Blattella germanica) [43], белок PerA3 - из американского таракана (Periplaneta americana) [31];

- резервно-пищевой белок гексамерин из двупятнистого сверчка Gryllus bimaculatus, из личинки мухи Calliphora erythrocephala, из плодовой мушки Drosophila melanogaster и из мучного хрущака Tenebrio molitor [31].

2 недавних исследования с использованием IgG- и IgE-иммуноблотинга показали, что пациенты с аллергией на ракообразных имеют перекрестную реактивность к тропомиозину мучного хрущака и черной львинки, хотя сам тропомиозин не является белком, специфичным для насекомых [44, 45]. В некоторых работах отмечали необходимость изучения и подтверждения дополнительных предполагаемых перекрестно реагирующих аллергенов, таких как аргининкиназа, триосефосфат-изомераза и глутатион S-трансфераза, идентифицированных у черной львинки [46, 47]. Показано, что лица с аллергией на морепродукты могут испытывать аллергические реакции после употребления съедобных насекомых, таких как мучной хрущак [48], сверчок [49] и черная львинка [46, 47]. Это объясняется тесным филогенетическим родством ракообразных и насекомых, вместе относящихся к типу членистоногие (Arthropoda) [50, 51]. Таким образом, вероятность развития аллергии при употреблении насекомых в пищу лицами, имеющими аллергию на ракообразных, достаточно высока, что обусловлено наличием общих аллергенов [52].

Несмотря на то что аминокислотные последовательности у большинства аллергенов малоконсервативны, их трехмерная структура характеризуется высокой сохранностью: большинство идентифицированных энтомоспецифичных аллергенов построены из плотно упакованных структурных складок, усиленных дисульфидными связями, что повышает их устойчивость к тепловой денатурации в процессе технологической обработки сырья из насекомых [31]. Сообщалось, что термическая обработка и действие протеолитических ферментов в экспериментах in vitro с 3 видами мучных хрущаков, включая Tenebrio molitor, Zophobas atratus, Alphitobius diaperinus, и двупятнистого сверчка Gryllus bimaculatus, недостаточно снижают их аллергенную перекрестную реактивность [48, 53].

В то же время некоторые аллергены, такие как аргининкиназа, денатурируются под действием термической обработки, что позволяет существенно снизить их аллергенный потенциал [54, 55], как, например, было отмечено U. Bose и соавт. при исследовании аллергенного потенциала термически обработанного сверчка [56].

Также было показано, что обезжиривание черной львинки методом винтового прессования, включающего стадию нагрева, снижало содержание антигенных эпитопов тропомиозина по сравнению с образцами цельной черной львинки, не подвергавшейся технологической обработке [54-56].

В исследованиях S. Van Broekhoven и соавт. было отмечено, что термическая обработка, а также действие протеолитических ферментов in vitro снижают, но не устраняют перекрестную IgE-реактивность с некоторыми белками насекомых, например, продуктами метаболизма домашних пылевых клещей и тропомиозином. Когда пациентам с аллергией на ракообразных и домашних пылевых клещей, имеющим перекрестную реактивность с тропомиозином мучного хрущака (а также α-амилазой, гексамерином и миозином), перорально вводили обработанную и необработанную муку мучного хрущака, наблюдалось проявление аллергических реакций [48, 57].

Заключение

На основании проведенного анализа можно сделать вывод, что большинство энтомопротеинов неуникальны и присутствуют в традиционных источниках пищи, не представляя опасности для человека. Потенциальные IgE-связывающие аллергены, идентифицированные в съедобных насекомых, в основном соответствуют паналлергенам, обладающим перекрестной реактивностью с некоторыми гомологичными белками, встречающимися у других членистоногих (клещи, ракообразные), моллюсков и нематод. К специфичным белкам членистоногих, в частности насекомых и ракообразных, можно отнести только гемоцианин, хемосенсорный белок и одорант-связывающий белок. Из всего изученного ряда белков только 1 встречается исключительно у насекомых - так называемый аллергеноподобный белок тараканов, занимающий особое место, поскольку его структура и функция пока не ясны и требуют дальнейшего изучения [31].

Профилирование протеома пищевой продукции нового вида открывает широкие возможности как для оценки ее безопасности, так и для разработки способов элиминации потенциально токсичных или аллергенных белков из конечного продукта. Современные технологические подходы, направленные на разрушение или модификацию структуры белков [4, 58], а именно химическая модификация (гликозилирование, фосфорилирование, ацилирование) и комплексообразование с полифенолами, антоцианами и другими соединениями, наряду с влажным и сухим термическим воздействием, гидролизом, сбраживанием, воздействием облучения, ультразвука, обработкой высоким гидростатическим давлением, обеспечат возможность получения продуктов с пониженным аллергенным потенциалом.

Литература

1. Lisitsyn A., Chernukha I., Nikitina M. Russian methodology for designing multicomponent foods in retrospect // Foods and Raw Materials. 2020. Vol. 8, N 1. P. 2-11. DOI: https://doi.org/10.21603/2308-4057-2020-1-2-11
2. Кочеткова А.А., Воробьева В.М., Саркисян В.А., Воробьева И.С., Смирнова Е.А., Шатнюк Л.Н. Динамика инноваций в технологии производства пищевых продуктов: от специализации к персонализации // Вопросы питания. 2020. Т. 89, № 4. С. 233-243. DOI: https://doi.org/10.24411/0042-8833-2020-10056
3. Birchard K. European Commission to end de facto moratorium on GM products // Lancet. 2000. Vol. 356, N 9226. P. 320. DOI: https://doi.org/10.1016/S0140-6736(05)73606-0
4. Zamaratskaia G., Shengjie L. Proteomics in meat science - current status and future perspective // Theory and Practice of Meat Processing. 2017. Vol. 2, N 1. P. 18-26. DOI: https://doi.org/10.21323/2414-438X-2017-2-1-18-26
5. Chernukha I., Akhremko A. Application of proteomic tools: the autolytic changes of pork muscular tissue // Theory and Practice of Meat Processing. 2018. Vol. 3, N 4. P. 32-37. DOI: https://doi.org/10.21323/2414-438X-2018-3-4-32-37
6. Akhremko A., Nasonova V., Spirina M., Godswill N. Comparison of the proteomic profile of pork byproducts during their storage // Theory and Practice of Meat Processing. 2022. Vol. 7, N 1. P. 35-41. DOI: https://doi.org/10.21323/2414-438X-2022-7-1-35-41
7. Orkusz A. Edible insects versus meat - nutritional comparison: knowledge of their composition is the key to good health // Nutrients. 2021. Vol. 13, N 4. Article ID 1207. DOI: https://doi.org/10.3390/nu13041207
8. Tang C., Yang D., Liao H. Edible insects as a food source: a review // Food Prod. Process. Nutr. 2019. Vol. 1. Article ID 8. DOI: https://doi.org/10.1186/s43014-019-0008-1
9. Van Huis A., Van Itterbeeck J., Klunder H., Mertens E., Halloran A., Muir G. Edible Insects. Future Prospects for Food and Feed Security (FAO). Rome : Food and Agriculture Organization of the United Nations, 2013. 187 р. ISBN: 9789251075951.
10. Williams J.P., Williams J.R., Kirabo A., Chester D., Peterson M. Nutrient content and health benefits of insects // Insects as Sustainable Food Ingredients. 1st ed. / eds T.D. Aaron, M.R. Juan, M. Guadalupe Rojas. Amsterdam : Academic Press; Elsevier, 2016. P. 61-68. DOI: https://doi.org/10.1016/b978-0-12-802856-8.00003-x
11. Payne C.L., Scarborough P., Rayner M., Nonaka K. Are edible insects more or less "healthy" than commonly consumed meats? A comparison using two nutrient profiling models developed to combat over- and undernutrition // Eur. J. Clin. Nutr. 2016. Vol. 70, N 3. P. 285-291. DOI: https://doi.org/10.1038/ejcn.2015.149
12. Perez-Santaescolastica C., de Pril I., van de Voorde I., Fraeye I. Fatty acid and amino acid profiles of seven edible insects: focus on lipid class composition and protein conversion factors // Foods. 2023. Vol. 12, N 22. Article ID 4090. DOI: https://doi.org/10.3390/foods12224090
13. Зайцева Н.В., Зеленкин С.Е., Суворов Д.В., Шур П.З., Лир Д.Н., Цао Цонг Хан и др. Сравнительная характеристика аминокислотного состава белка из традиционных источников и энтомопротеина: расчетные данные // Вопросы питания. 2023. Т. 92, № 5. С. 39-47. DOI: https://doi.org/10.33029/0042-8833-2023-92-5-39-47
14. Yi L., Lakemond C.M., Sagis L.M., Eisner-Schadler V., van Huis A., van Boekel M.A. Extraction and characterisation of protein fractions from five insect species // Food Chem. 2013. Vol. 141, N 4. P. 3341-3348. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2013.05.115
15. Zhao X., Vázquez-Gutiérrez J.L., Johansson D.P., Landberg R., Langton M. Yellow mealworm protein for food purposes extraction and functional properties // PLoS One. 2016. Vol. 11, N 2. Article ID e0147791. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0147791
16. Gravel A., Doyen A. The use of edible insect proteins in food: challenges and issues related to their functional properties // Innov. Food Sci. Emerg. Technol. 2020. Vol. 59. Article ID 102272. DOI: https://doi.org/10.1016/j.ifset.2019.102272
17. Hall F.G., Jones O.G., O’Haire M.E., Liceaga A.M., Functional properties of tropical banded cricket (Gryllodes sigillatus) protein hydrolysates // Food Chem. 2017. Vol. 224. P. 414-422. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2016.11.138
18. Ma Z., Mondor M., Goycoolea Valencia F., Hernández-Álvarez A.J. Current state of insect proteins: extraction technologies, bioactive peptides and allergenicity of edible insect proteins // Food Funct. 2023. Vol. 14, N 18. P. 8129-8156. DOI: https://doi.org/10.1039/d3fo02865h
19. Kourimská L., Adámková A. Nutritional and sensory quality of edible insects // NFS J. 2016. Vol. 4. P. 22-26. DOI: https://doi.org/10.1016/j.nfs.2016.07.001
20. Sampat G., So-Min L., Chuleui J., Meyer-Rochow V. Nutritional composition of five commercial edible insects in South Korea // J. Asia Pacific Entomol. 2017. Vol. 20, N 2. P. 686-694. DOI: https://doi.org/10.1016/j.aspen.2017.04.003
21. Hasnan F.F.B., Feng Y., Sun T., Parraga K., Schwarz M., Zarei M. Insects as valuable sources of protein and peptides: production, functional properties, and challenges // Foods. 2023. Vol. 12, N 23. Article ID 4243. DOI: https://doi.org/10.3390/foods12234243
22. Oliveira L., Pereira S., Dias K., Paes S., Grancieri M., Salinas J.L. et al. Nutritional content, amino acid profile, and protein properties of edible insects (Tenebrio molitor and Gryllus assimilis) powders at different stages of development // J. Food Compos. Anal. 2023. Vol. 125. Article ID 105804. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jfca.2023.105804
23. Kröncke N., Benning R. Influence of dietary protein content on the nutritional composition of mealworm larvae (Tenebrio molitor L.) // Insects. 2023. Vol. 14, N 3. Article ID 261. DOI: https://doi.org/10.3390/insects14030261
24. Oliveira L. A., Dias K.A., Pereira S.M.S., Vicente L.C.O.S., Barnabé M.L.F., Lucia D.C. Digestibility and quality of edible insect proteins: a systematic review of in vivo studies // J. Insects Food Feed. 2023. Vol. 9, N 10. P. 1333-1344. DOI: https://doi.org/10.3920/JIFF2022.0172
25. Bodwell C.E., Satterlee L.D., Hackler L.R. Protein digestibility of the same protein preparations by human and rat assays and by in vitro enzymic digestion methods // Am. J. Clin. Nutr. 1980. Vol. 33, N 3. P. 677-686. DOI: https://doi.org/10.1093/ajcn/33.3.677
26. de Castro R.J.S., Ohara A., Aguilar J.G., Domingues M.A.F. Nutritional, functional and biological properties of insect proteins: processes for obtaining, consumption and future challenges // Trends Food Sci. Technol. 2018. Vol. 76. P. 82-89. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tifs.2018.04.006
27. Meyer-Rochow V.B., Gahukar R.T., Ghosh S., Jung C. Chemical composition, nutrient quality and acceptability of edible insects are affected by species, developmental stage, gender, diet, and processing method // Foods. 2021. Vol. 10, N 5. Article ID 1036. DOI: https://doi.org/10.3390/foods10051036
28. Giampieri F., Alvarez-Suarez J.M., Machì M., Cianciosi D., Navarro-Hortal M.D., Battino M. Edible insects: a novel nutritious, functional, and safe food alternative // Food Front. 2022. Vol. 3, N 3. P. 358-365. DOI: https://doi.org/10.1002/fft2.167
29. Pilco-Romero G., Chisaguano-Tonato A.M., Herrera-Fontana M.E., Chimbo-Gándara L.F., Sharifi-Rad M., Giampieri F. et al. House cricket (Acheta domesticus): a review based on its nutritional composition, quality, and potential uses in the food industry // Trends Food Sci. Technol. 2023. Vol. 142. Article ID 104226. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tifs.2023.104226
30. Lopez M.G., Escamilla-Santana C., Barba De La Rosa A.P. Characteristics of maize flour tortilla supplemented with ground Tenebrio molitor larvae // J. Agric. Food Chem. 2002. Vol. 50, N 1. P. 192-195. DOI: https://doi.org/10.1021/jf010691y
31. Barre A., Pichereaux C., Simplicien M., Burlet-Schiltz O., Benoist H., Rougé P. A proteomic- and bioinformatic-based identification of specific allergens from edible insects: probes for future detection as food ingredients // Foods. 2021. Vol. 10, N 2. Article ID 280. DOI: https://doi.org/10.3390/foods10020280
32. Yi L., Van Boekel M.A.J.S., Boeren S. Protein identification and in vitro digestion of fractions from Tenebrio molitor // Eur. Food Res. Technol. 2016. Vol. 242. P. 1285-1297. DOI: https://doi.org/10.1007/s00217-015-2632-6
33. Verhoeckx K.C.M., van Broekhoven S., den Hartog-Jager C.F., Gaspari M., de Jong G.A.H., Wichers H.J. et al. House dust mite (Der p 10) and crustacean allergic patients may react to food containing Yellow mealworm proteins // Food Chem. Toxicol. 2014. Vol. 65. P. 364-373. DOI: https://doi.org/10.1016/j.fct.2013.12.049
34. Santé-Lhoutellier V., Engel E., Aubry L., Gatellier P. Effect of animal (lamb) diet and meat storage on myofibrillar protein oxidation and in vitro digestibility // Meat Sci. 2008. Vol. 79, N 4. P. 777-783. DOI: https://doi.org/10.1016/j.meatsci.2007.11.011
35. Watabe S., Hashimoto K. Myosins from white and dark muscles of mackerel some physico-chemical and enzymatic properties // J. Biochem. 1980. Vol. 87, N 5. P. 1491-1499. DOI: https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.jbchem.a132890
36. Okagaki T., Takami M., Hosokawa K., Yano M., Higashi-Fujime S., Ooi A. Biochemical properties of ordinary and dark muscle myosin from carp skeletal muscle // J. Biochem. 2005. Vol. 138, N 3. P. 255-262. DOI: https://doi.org/10.1093/jb/mvi121
37. Fur-Chi C., Hsieh Y-H.P. Porcine troponin I: a thermostable species marker protein // Meat Sci. 2002. Vol. 61, N 1. P. 55-60. DOI: https://doi.org/10.1016/S0309-1740(01)00162-0
38. De Gier S., Verhoeckx K. Insect (food) allergy and allergens // Mol. Immunol. 2018. Vol. 100. P. 82-106. DOI: https://doi.org/10.1016/j.molimm.2018.03.015
39. Montowska M., Kowalczewski P.Ł., Rybicka I., Fornal E. Nutritional value, protein and peptide composition of edible cricket powders // Food Chem. 2019. Vol. 289. P. 130-138. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2019.03.062
40. Nguyen M.N., Krutz N.L., Limviphuvadh V., Lopata A.L., Gerberick G.F., Maurer-Stroh S. AllerCatPro 2.0: a web server for predicting protein allergenicity potential // Nucleic Acids Res. 2022. Vol. 50, N W1. P. W36-W43. DOI: https://doi.org/10.1093/nar/gkac446
41. Sircar G., Sarkar D., Bhattacharya S.G., Saha S. Allergen databases // Methods Mol. Biol. 2014. Vol. 1184. P. 165-181. DOI: https://doi.org/10.1007/978-1-4939-1115-8_9
42. Pelosi P., Calvello M., Ban L. Diversity of odorant-binding proteins and chemosensory proteins in insects // Chem. Senses. 2005. Vol. 30, N 1. P. i291-i292. DOI: https://doi.org/10.1093/chemse/bjh229
43. Khurana T., Collison M., Chew F.T., Slater J.E. Blag 3: a novel allergen of German cockroach identified using cockroach-specific avian single-chain variable fragment antibody // Ann. Allergy Asthma Immunol. 2014. Vol. 112, N 2. P. 140-145. DOI: https://doi.org/10.1016/j.anai.2013.11.007
44. Broekman H.C.H.P., Knulst A.C., de Jong G., Gaspari M., den Hartog Jager C.F., Houben G.F., Verhoeckx K.C.M. Primary respiratory and food allergy to mealworm // J. Allergy Clin. Immunol. 2017. Vol. 140, N 2. P. 600-603.e7. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jaci.2017.01.035
45. Bose U., Broadbent J.A., Juhász A., Karnaneedi S., Johnston E.B., Stockwell S. et al. Comparison of protein extraction protocols and allergen mapping from black soldier fly Hermetia illucens // J. Proteomics. 2022. Vol. 269. Article ID 104724. DOI: https://doi.org/10.1016/j.jprot.2022.104724
46. Leni G., Tedeschi T., Faccini A., Pratesi F., Folli C., Puxeddu I. et al. Shotgun proteomics, in-silico evaluation and immunoblotting assays for allergenicity assessment of lesser mealworm, black soldier fly and their protein hydrolysates // Sci. Rep. 2020. Vol. 10, N 1. P. 1-10. DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-020-57863-5
47. Palmer L.K., Marsh J.T., Lu M., Goodman R.E., Zeece M.G., Johnson P.E. Shellfish tropomyosin IgE cross-reactivity differs among edible insect species // Mol. Nutr. Food Res. 2020. Vol. 64, N 8. Article ID 1900923. DOI: https://doi.org/10.1002/mnfr.201900923
48. Van Broekhoven S., Bastiaan-Net S., de Jong N.W., Wichers H.J. Influence of processing and in vitro digestion on the allergic cross-reactivity of three mealworm species // Food Chem. 2016. Vol. 196. P. 1075-1083. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2015.10.033
49. Kamemura N., Sugimoto M., Tamehiro N., Adachi R., Tomonari S., Watanabe T., Mito T. Cross-allergenicity of crustacean and the edible insect Gryllus bimaculatus in patients with shrimp allergy // Mol. Immunol. 2019. Vol. 106. P. 127-134. DOI: https://doi.org/10.1016/j.molimm.2018.12.015
50. Ribeiro J., Sousa-Pinto B., Fonseca J., Fonseca S.C., Cunha L. Edible insects and food safety: allergy // J. Insects Food Feed. 2021. Vol. 7, N 5. P. 833-847. DOI: https://doi.org/10.3920/JIFF2020.0065
51. Nugraha R., Kamath S.D., Johnston E., Karnaneedi S., Ruethers T., Lopata A.L. Conservation analysis of B-cell allergen epitopes to predict clinical cross-reactivity between shellfish and inhalant invertebrate allergens // Front. Immunol. 2019. Vol. 10. Article ID 2676. DOI: https://doi.org/10.3389/fimmu.2019.02676
52. Ruethers T., Taki A.C., Johnston E.B., Nugraha R., Le T.T., Kalic T. et al. Seafood allergy: a comprehensive review of fish and shellfish allergens // Mol. Immunol. 2018. Vol. 100. P. 28-57. DOI: https://doi.org/10.1016/j.molimm.2018.04.008
53. Hall F., Johnson P.E., Liceaga A. Effect of enzymatic hydrolysis on bioactive properties and allergenicity of cricket (Gryllodes sigillatus) protein // Food Chem. 2018. Vol. 262. P. 39-47. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2018.04.058
54. Reese G., Ayuso R., Lehrer S.B. Tropomyosin: an invertebrate pan-allergen // Int. Arch. Allergy Immunol. 1999. Vol. 119, N 4. P. 247-258. DOI: https://doi.org/10.1159/000024201
55. Srinroch C., Srisomsap C., Chokchaichamnankit D., Punyarit P., Phiriyangkul P. Identification of novel allergen in edible insect, Gryllus bimaculatus and its crossreactivity with Macrobrachium spp. Allergens // Food Chem. 2015. Vol. 184. P. 160-166. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2015.03.094
56. Bose U., Broadbent J.A., Juhasz A., Karnaneedi S., Johnston E.B., Stockwell S. et al. Protein extraction protocols for optimal proteome measurement and arginine kinase quantitation from cricket Acheta domesticus for food safety assessment // Food Chem. 2021. Vol. 348. Article ID 129110. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodchem.2021.129110
57. Lamberti C., Nebbia S., Cirrincione S., Brussino L., Giorgis V., Romito A. et al. Thermal processing of insect allergens and IgE cross-recognition in Italian patients allergic to shrimp, house dust mite and mealworm // Food Res. Int. 2021. Vol. 148. Article ID 110567. DOI: https://doi.org/10.1016/j.foodres.2021.110567
58. Громов Д.А., Борисова А.В., Бахарев В.В. Пищевые аллергены и способы получения гипоаллергенных пищевых продуктов // Техника и технология пищевых производств. 2021. Т. 51, № 2. С. 232-247. DOI: https://doi.org/10.21603/2074-9414-2021-2-232-247

Материалы данного сайта распространяются на условиях лицензии CC BY-NC-ND 4.0 (Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International)

© ООО Издательская группа «ГЭОТАР-Медиа». Использование текстового и иллюстративного материала данного издания для обучения любых систем искусственного интеллекта, включая машинное обучение и нейросети, запрещено без письменного разрешения правообладателя.